Apprentissage olfactif : les systsmes de mbmoire chez le rat

0 Academic
des sciences
/ Elsevier.
Paris
Apprentissage olfactif :
les systsmes de mbmoire
chez le rat
Memory systemsin olfdctory ledrning in rats
Franck
A. Chaillan*,
Laboratoire
universite
RbumC
ments
Franqois
S. Roman,
de neurobiologie
integrative
de Provence
i CNRS, IBHOP,
Bernard
et adaptative,
UMR
traverse
Charles-Susini,
- Les processus
d’apprentissage
a long terme,
au niveau
synaptique,
6562
Soumireu-Mourat
CNRS,
iquipe
13388
Marseille
et de memorisation
au sein de larges
reposent
reseaux
neurobiologie
des comportements,
cedex 13, France
sur des changede neurones
cere-
braux.
Le lobe temporal
median,
dont
la formation
hippocampique,
semble
implique
lors de la specification
et de la stabilisation
de ces reseaux.
Le role de ces structures
peut
etre different
en fonction
du type
de memoire
(declaratif
ou non declaratif)
dans lequel
elles sont impliquees.
Les candidats
les plus probables
permettant
de realiser
les changements
synaptiques
sont la potentialisation
a long terme
et la depression
a long terme.
L’utilisation
d’un apprentissage
olfactif
associatif
chez
le rat couple
a une etude
electrophysiologique
permet
de suivre
I’implication
des differentes
structures
cerebrales.
Ainsi,
I/activation
prkoce
du gyrus
dentele,
et probablement
de I/ensemble
de la formation
hippocampique,
va permettre
de realiser
I’association
stimulus-renforcement.
La
formation
hippocampique
va participer
au marquage
et a la stabilisation
d’un
reseau
cortical
specifique
de neurones,
support
a long terme
de I’information
a memoriser.
Les
boucles
de reac:tivation
hippocampiques
sont impliquees
dans le marquage
et la stabilisation
du
reseau
neuronal.
apprentissage
olfactif
forme
/ hippocampe
/ mbmoire
(0
Academic
/ potentialisation
des
i long
sciences
terme
1. Introduction
Dans
s’attache
conclut
formation
terme.
Cette aire cerebrale
recouvre
plusieurs
entites
anatomiques,
dont la formation
hippocampique.
C’est principalement
la memoire
declarative
qui est perturbee
lors
des amnesies.
Elle englobe
les faits et les evenements
prealablement
rencontres
et accessibles
de facon
consciente.
Dans
une
analyse
dichotomique,
la memoire
declarative
s’oppose
.?r la memoire
non declarative
qui est
epargnee
lors des amnesies.
Cette
derniere
recouvre
differentes
capacites
cognitives,
perceptive-matrices
ainsi
que des effets de facilitation
conceptuels
et perceptuels.
Selon
Squire,
Ie lobe
temporal
median
intervient
au
moment
de I’apprentissage
et pendant
un certain
temps
apres
ceiui-ci.
Durant
cette
periode,
il permettrait
la
C. R. Acad.
1998. 321.
et tires ;1 part
Sci. Paris,
157-161
/ depression
Paris.)
i long
terme
consolidation
un article
recent,
L. Squire
[l I, dont
le travail
5 distinguer
differents
systemes
de memoire,
que le lobe temporal
median
est necessaire
a la
de la memoire
declarative
(explicite)
2 long
*Correspondance
/ Elsevier,
Sciences
de
la vie
/ Life
Sciences
/ cortex
dans
ment les territoires
depositaire
durable
Une grande
cette analyse
piri-
le
cortex
L’hypothese
associant
serait
communement
le
s’appuie
cerebrales
ou en experimentation
a conforter
cette analyse
principalement
d’une
comportementale
la plus
progressive-
le neocortex
partie
des donnees
sur lesquelles
est ha&e
sur les effets de lesions
chez
des patients
humains
male. Le present
article
vise
3 d’autres
donnees
provenant
ble approche
en
impliques.
Ainsi,
de la memoire.
anigrace
dou-
et electrophysiologique.
admire
concernant
la mkmoire
est basee
sur des changements
durables
de
I’efficacite
de la transmission
synaptique
dans des reseaux
de neurones
distribues,
actives
durant
I’apprentissage,
impliquant
en particulier
les aires corticales
121. Au tours
de la stabilisation
de ces reseaux,
certaines
structures
sous-cortrcales,
et en particulier
la formation
hippocampique,
semblent
impliquees.
Ces structures
pourraient
participer
differentiellement
selon
le type
de memoire.
Les mecanismes
de potentialisation
a long terme
(PLT)
F. A. Chaillan
et al.
13, 41 et de depression
a long terme
(DLT) 151 sont souvent
invoques
comme
pouvant
etre 2 la base de tels changements.
II s’agit d’une
augmentation
(PLT) ou d’une
diminution
(DLT) de I’efficacite
de la transmission
synaptique
dont on peut trouver
une description
plus detail16
dans cc
num&o
spkcial
dans
les articles
d’Andersen,
Laroche,
Crepe1
Afin
et Miles.
d’ktudier
ces
hypothkes,
nous
avons
d&elopp@
une tiche
de discrimination
olfactive
chez le rat, qui permet d’ktudier
les modifications
d’efficacitt
de la transmission
monosynaptiques
au niveau
du cortex
piriforme
(cortex
olfactif
primaire),
et polysynaptiques
au niveau
de
la formation
m&morisation
hippocampique
pendant
I’apprentissage
d’une
information
olfactive
associative.
2. Apprentissage
Dans
cette
t&he
)), les animaux
priv&
la rkompense
de O-, les ani-
maux
devaient
apprendre
i s’abstenir
de se d&placer
prks
de I’abreuvoir.
L’intervalle
inter-essai
IIIE) utilise
c?tait de
15 s. Afin de realiser
une etude
electrophysiologique
de
la ciktique
d’intervention
du cortex
piriforme
et de la fornous
avons
remplace
I’odeur
mation
hippocampique,
mulations
avantages.
criminatif
a l’eau
par des trains
de stimulation
frequence
(trains
de 100 Hz distribuk
sur le tractus
olfactif
lateral
(Toll grdce
stimulation
(Electrode
active).
Ces sti-
olfaco-mimetiques
(Sam)
Elles peuvent
etre utilisges
artificiel
et elles
permettent
prkentent
deux
comme
indice
disd’activer
spkifi-
quement
un reseau
de neurones
dans le cortex
piriforme.
Des animaux
entrain&
2 discriminerentre
des Som et une
odeur
naturelle
ne prkentent
pas de performances
comportementales
statistiquement
diffkrentes
de celles d’animaux entrain&
2 discriminer
entre deux odeurs
naturelles
au tours
de cinq s&ances
successives
d’apprentissage
161
(figure
7). Le codage
et I’intkgration
corticale
de I’information
olfactive
naturelle,
5 partir
de laquelle
il est diffitile
de g&+rer
des stimuli
ponctuels
nkessaires
i la
sotlicitation
niveau
du
Som. Ainsi,
de rkseaux
cortex
piriforme,
en enregistrant
de
neurones
spkifiques
implique
une utilisation
les potentiels
de champs
au
des
&o-
q&s
dans ce cortex
olfactif
avant et apr&
chaque
seance,
par des stimulations
en simple
choc appliqkes
sur le Tol,
iI est done possible
de suivre
I/&at de I’efficacite
synaptiquc au niveau
du rkseau
de neurone
active
par les Som.
Une
deuxi+me
electrode
de stimulation
(electrode
de
contrBle),
qui n’etait
pas utiliske
pour appliquer
les Som
durant
I’apprentissage,
servait
2 appliquer
de simples
158
4
5
Figure
1. Comparaison
des pertormances
com~portemcnt,rles
groupe
de contrAle
tcontr8lc)
de rats entrain&
j discriminer
dew
odeurs
naturelles
et un groupe
d’anrmaux
entrain&
photo4lectrique
et recevoir
Durant
les 10 s de prksentation
naturelle
associge
electrique
2 haute
j 5 Hz) appliquk
a une klectrode
de
3
SEANCE
hydriquement
ktaient
entrain&
2 discriminer
deux odeurs
naturelles,
l’une
&ant
arbitrairement
associee
2 de l’eau
(0’) et I’autre
a une iumikre
peu aversive
(0-j.
Durant
les
10 s de prksentation
de 0’,
les animaux
devaient
apprendre ZI rkpondre
au stimulus
en se rendant
dans I’angle
de
la cage oti se trouvait
I’abreuvoir
afin d’@tre detect&
par
la cellule
hydrique.
m m WiL
2
1
et la
olfactif
en w Go-NoGo
io
.ominer
entre
que (Soml.
une
Les perlormances
statistiyuement
sage.
chocs
trode
champ
rkeau
odeur
naturrlle
ct des
comportementales
dififirentes
JU tours
stimuhtbn
des deux
dcs cinq
!sur le Tol avant et aprPs chaque
de contr6le
permettait
d’evoquer
qui refktait
I’ktat
de I’efficacite
de neurone
non
active
par
d’un
entre
5 disrr-i-
olfacto-mime-tgyoupes
stiances
ne sont
d’apprentis-
sknce.
Cette
un potentiel
!synaptique
pds
@letde
d’un
les Som.
3. Apprentissage
et plasticit
synaptique
3.1.
Le cortex
piriforme
Chez
les animaux
entrain&
avec
les !iom,
les potentiels
de champ
monosynaptiques
enregistrk
dans
le
cortex
piriforme
montrent
qu’une
PLT etait induite
progressivement
I’klectrode
161. Le potentiel
de champ
active
prkentait
une augmentation
Pvoqu&
par
progres-
sive et statis-tiquement
significative
au fur et h mesure
de
I’apprentissage
de la signification
des associations
stimulus-renforcement
par It’s animaux
(figure
2A).
Le
potentiel
de champ
&oqu@
par I’c!lectrode
de contr6le
ne presentaient
pas de PLT mais
une leg&e
DLT. Cela
suggkit
que la PLT progressive
piriforme
etait
spkifique
de
m@morisation
de I’association
que.
Dans
le cas
auxquels
les diff&ents
lumike,
eau) etaient
entre
eux,
c’est-i-dire
Le gyrus
Le cortex
connecrk
une forte DLT citait enregistree
pour
les potentilels
de champ
active
que
par I’electrode
de
denteE
piriforme
par
le cortex
et de la
hydri-
d’animaux
pseud(D-conditionn&,
stimuli
(Som,
odeur
naturelle,
p&sent&
sans aucune
association
en dehors
de tout
contexte
d’apprentissage
associatif,
(figure
2B) aussi
bien
&oqu&
par I’klectrode
contr&?.
3.2.
observk
dans
I’apprentissage
Som-renforcement
et la formation
la voie
C. R. Acad.
perforante
SCI. Paris,
Sciences
hippocampique
issue
de
du
cortex
sont
ento-
la b’ie / Life Sciences
1998. 321. 157-161
Apprentissage
olfactif
et systemes
de
mkmoire
100
IIIA
9zg
80
1g
7o
9
&I
0nw
HO
90
60 Liil
5o
T
3
10
0
I
1
2
3
I
SEANCE
s
SEANCE
uB
T
-*,EC
1
2
3
4
5
6
2. Potentialisation
A. Animaux
entrain&
Pourcentage
de
j long
changement
terme
de
la pente
5
I
~PLT’I dans
du
Ic cortex
potentiel
-
o*oo;-
I
SEANCE
Figure
4
SEANCE
piri-forme.
des
champs
enregistres
avant et aprPs cinq stances
d’apprentissagc.
Les potenticls 6voquCs
par I’blectrode
active
(EA) prCsentcnt
une PLT progressive.
Les potentiels
boquks
par
I’Glectrode
de contrdle
(ECI
dCveloppcnt
une l+$re
mais slgnificative
d@pression.
B. Animaux
pseudoconditionnk.
Les potrntiels
Pvoqub
par EA dbveloppent
rapidement
une
tante d6prcssion
B long terme
(DLT).
Lcs poteniiels
&oqu&
pr&entrnt
une DLT plus faihle.
imporpar EC
0.00
0
1
2
/
rhinal
17, 81.
L’information
olfactive
transite
Avant et aprPs chaque
enregistrk
au niveau
seance
d’apprentissage,
de la couche
mokulaire
nous
du
avons
CD
ipsilat&al
les &ponses
polysynaptiques
kvoqu6es
par un
choc 6lectrique
isok delivre
sur le Tol. Un ph6nomitne
de
potentialisation
polysynaptique
ktait observk
sur le potentiel de champ
&oq&
par I’Plectrode
servant
B appliquer
les Som
durant
I’apprentissage.
Cette
potentialisation
polysynaptique
citait observk
aussit6t
qu’une
discrimination
comportementale
significative
&ait
observee
1101.
Cette potentialisation
B longue
latence
d’apparition
(40 2
C. R. Acad.
1998
321.
SCI. Paris,
157-161
Sciences
de
la vie
/ Life
Sciences
Figure
3. Animaux
A. Augmentation
tales
sur cinq
B. Animaux
enregistrbs
5
le gyrus
dcs
dentel6
performances
comportemen-
d’apprentissage.
entrain&.
ivolution
de
par I’klectrode
la pente
active
des
(EA)
sbance
d’apprentissage.
ment apt&
la deuxieme
&oqu&
par EA.
C. Animaux
ivolution
dans
et stahilisation
seances
4
SEANCE
spkifique-
ment
par la voie
perforante
latkale
pour
parvenir
a la
formation
hippocampique
au niveau
du gyrus
dentele
(GD)
191. Nous avons entrain6
d’autres
animaux
5 discriminer
entre
les Som et une odeur
naturelle
(figure
AA).
3
potentiels
et contrAle
&oqu&
(EC),
Clne potentialisation
seance
d’apprentissage,
polysynaptiqucment
avant
et aprPs chaque
apparait.
sur
imm@diateles potentiels
pseudoconditionnks.
de
la pente
des potentiels
par EA et EC, avant et aprk
changement
statistiquement
de Lhamp.
chaque
significatif
6voquk
polysynaptiquement
Gance
d’apprentissage.
Aucun
n’apparait
sur ces potentiels
159
F. A. Chuilan
et al.
50 ms) &ait
portementales,
corr@Ee
avec
c’est-a-dire
le gain de performances
uniquement
lors des
res Gances
d’apprentissage
amkliorent
leur
pourcentage
Aucune
corrPlation’
n’existe
compremi&
durant
lesquelles
les rats
de
reponses
correctes.
avec la potentialisation
lors
des deux derniPres
seances
d’apprentissage
au tours
quelles
les animaux
stabilisent
leurs performances
portementales.
Le potentiel
de
champ
6voqu6
I’6lectrode
de contrsle,
qui ne servait
pas 2 appliquer
descompar
les
Som,
ne pr&entait
aucun
changement
statistiquement
significatif
(iigure
36). De m&me,
les potentiels
de champ
&oqu&
par I’Glectrode
active
et I’electrode
de contrAle
d’animaux
pseudocondition&
ne prksentaient
aucune
variation
statistiquement
significative
(figure
3C).
La
potentialisation
polysynaptique
enregistree
dans
le GD
etait spPcifique
de I’apprentissage
de la discrimination
entre les deux stimuli,
done- de I’association
stimulus-ren-
pendant
le traitement
tions
olfactives.
de ces
boucles
en memoire
don&es
suggPrent
de @activation.
temporelles
gonale
de
de protocole,
Broca
dans
dkficit
performance
cle
et la mise
D’autres
pourraient
que
et I’induction
dans
olfactif
deficit
boucles
longues.
avons
etait
de
diaun
discrimination
la transmission
synapti-
dans
ce
done fait I’hypothGse
d6 2 I’interruption
Diffkrentes
De
type
PLT associative
donnees
et soulignent
&activation.
ce
5 moduler
d’une
suggPrent
conditions
structure
sert de relais aux aff&enen provenance
de I’hippocampe
[12, 131. Nous
d’apprentissage
ques
de
servir
I’importance
certaines
une I&ion
de la bandelette
sa partie
horizontale
entraine
olfactive
[l 11. Or, cette
ces du cortex
piriforme
qui
Dans
des informa-
6lectrophysiologi-
I’importance
Curtis
et al.
cortex
que ce
de ces
#de ces boucles
1141
ont
montr6
I’exis-
forcemw7t.
.enscmble
de
ces
r&ultats
sug@rent
une
activation
dynamique
pr&oce
du CD pendant
I’apprentissage
indices
discriminatifs
et de leur signification
(figure
Cette structure
participerait
ainsi, d+s les premikres
ces d’apprentissage,
2 la r6alisation
le stimulus
(Sam) et son renforcement
de champ
polysynaptique
potentialis?
des
4~).
&an-
I’apprentissage
de stockage
parition
du
de I’association
de cettc information.
potentiel
de champ
t-------------
de I’association
entre
ieau).
Le potentiel
serait le reflet Plec-
trophysiologique
de cette activation
pr&oce
car il apparait dPs la fin de la deuxiPme
s6ance
d’apprentissage.
L’existence
d’une
corr@lation
entre
I’augmentation
du
signal
electrophysiologique
et I’amGlioration
des performances
comportementales,
lors de la sdance
2 mais pas
lors des suivantes,
indique
que le GD est implique
dans
.___-_ avant
._._
Sl
_. . . __
SPtiS
,.’ aptis
‘11
11
_ ___
EZIi
s3
I
,.’ /
“\.r.,._I’
‘k/\.\/ ,.I’
mais qu’il n’est pas le site
La latence
tardive
d’appolysynaptique
suggibre
une
boucle
possible
de r&activation
hippocampique,
c’est-a-dire
une boucle
cortex
entorhinal-CD-CA3-CAlsubiculum-cortex
entorhinal-GD.
L’activation
de cette
derniere
structure
confirme
I’implication
de la formation
hippocampique
lors de I’apprentissage.
Cependant,
il est
probable
que les differents
champs
ammoniens,
qui ont
des proprGt6s
cle plasticit
synaptiques
et des connections
anatomiques
propres,
participent
aussi de fafon
spPcifique 5 I’apprentissage.
Au tours
des essais successifs
ou
avant
Sl
_ . _. _____. __.
SS
_/
Ii--
ss
[I/
.!’ ,,.’
‘i< /
Lr’ \ -\., ,!’
..
iterations,
le CD, et probablement
plus largement
la formation
hippocampique,
va participer
au marquage
et B la
stabilisation
d’un r&eau
cortical
de neurones
sp&ifique
de l’information
2 m&moriser.
Ainsi,
le ph@nom&te
de PLT
enregistrk
au niveau
du cortex
piriforme
correspond
seau de neurones
marqu6
et stabilisc!,
spPcifique
formation
B memoriser
dans le cortex
olfactif(f&wre
de
au r@I’in15).
160
latence
de la reponse
&oq&e
potentialiske
dans le CD suggPre
I’existence
de boucles
entre
I’hippocampe
et le cortex
intervenant
B. Cortex
Potentiel
couche
de
4. Exemple
de potentiels
de champs
enregisrrks
dentek.
Potentiel
de champ
polysynaptique
the mokkulaire
du gyrus dent&,
prentissagcl
4. Stabilisation
d’un reseau
de neurones cortical
La longue
enregistree
rPactivation
Figure
A. Cyrus
1, 2 et 5 ISl,
enregistre
au niveau
de In couavant et apt&
les seances
d’ap-
S2, S5).
pirtforme
de champ
monosynaptique
I du cortex
piriforme,
avant
enregistrb
au
ct aprk
les seances
sage 1, J et 5 (Sl,
53, SSJ. Le tracf? en
potentiel
de r@f&ence.
Le traci. en poin!illC
tion a long terme qui se dbeloppe.
C. R. Acad.
Sci. Paris,
Sciences
trait plein
montre
de
niveau
de
d’apprentisreprkente
la poientialisa-
la vie / Life Sciences
lW8.
321. 157-161
la
Ie
Apprentissage
tence
electrophysiologique
d’une
entorhino-hippocampo-entorhinale
tion unique
du tractus
boucle
olfactif
2 une stimulaplus, DoyGre
et
al. I1 51 ont mis en evidence
des changements
d’efficacitc!
synaptique,
ayant
des d&ours
temporels
differents,
au
niveau
du gyrus
dentelk
et du cortex
prefrontal
lors d’un
conditionnement
classique
chez
le rat. Ces auteurs
mettent I’accent
sur I’importance
des boucles
de r&activation
de I’hippocampe
lors des processus
d’apprentissage
et de
m4morisation.
Des don&es
rkcentes
obtenues
lors d’un
test de discrimination
olfactive
avec des rats porteurs
de
I&ions
du cortex
prefrontal
[16]
indiquent
que cette
structure
sous-tend
une memoire
non-cl&larative
tout en
interagissant
avec la mkmoire
declarative
lors de la formation B long terme
des associations
entre un stimulus
olfactif et une rPponse
particuliPre.
Cette
structure
pourrait
done aussi faire partie,
lors d’un
de reactivation
hippocampique.
test olfactif,
des
boucles
L’ensemble
Lola S.M. 1996.
Structure
and function
of declarative
and
memory
systems.
Proc. Nat/. ;Icatl.
Sci. Usn 93, 135 I 5and
hypotheses
Memory
New York,
related
(Lynch
249-260.
131 Bliss T.V.P., Lomo T . 1973.
Long-lasting
potentiation
mission
111 the dcnt.~te
area of unanaesthetized
rabbit
tion oi thca perforani
path. I. Physiol.
232, 331 -356.
to search
tar
C., MrCaugh
of synaptic
trancfollowing
stlmula-
141 Klis, T.V.P., Gardner-Medwin
A.R. 1973.
Long-lasting
potentiation
synaptic
transmission
in the dentat?
area of unanaesthctlred
rahblt
lowing
stlmulatlon
of the perforant
path. 1. Ph~Gol.
232, 357-374.
Sakurai
of both
Purkinlr
ot
fo-
M.. Tongroach
P. 1982.
Climbing
fihres
induced
rnosiy
fihre
re<ponsivrnrs$
am-l glutamate
sensitivity
~11s. / Phy~oi.
land
324, I 1 i-1 14.
lhl Roman
F.S., Chaillan
potentiation
in rat pirlform
Rf?. 601, 265%272.
F.A.,
cortex
171 Hlorth-Simonscn
A. 1972.
rhinal
dre‘, to the hippocampus
Soumireu-Moura:
followlngdlscrimlnatitrn
Prqc(.tlon
and fascia
8.
1993.
Long-term
learning.
Hfd/ll
of the lateral
part of thr
dentata.
1. Camp
Neuroi.
ento-
146,
317-438.
IHI Wit&r
M.P.,
1991.
Functional
parahippocampal
C. R. Acad.
1998.
321.
Croenewegen
H.J., Lope\
organlratlon
oftheextrinslc
region.
frog. Nrurohioi.
Sci. Paris,
157-161
Sciences
de
Da Stha F.H.. Lohman
,and Intrinsic-circuitry
3 <, 161.--25 I.
la vie
/ Life
Sciences
A.M.H.
ot the
nos
par le cl&eloppement
dans le cortex
piriforme.
mgmoire
donnees
montre
que
la formation
p&cocement
dans la GaliI’odeur
et sa signification
(stiaurait
de
plus
sous
son
association
vers les territoires
progressif
de
la
PLT
enregistree
Ainsi
Ices rPsultats
tendent
B confirmer,
par une approthe
dynamique,
le schkma
fonctionnel
expose?
par
L. Squire
dans le cas de la m@moire
d&larntive,
distinguant le lobe temporal
mGdian,
incluant
I’hippocampe,
et
corticaux.
191 Wilson
R.C.. Steward
gyrus of the hippocampal
121 Bloth
V.. Laroche
5. 1984.
Facts
engram.
In : Neu~ob~olo~yoilearni~~gand
J.l.., Wrinberger
N.M.,
bds.), Cuilford,
de
corticaux
specifiques
concern&,
au niveau
desquels
se
ferait
progressivement
le stockage
sous forme
de marquage
de r&eaux
neuronaux
sp&ifi&.
Cela serait refl&@
cortex.
151 Itn M.,
deprra\slon
ot terrbellar
de
hippocampique
interviendrait
sation de l’association
entre
mulus-renforcement).
Elle
contrcile
le transfert
de cette
les territoires
6. Rkfkrences
[ 1 l Squire
L.R.,
non declarative
13522.
et syst&nes
5. Conclusion
de @activation
suite
lateral.
De
olfactif
Exp
Urain
0. 1978.
formatlon:
Polysynaptic
an olfactory
activation
of the dentate
input via the entorhinal
Rrs. 31. 523-514.
1101 Chaillan
F.A., Roman
F.S.. Soumlreu-Mourat
B. lc1Y6.
synaptic
plasticity
in the hippocampus
and piriform
cortex
tally
meaningtul
olfactory
cues in an olfnrtory
association
Rlni
90, 343-347.
I1 11 Roman
F.S., Simon&to
I, Soumlreu-hlourat
memory
of odor-reward
assoctatlon:
selective
zontal
diagonal
band lesions.
Behav.
Neurosri.
1121 Hasselmo
but not intrinsic
tyric acid (API)
Modulation
of
by physiologitask. / Physd
B. lYY3.
Learning
impairment
following
107, 72-111
and
hori-
M.E., Bower
I.M. 1991.
Selective
suppression
oi atferent
fiber synaptic
transmission
by 2.amino-4.phosphonobuin piriform
cortex.
Brain &as. 548, 2411-255.
[l 31 Barkai
E., Hasselmo
M.E.
of rat plriform
cortex
pyramidal
I1 41 De Curtis
M..
olfactory-hyppocampal
lian brain
in vitro.
1994. Modulation
oi input/output
function
cells. 1. Neurophys/o/.
72, 644-658.
Pare D.. Llinas
R.R. 1991.
clrcult
in the Isolated
H~ppocampuc
1, 341-554.
The electrophysiology
and perfused
adult
of the
marnm-
1151 Doyere
V.. Burette
F.. RPdini-Del
Negro
C., Laroc he 5. 1993.
term potentiation
of hippocampal
afferent\
andefferenis
to prefrontal
tex: implltation~
tar as~oc iative
learning.
Nruropsychn/ogia
31,
1053.
LongcarlO<l-
I1 61 Chaillan
F.A., Marchetti
E., Delfosse
F., Roman
F.5., Soumireu-Mourat B. 1907.
Opposite
eifccts
depending
on learning
and
memory
demands
in dorsomedial
prefrontal
cortex
lesioned
rats performing
an
olfactory
task. Bchar~. Bra/n Rec. 82, ?O<-212.
161