Science-2015-Les Plus Petits Ouvriers Ag[…]
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Science-2015-Les Plus Petits Ouvriers Ag[…]
LES PLUS PETITS OUVRIERS AGRICOLES LES SCIENTIFIQUES DECOUVRENT DES MILLIERS DE MICROBES QUI AIDENT LES PLANTES SURVIVRE ET PROSPERER. POURRAIENT AIDER LES AGRICULTEURS A CES SYMBIOTES AINSI? PAR JOP DE VRIEZE A PALENCIA, ESPAGNE Regardez. Rien ne fleurit ici. Pas même les mauvaises herbes. "Pius Floris ramasse l'une des dizaines de pierres dispersées autour de lui sur le sol dégradé, stérile prospectifs. Des décennies de sécheresse, la monoculture, la surutilisation d'engrais, et le labourage excessif ont payé le prix sur ce champ dans la région espagnole de Castilla y León. En conséquence, vent et pluie ont emporté tout, mais pas la couche arable fertile de 25 cm qui sert à nourrir le grain ici. Pendant des siècles, cette région était le grenier à grain. Aujourd'hui, les rendements sont si bas que les agriculteurs travaillent la 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE zone seulement en raison de subventions de l'Union européenne. Floris, un entrepreneur néerlandais de la santé des plantes, veut renverser cette situation. Avec des chercheurs de l'Université de Valladolid et une équipe d'agriculteurs locaux, il participe à un projet pilote financé par l'UE qui vise à rendre l'agriculture de nouveau rentable sur ces sols dégradés, sans irrigation. Ses collaborateurs clés: les microbes. Une des raisons pour lequel le sol est détruit ici, selon Floris, est que l'agriculture a détruit son écosystème microbien, qui aide les plantes survivre et pousser. Son équipe a récemment appliqué des microbes bénéfiques - en particulier des champignons qui vivent autour des racines des plantes dans cette zone dégradée, en plus de l’ajout d'engrais organiques. «Les agriculteurs ont ignoré ces symbioses depuis des décennies », dit Pius Floris. «Nous les apportons et les faisons revenir dans la course. " Il n’est pas le seul à essayer de le faire. Les scientifiques ont récemment découvert une vertigineuse diversité de bactéries, virus et champignons qui vivent dans, sur et autour des racines dans le sol. Bon nombre de ces microorganismes, appelés les rhizobiomes, aident les plantes d'une manière ou traduction française par Pierre-Luc QUAAK d'une autre, en leur apportant des éléments fertilisants et les protégeant des ravageurs et des maladies. Des petites entreprises de biotechnologie aux départements agronomiques de grandes firmes, tous pensent qu'ils apportent un énorme gain potentiel en agriculture et ont récemment commencé une série de nouveaux essais sur le terrain. Un rapport 2013 publié par l'American Academy de microbiologie (AAM), avec l'optimisme Titre ‘’Comment les microbes peuvent contribuer à nourrir le monde’’, conclu que les microbes ont le potentiel à augmenter les récoltes tout en permettant aux agriculteurs à utiliser moins d'engrais et de pesticides; certain microbes peuvent même permettre aux plantes de croître dans des endroits très secs ou salés, qui pourraient aider le monde à s’adapter au changement climatique. Quelques colonisateurs ont été sur le marché depuis des décennies, comme Trichoderma, des champignons qui suppriment les champignons pathogènes, et le brillant tueur, le Bacillus Thuringiensis ou Bt., bien connu maintenant, (Le gène de la toxine de bactérie a également été introduite dans les génomes de certaines cultures.) Récemment, des grandes entreprises agrochimiques tels que Bayer ont sauté dans le train ‘’biologique’’ en marche. «C’est une révolution de la microbiologie », dit Thomas Schäfer, vice-président de la R&D microbienne au Novozymes, une société de développement d’engrais et pesticides microbiens qui a récemment fait une alliance avec le géant de l'agriculture, Monsanto. Schäfer pense que les agriculteurs sont dirigés vers "une agriculture de précision," dans lequel ils ajouteraient microbes bénéfiques, ou entretiendraient ceux qui existent, après une analyse en profondeur du terrain microbiologique. La diversité dans le sol microbiome est si stupéfiante que trouver quels sont les organismes bénéfiques, ceux qui offrent plus de prestations, de quelle manière, ou quelle combinaison fonctionnera le mieux, est une tâche gargantuesque. Aussi difficile est de savoir si les microbes peuvent considérablement réduire l'utilisation des pesticides et les engrais chimiques, et si les agriculteurs 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE classiques feront confiance à ces nouvelles possibilités. La question principale selon certains scientifiques est: A quel degré la microbiologie peut remplacer la chimie dans l'agriculture? Scientifiques et agriculteurs ont longtemps perçu les microbes comme originaires de problèmes. Un organisme unicellulaire fongique appelé Phytophthora infestans, responsable du mildiou et d'autres maladies des cultures, a causé des famines à travers l'histoire et est toujours un problème majeur. D’autres variétés de champignons et des bactéries provoquent la désintégration de racines et de feuilles. Pourtant, les agriculteurs savent que certains microbes sont utiles: le groupe de bactéries appelées rhizobiums, qui vivent à l'intérieur des racines de légumineuses et fixent l'azote de l'air sous forme biologique utile pour les plantes, figurent par exemple dans les sols Jos Raaijmakers de la Pays-Bas Institut d'écologie à Wageningen détecté plus de 33.000 souches bactériennes et archéennes sur les racines de la betterave à sucre. Des dizaines d'espèces apparaissent pour supprimer les maladies des plantes en excrétant des substances qui combattent les microbes pathogènes ou prennent la place des loges prises par les agents pathogènes. Une étude de la vigne à New York, publié en Mars, a montré que la composition du rhizobiome dépend fortement du type de sol. Les expériences de laboratoire et en serre ont également montré que les microbes rendent une variété d’éléments nutritifs et de minéraux présents dans le sol disponibles pour la plante, produisent des hormones qui stimulent la croissance, stimulent le système immunitaire de la plante, et déclenchent ou diminuer des réactions au stress. "En général, on peut dire qu'un manuels scolaires. Mais récemment, de nouvelles méthodes d’analyse de l'ADN et le séquençage ont apporté un vaste réseau complexe d’interactions mutuellement bénéfiques à notre regard, comparable aux rôles symbiotiques de milliers de bactéries et les espèces virales qui peuplent l'intestin humain, la peau et d'autres tissus que les chercheurs ont découverts. Des études ont montré qu'il existe jusqu'à 10 milliards de cellules bactériennes par gramme de sol en et autour des racines, une région connue comme la rhizosphère. Ce domaine est extrêmement varié; en 2011, une équipe dirigée par microbiologiste des sol plus diversifiée en microbiome permet de diminuer les maladies des plantes et augmente leur rendement" : dit Raaijmakers. Parmi les microbes, les plus utiles sont appelés ‘’mycorhizes’’ ou ‘’champignons des racines’’, qui forment un réseau dense de minces filaments se propageant loin dans le sol, agissant comme des extensions des racines qu’ils vivent dans ou hors des racines. Ces champignons facilitent l'absorption de l'eau et une grande quantité d’éléments nutritifs – Pius Floris les appelle "les caddies du supermarché. " Les microbes peuvent aussi aider plantes à survivent à des conditions traduction française par Pierre-Luc QUAAK extrêmes. Une étude de 2007 a montré qu’un un complexe de symbiose entre champignons et virus rend une herbe appelée Dichanthelium Lanuginosum possible à prospérer dans des sols géothermiques du Park national de Yellowstone, où les températures atteignent 60 ° C. Le champignon, maintenant soigneusement étudié et introduit sur le marché américain en 2014 pour application sur le maïs et le riz, déclenche une réponse positive au stress que les plantes seules ne peuvent pas assumer. De même, une bactérie appelée Stenotrophomonas Rhizophila a été démontré qu’elle augmente fortement la tolérance à la sécheresse dans cultures comme la betterave à sucre et le maïs. En 2013, une étude a permis une explication: le microbe excrète une variété de molécules qui aident les plantes à résister au stress, y compris appelés osmoprotecteurs, qui empêchent le flux d’eau sortant des plantes en environnements très salés. Les microbes peuvent même altérer la saveur des plantes alimentaires: Une bactérie appelée Methylobacterium Extorquens augmente la production de furanones, un groupe de molécules qui donne aux fraises leur saveur caractéristique. Les services fournis par les microbes sont apparemment extrêmement important pour les plantes, comme s’ils ont mis dans beaucoup d'énergie pour devenir favoris. Des études ont montré que jusqu'à 30% du carbone fixé par les plantes est excrété par les racines, soit par les dits exsudats - comprenant sucres, acides aminés, flavonoïdes, acides aliphatiques, et acides gras qui attirent et nourrissent les espèces microbiennes bénéfiques, tout en repoussant et tuant les nuisibles. Les connaissances du rhizobiome de L’ACADEMIE AGRONOMIQUE a plus fait son chemin pour dans le monde de l'entreprise et sur le domaine des agriculteurs. Un des premiers exemples était Serenade, un biopesticide contenant un Bacillus Subtilis, souche qui a des propriétés antifongique et antibactérien et favorise la croissance des plantes. Cela a été découvert par AgraQuest, une société de biotechnologie à Davis en Californie. « Tant de produits pharmaceutiques ont été extraits du sol, mais pour l'agriculture, ce potentiel était à peine exploité », rappelle Denise Manker, qui a cofondé la société en 1995. Serenade, enregistré par le ministère de l'Agriculture des Etats-Unis en 2001, peut être appliqué sous forme liquide sur les plantes et dans le sol pour lutter contre une gamme d’agents pathogènes. «Au départ, la plupart de nos clients étaient agriculteurs biologiques", dit Manker. bientôt, ditelle, les agriculteurs conventionnels innovants ont commencé à expérimenter ce produit, et certains sont devenus des convertis. Jusqu'à présent, le marché pour de ces produits a été modeste. Presque tous ceux qui sont enregistrés sont des biopesticides; le rapport AAM estime qu'ils rapportent environ 1 milliard $ par an, chiffre bien pâle par rapport marché mondiale des pesticides et d'engrais chimiques, estimée à respectivement 50 milliards $ et 60 milliards $ chaque année. Mais les grandes compagnies entreprises d’agrochimie voient le potentiel d’alternatives microbiennes. « Il nous a fallu 17 ans pour susciter l’intérêt de grandes entreprises, mais nous l'avons fait », dit Manker. En 2012, le géant agro allemand Bayer a acheté AgraQuest pour 425 millions $. Manker est devenu le directeur mondial du 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE traduction française par Pierre-Luc QUAAK développement agronomique des produits biologiques de Bayer, un travail entrepris avec un budget annuel de recherche de 10 millions ¤. Il est utilisé pour tester sur le terrain des dizaines de nouveaux champignons et des bactéries pour remplacer pesticides chimiques ou servir de biostimulants, qui favorisent la santé et la croissance des cultures. Une explication de l'intérêt de Bayer: Une résistance croissante publique contre les pesticides chimiques et une directive européenne 2009 visant à réduire leur utilisation a causé la stagnation du marché de la protection chimique des cultures, alors que la demande pour les produits biologiques était de plus en plus proche de + 10% par an. D’ailleurs il n’est pas surprenant que les concurrents de Bayer ont pris le pas de manière similaire. Syngenta et BASF ont acquis des petites entreprises de développement de produits microbiens l'année dernière; Dupont en a fait ainsi en Avril de cette année. Le nouveau partenaire de Monsanto, Novozymes, a beaucoup investi dans un biofertilisant contenant le champignon du sol Penicillim Bilaii, et un bio-insecticide qui contient le champignon Metarhizium Anisopliae. La liste des microbes potentiellement appropriés est sans fin, dit Matteo Lorito, un pathologiste des plantes à l'Université de Naples Federico en Italie, et met les entreprises face à de lourdes tâches. "Le défi auquel ils sont confronté est la sélection de souches viables et efficaces pour le commerce ", dit Lorito, en particulier parce que de nombreux microbes sont spécifiques de certaines plantes et la composition de la rhizobiome peuvent changer 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE rapidement. Traditionnellement, les microbes sont d’abord sélectionnés puis testés et étudiés intensivement dans des laboratoires et des serres. Mais les souches prometteuses n’ont souvent pas réussi à prouver leur efficacité dans certains domaines, en raison du sol, du climat, et des effets de l'écosystème. Aujourd'hui, la plupart des entreprises utilisent une « première approche au champ » dans laquelle des centaines ou même des milliers de souches microbiennes sont testées sur des parcelles de terrain. Si l'on réussit, le mécanisme d'action est analysé ensuite dans le laboratoire. Mais même un domaine prometteur étude ne garantit pas le succès à la ferme. «Les gens utilisent des produits microbiens sur une variété de cultures, avec une application différente méthodes et dans différents sols et de climats, " explique Matthew Wallenstein, un scientifique de l'écosystème à l'Université d'État du Colorado (CSU), Fort Collins. "Cela fera l'un des résultats beaucoup plus variable. Il est très difficile de faire un produit miracle qui fonctionne partout ". Le fait que ces biologiques sont des êtres vivants est partie le problème; pour travailler mieux, ils doivent s'établir et prospérer par eux même. Une façon de leur donner un avantage est de traiter directement les graines au lien de l’appliquer dans le sol; de cette façon, ils peuvent coloniser la rhizosphère de la plante dès le début dès l’apparition de la 1ère racine et être en meilleure position pour dominer l'espace. Les populations de microbes bénéfiques diminuent avec le temps. Les pulvérisations de Serenade, par exemple, augmentent fortement la densité de B. Subtilis dans le sol au début, mais rapidement le niveau diminue au cours d'une saison agricole car la bactérie ne parvient pas stabiliser une niche permanente. Cela peut être parce qu’elle se fait surpasser par la communauté de microbes existante. «L’application d’une souche unique, souvent ne suffit pas ", dit Raaijmakers. "Tu besoin d'un consortium de deux, trois, ou même cinq ou plus de souches collaboratrices qui peuvent résister à la force écologique. "Pour trouver des combos succès, les scientifiques ont récemment commencé la sélection ces combinaisons de manière systématique, par l'identification des réseaux microbiens d'origine naturelle dans les champs et en étudiant en laboratoire leurs interactions jusqu'au niveau moléculaire. «Scientifiquement, c’est la marche à suivre», dit Raaijmakers. Enregistrer de tels cocktails en qualité de biopesticides est un défi, cependant, dit-il. Tant dans les États-Unis qu’en Europe, les entreprises doivent prouver aux autorités de régulation que les deux souches individuelles et le produit dans son ensemble sont sans danger pour les consommateurs et l'environnement. "Ceci est un processus laborieux et coûteux », explique Raaijmakers. Voilà pourquoi beaucoup traduction française par Pierre-Luc QUAAK de produits existants ne sont pas intitulée «biopesticides», mais «biostimulants"; car il est plus facile de faire enregistrer cette dernière catégorie, mais le marché est moins lucratif. Parce que des siècles de culture peuvent avoir volé aux plantes cultivées leur capacité à attirer eux-mêmes les microbes bénéfiques, Raaijmakers conduit également un projet visant à étudier les cultures antiques et leurs microbes dans leur environnement naturel, comme les haricots sauvages en Colombie et de la ancêtre de blé Triticum Tauschii (Tausch de goatgrass). L'espoir est d'identifier les caractéristiques des plantes et les microbes symbiotiques qui pourraient bénéficier aux cultures modernes. L'effort pourrait donner des composés qui peuvent être appliqués aux plantes ou au sol, mais dans le long terme, les scientifiques espèrent trouver les gènes codant pour les molécules d'exsudat qui attirent les microbes et les réintroduire dans les cultures modernes. "Pour la première fois, les fermiers et les organismes de contrôle bio se parlent entre eux", dit Lorito. "Ils commencent maintenant à inclure l'interaction avec des microbes dans les cultures. " PIUS FLORIS, LA FORCE MOTRICE d’un projet pionnier pour restaurer le sol dans Espagne, a contribué à ce que diverses factions parlent entre elles. Il y a plusieurs décennies, tout en travaillant pour une entreprise Néerlandaise spécialisée dans l'entretien des arbres et en étudiant avec un phytopathologiste célèbre des du Service des Forêts des Etats-Unis, il a réalisé que les racines font beaucoup plus qu’ancrer arbres et pomper de l’eau. Aujourd'hui, il est propriétaire d'une entreprise qui offre des conseils et des produits biologiques pour améliorer la vie du sol pour les agriculteurs, les jardiniers et horticulteurs; Raaijmakers et plusieurs autres scientifiques également appuient ses connaissances pratiques. La vision de Floris est plus radicale que la plupart: un «remède» pour les terres agricoles dégradées, basée sur une ensemble holistique de mesures qui met les microbes avant et au centre. L'espoir est même que cette volonté de faire disparaître la nécessité d’utiliser des engrais artificiels, «La mère de tous les maux», selon Floris, car il est désastreux 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE pour microbienne vie. Les engrais épuisent le sol de sa matière organique et de ses oligo-éléments, la cause de la salinisation, et de la suppression des mycorhizes; des études ont montré qu'ils peuvent également transformer les bactéries symbiotiques en concurrents qui s’entretuent. Le projet pilote, maintenant dans sa 3ème année et non encore publié, montre que l'approche de Floris peut fonctionner. L'équipe a emprunté une charrue romaine antique d'un musée local pour ameublir légèrement le sol et fait crêtes pour retenir l'eau de pluie. Ils ensemencées avoine et vesce, qui attire les bactéries qui fixent l'azote et le laisse dans les racines de la vesce après la moisson. Ils ont planté des petits oliviers pour augmenter la diversité microbienne. Puis ils séparent le domaine de 100 hectares en trois zones. Zone A : traitée avec de l'engrais chimique et les pesticides; les Zones B et C ont été fournis avec différentes quantités d'un biofertilisant organique, constitué de restes de raisins fermentés contenant une variété de bactéries et les champignons, et une dose de 4 types de spores de mycorhizes différents. Aucun des zones n’ont été irriguées. En mai de cette année, Floris visite ces champs d’avoine et de vesce, se penchant tous les 2 m pour inspecter les cultures. La culture de la zone B, qui a reçu le plus d’engrais organique, avait atteint deux fois la hauteur de celles de la zone A et dépassait légèrement celle de la Zone C. «Cela m’a vraiment retourné! "cria-t-Floris. (Le rendement de récolte de la zone B, a égalé celui de cultures irriguées, alors que celle de la zone conventionnelle était négligeable.) La raison pour laquelle cela était possible devint plus claire quand collègue de Floris, Pedro Alonso a creusé un trou profond dans zone B. Les racines des plantes avaient percé le sol rocheux jusqu’à une profondeur de presque 2 mètres, assez profond pour atteindre le les eaux souterraines. Cela ne pourrait pas arriver sans mycorhizes, qui ont pénétré la roche en excrétant des acides, Floris dit: "Ces champignons permettent aux cultures de survivre sans irrigation, même à travers les parties les plus sèches de l'année. " D'autres suivent l'expérience avec intérêt, mais tout le monde n’est pas convaincu que La recette de Floris est la solution pour l'agriculture dans son ensemble. "Si vous voulez faire une différence, vous avez besoin pour entrer dans le système existant, " dit Wallenstein CSU. "Il est irréaliste d’attendre soudainement un changement radical. Pour les agriculteurs, ce serait tout simplement trop de risques financiers à abandonner les engrais et les pesticides et pour investir dans de nouveaux équipements pour appliquer les produits biologiques. " Prem Bindraban, directeur exécutif du Centre de Recherche d'engrais virtuel à Washington D.C financé les industriels, reconnaît que les engrais chimiques peuvent nuire microbes bénéfiques. "Mais à mon avis, les engrais chimiques est toujours essentiel de maintenir le rendement », dit-il. "Nous devons trouver une solution pour combiner la avantages de l'engrais et des microbes symbiotiques ". Le Vice-président de Novozymes Schäfer acquiesce. "Les Biologiques peuvent aider à réduire la quantité de engrais et d'eau utilisée, mais il y aura encore être un rôle pour la chimie ", dit Schäfer. Mais Floris veut voir jusqu'où il peut pousser ses aides microbiennes. En ce jour de mai, comme il quitte le sol espagnol et revient à sa voiture, un tracteur passe dans un champ adjacent, laissant un nuage de poussière organique. « Labour par 30° à misaison? Une catastrophe pour le sol et ses habitants », soupire-t-il. "Eh bien, nous ne devrions pas être trop pessimiste. Beaucoup de changements se produisent déjà, et plus rapidement que jamais. "■ traduction française par Pierre-Luc QUAAK NEWS FEATURES THE LITTLEST FARMHANDS By Jop de Vrieze in Palencia, Spain “L 680 ook. Nothing flourishes here. Not even weeds.” Pius Floris picks up one of the dozens of stones scattered around him on the degraded, barren-looking soil. Decades of drought, monoculture, overuse of fertilizer, and excessive plowing have taken their toll on this field in the Spanish region of Castilla y León. As a result, wind and rain have washed away all but 25 centimeters of the fertile topsoil that used to nourish the grain here. For centuries, this area was a bread basket; today, yields are so low that farmers work the area only because of subsidies from the European Union. Floris, a Dutch entrepreneur in plant health, wants to turn that situation around. Mycorrhiza fungi (yellow) help the roots of this soybean plant absorb nutrients and water; to return the favor, the plant excretes nutrients for the fungi. With researchers at the University of Valladolid and a team of local farmers, he participates in an E.U.-funded pilot project that aims to make profitable agriculture possible again on such damaged soil, without irrigasciencemag.org SCIENCE 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 Published by AAAS PHOTO: MERTON BROWN/VISUALS UNLIMITED INC. Scientists are discovering thousands of microbes that help plants survive and thrive. Could these symbionts help farmers as well? GRAPHIC: ADAPTED FROM R. MENDES ET AL., FEMS MICORBIOLOGY REVIEWS 37 (22 JULY 2013) © 2013 FEDERATION OF EUROPEAN MICROBIOLOGICAL SOCIETIES BY A. CUADRA/SCIENCE NEWS tion. His key collaborators: microbes. One reason the soil here has gone to waste, Floris says, is that farming has destroyed its microbial ecosystem, which can help plants survive and thrive. His team has recently applied beneficial microbes—in particular fungi that live around plant roots—to this degraded area, in addition to organic fertilizer. “Farmers have ignored these symbionts for decades,” Floris says. “We are bringing them back into the game.” He’s not the only one trying to do that. Scientists have recently discovered a dizzying diversity of bacteria, viruses, and fungi that live in, on, and around plant roots in the soil. Many of these microbes, together called the rhizobiome, help plants one way or another, from providing nutrients to warding off crop pests and diseases. Small biotechnology and major plant science companies think they have huge potential benefits in agriculture and have recently begun a spate of new field trials. A 2013 report published by the American Academy of Microbiology (AAM), with the optimistic title How Microbes Can Help Feed the World, concluded that microbes have the potential to increase harvests while allowing farmers to use less fertilizer and pesticides; certain microbes can even enable plants to grow in very dry or salty places, which could help the world adapt to climate change. A few denizens of the soil have been on the market for decades, such as Trichoderma fungi that suppress pathogenic fungi, and the now well-known caterpillar killer Bacillus thuringiensis, or Bt. (The gene for the bacterium’s toxin has also been introduced into some crops’ genomes.) Recently, major agrochemical companies such as Bayer have jumped on the biologicals bandwagon. “It’s a revolution of microbiology,” says Thomas Schäfer, vice president of microbial R&D at Novozymes, a company developing microbial fertilizers and pesticides that recently struck up an alliance with agriculture giant Monsanto. Schäfer believes farmers are headed for “precision agriculture,” in which they would add beneficial microbes, or support existing ones, after an in-depth analysis of a field’s microbiological makeup. Whether these high expectations can be met by the budding research field is anyone’s guess. The diversity in the soil microbiome is so staggering that finding out which organisms benefit plants most, how they do it, or what combinations work best is a gargantuan task. Also unclear is whether microbes can dramatically curb the use of pesticides and chemical fertilizers, and whether conventional farmers will trust these new options. The central question, some scientists say, is: How much can microbiology replace chemistry in agriculture? SCIENTISTS AND FARMERS have long seen microbes primarily as problems. A funguslike unicellular organism named Phytophthora infestans, responsible for potato blight and other crop diseases, has caused famines throughout history and is still a major problem. A variety of other fungi and bacteria cause the decay of roots and leaves. To be sure, farmers know that some microbes are helpful: The group of bacteria called rhizobia, which live inside the roots of legumes and fix nitrogen from the air into a biologically useful form for the plants, are a textbook example. But recently, new methods of DNA sequencing and analysis have brought a vast, complex web of mutually beneficial interactions into view, comparable to the symbiotic roles researchers now believe are played by the thousands of bacterial plants, produce hormones that spur growth, stimulate the plant immune system, and trigger or dampen its stress responses. “In general, we can say that a more diverse soil microbiome results in fewer plant diseases and higher yield,” Raaijmakers says. Among the most helpful microbes are socalled mycorrhizae or root fungi, which form a dense network of thin filaments reaching far into the soil, acting as extensions of the plant roots they live on or in. These fungi facilitate the uptake of water and a wide range of nutrients—Floris calls them “the plant’s shopping carts.” Microbes can also help plants survive extreme conditions. A 2007 study showed that a complex symbiosis with fungi and viruses makes it possible for a grass called Dichanthelium lanuginosum to thrive in Underground world Vast numbers of organisms—presented here along with their average number of genes and their numbers per gram of soil—live in and around a plant’s root system. 100,000–1 million organisms per gram of soil 1000–100,000 Protozoa 15,500 Fungi 14,000 Plant 37,500 genes Archaea 1300 10 million– 100 million Nematodes 18,000 Algae 13,000 Bacteria 6500 Viruses 45 10 million– 1 billion 10–100 and viral species that inhabit the human gut, skin, and other tissues. Studies have shown that there are up to 10 billion bacterial cells per gram of soil in and around plant roots, a region known as the rhizosphere. This domain is tremendously diverse; in 2011, a team led by soil microbiologist Jos Raaijmakers of the Netherlands Institute of Ecology in Wageningen detected more than 33,000 bacterial and archaeal species on sugar beet roots. Dozens of species appear to suppress plant disease by excreting substances that ward off pathogenic microbes or occupying niches otherwise taken up by the pathogens. A study of vineyards in New York, published in March, showed that the composition of the rhizobiome depends heavily on the soil type. Lab and greenhouse experiments have also shown that microbes make a variety of nutrients and minerals in the soil available to SCIENCE sciencemag.org 1000–1 million 100 million–1 billion geothermal soils in Yellowstone National Park, where temperatures reach 60°C. The fungus, now thoroughly studied and introduced in the U.S. market in 2014 for application on corn and rice, triggers a stress response that the plants can’t switch on themselves. Similarly, a bacterium called Stenotrophomonas rhizophila has been shown to strongly increase drought tolerance in crops like sugar beets and maize. A 2013 study offered an explanation: The microbe excretes a variety of molecules that help plants withstand stress, including socalled osmoprotectants, which prevent the catastrophic outflux of water from plants in very salty environments. Microbes can even affect the flavor of food plants: A bacterium called Methylobacterium extorquens increases the production of furanones, a group of molecules that gives strawberries their characteristic flavor. 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 Published by AAAS 681 The services provided by microbes are apparently hugely important to plants, as they put in a lot of energy to return favors. Studies have shown that up to 30% of the carbon fixed by plants is excreted from the roots as so-called exudates—including sugars, amino acids, flavonoids, aliphatic acids, and fatty acids—that attract and feed beneficial microbial species while repelling and killing harmful ones. THE GROWING ACADEMIC understanding of the rhizobiome has increasingly made its way into the corporate world and onto farmers’ fields. One early example was Serenade, a biopesticide containing a Bacillus subtilis strain that has antifungal and antibacterial properties and promotes plant growth. It was discovered by AgraQuest, a biotech in Davis, California. “So many pharmaceutical products were extracted from the soil, but for agriculture, this potential was hardly exploited,” recalls Denise Manker, who cofounded the company in 1995. Serenade, registered by the U.S. Department of Agriculture in 2001, can be applied in a liquid form on How microbes help plants Microorganisms living in roots and the soil can shield plants from a wide variety of threats. Here are some examples. Heat A symbiosis of Curvularia fungi and the Curvularia thermal tolerance virus living in the roots can increase plants’ heat tolerance by more than 20°C. Cold A cold-tolerant Pseudomonas bacterium helps plants grow by fxing nitrogen from the atmosphere at temperatures as low as 4°C. Drought Mycorrhiza fungi such as Glomus deserticola extend the root system and can provide water from deeper soil layers to the plant. Insects Bacillus turengiensis, a bacterium, produces a toxin that kills caterpillars on plant leaves and is widely used in pest control. Pb Cd Zn N N 682 Fe N Heavy metal toxicity Methylobacterium oryzae can take up heavy metals, allowing plants to survive—and promoting their growth—in contaminated soils. Nutrient limitation Rhizobia, which live inside the roots of legumes, make nitrogen from the air available in a biologically useful form. Flooding Enterobacter cloacae, a bacterium, protects plants from the destructive impact of fooding by reducing levels of a stress hormone that impairs root growth. Osmotic stress A bacterium called Stenotrophomonas rhizophila can excrete osmoprotectants, which prevent the catastrophic outfow of water from plants in very salty environments. Pathogens Soil fungi named Trichoderma can kill and outcompete pathogenic fungi and can activate the plant's own immune system. the plants and in the soil to fight a range of pathogens. “Initially, most of our customers were organic farmers,” Manker says. Soon, she says, innovative conventional farmers started experimenting with the product as well, and some became converts. So far, the market for such products has been modest. Almost all of the registered ones are biopesticides; the AAM report estimated that they bring in about $1 billion annually, which pales compared with the global markets for chemical pesticides and fertilizer, estimated at $50 billion and $60 billion annually, respectively. But big agrochemical companies see the potential of microbial alternatives. “It took us 17 years to get the big companies interested, but we made it,” Manker says: In 2012, German agro giant Bayer bought AgraQuest for $425 million. Manker became Bayer’s director of global agronomic development of biologicals, a job that comes with a €10 million annual research budget. She’s using it to field-test dozens of new fungi and bacteria to replace chemical pesticides or serve as biostimulants, which promote the health and growth of crops. One explanation for Bayer’s interest: Growing public resistance against chemical pesticides and a 2009 European directive aiming to reduce their use caused the market for chemical crop protection to stagnate, whereas the demand for biologicals was growing close to 10% per year. Given that, it’s not surprising that Bayer’s competitors have made similar moves. Syngenta and BASF acquired smaller companies developing microbial products last year; so did Dupont in April of this year. Monsanto’s new partner, Novozymes, has invested heavily in a biofertilizer containing the soil fungus Penicillium bilaii, and a bioinsecticide that contains the fungus Metarhizium anisopliae. The list of potentially suitable microbes is endless, says Matteo Lorito, a plant pathologist at the University of Naples Federico II in Italy, and that poses a daunting task for companies. “The challenge they are facing is selection of the ones that are commercially viable and effective,” Lorito says, especially because many microbes are plantspecific and the composition of the rhizobiome can change rapidly. Traditionally, selected microbes were first tested and investigated extensively in labs and greenhouses. But promising strains often failed to prove effective in the field, because of soil, climate, and ecosystem effects. Today, most companies use a “field-first approach,” in which hundreds or even thousands of microbial strains are tested on field plots. If one proves successful, the mechanism of action is unraveled in the lab later. But even a promising field sciencemag.org SCIENCE 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 Published by AAAS CREDITS: (ILLUSTRATION) RICHARD JOHNSON; (ICONS) C. SMITH/SCIENCE NEWS | F E AT U R E S PHOTO: MIGUEL ÁNGEL SANTOS/AGENCIA GRÁFICA PHOTOGENIC study doesn’t guarantee success on the farm. but in the long run, scientists hope to find “People are using microbial products on a the genes encoding the exudate molecules variety of crops, with different application that attract microbes and reintroduce them methods and in different soils and climates,” into modern crops. “For the first time, breedsays Matthew Wallenstein, an ecosystem sciers and biocontrol people are talking with entist at Colorado State University (CSU), each other,” Lorito says. “They are now startFort Collins. “That will make the results a ing to include the interaction with microbes lot more variable. It’s very hard to make a into the breeding.” miracle product that works everywhere.” That biologicals are living things is part FLORIS, THE DRIVING FORCE behind of the problem; to work best, they need to the pioneering project to restore the soil in become established and thrive on their own. Spain, has helped various factions speak with One way to give them an edge is to apply one another. Decades ago, while working for them on plant seeds instead of into the soil; that way, they can enter the plant’s rhizosphere early on as the first roots form and have a better shot at dominating the space. Populations of beneficial microbes also dwindle over time. Spraying Serenade, for instance, results in a high B. subtilis density in the soil initially, but levels rapidly decrease during a farming season as the bacterium fails to obtain a permanent niche. That may be because it’s outcompeted by the existing community of microbes. “Applying just that one strain is often not enough,” Raaijmakers says. “You Pius Floris is using a mix of microbes and organic pesticides to help need a consortium of two, three, restore a depleted field in Spain. or even five or more collaborating strains that can withstand the ecological forces.” To find successful combos, a Dutch tree care company—and studying scientists have recently begun selecting with a famed plant pathologist of the U.S. these combinations in a systematic way, by Forest Service—he realized that roots do identifying naturally occurring microbial much more than anchor trees and suck up networks in the field and studying their water. Today, he owns a company that offers interactions down to the molecular level in advice and biological products to improve the lab. “Scientifically, that’s the way to go,” soil life to farmers, gardeners, and horticulRaaijmakers says. turists; Raaijmakers and several other scienRegistering cocktails as biopesticides is tists also tap his practical knowledge. a challenge, however, he says. Both in the Floris’s vision is more radical than most: United States and Europe, companies have to a “cure” for degraded farmland, based on a provide regulatory authorities with evidence holistic set of measures that puts microbes that both the individual strains and the prodfront and center. The hope is that this will uct as a whole are safe for consumers and even do away with the need for artificial ferthe environment. “This is a laborious and tilizer, “the mother of all evil,” according to expensive process,” Raaijmakers says. That’s Floris, because it’s disastrous for microbial why many of the existing products are not life. Fertilizers deplete soil of organic matlabeled “biopesticides,” but “biostimulants”; ter and trace elements, cause salination, and the latter category is easier to get registered, suppress mycorrhizae; studies have shown but the market is less lucrative. that they can also turn symbiotic bacteria Because centuries of breeding may have into competitors that kill each other. robbed crop plants of an ability to attract The pilot project, now in its third year and beneficial microbes themselves, Raaijmakers as-yet unpublished, suggests that Floris’s apalso leads a project to study ancient crops proach may work. The team borrowed an anand their microbes in their natural environcient Roman plow from a local museum to ment, such as wild beans in Colombia and the loosen the soil just slightly and made ridges wheat ancestor Triticum tauschii (Tausch’s to retain rainwater. They seeded oat plants goatgrass). The hope is to identify plant traits along with vetch, which attracts bacteria that and symbiotic microbes that could benefit fix nitrogen and leave it in the vetch’s roots afmodern crops. The effort could yield comter the harvest. They planted small olive trees pounds that can be applied to plants or soil, to boost microbial diversity. Then they split SCIENCE sciencemag.org the 100-hectare field into three zones. Zone A was treated with chemical fertilizer and pesticides; zones B and C were supplied with different amounts of an organic biofertilizer, consisting of fermented grape leftovers containing a variety of bacteria and fungi, and a dose of four different types of mycorrhiza spores. None of the areas were irrigated. In May of this year, Floris strode through hip-high oats and vetch fields, bending over to inspect the crops every 2 meters. The crops in zone B, which received the most organic fertilizer, had reached nearly twice the height of those in zone A and were inches taller than zone C. “This really turns me on!” Floris shouted. (The yield of zone B, it would turn out after the harvest, equaled that of irrigated crops, whereas that of the conventional zone was negligible.) Why this was possible became clearer when Floris’s colleague Pedro Alonso dug a deep hole in zone B. Plant roots had found their way almost 2 meters into the rocky soil, deep enough to reach the groundwater. This could not have happened without the mycorrhiza, which penetrated the rock by excreting acids, Floris says: “These fungi enable the crops to survive without irrigation, even through the driest parts of the year.” Others are following the experiment with interest, but not everyone is convinced that Floris’s recipe is the solution for agriculture as a whole. “If you want to make a difference, you need to fit into the existing system,” CSU’s Wallenstein says. “It is unrealistic to expect a sudden radical change. For farmers, it would just be too much of a financial risk to abandon fertilizers and pesticides and invest in new equipment to apply biologicals.” Prem Bindraban, executive director of the industry-backed Virtual Fertilizer Research Center in Washington D.C., acknowledges that chemical fertilizers can harm beneficial microbes. “But in my view, chemical fertilizer is still essential to maintain the yield,” he says. “We need to find a solution to combine the benefits of fertilizer and symbiotic microbes.” Novozymes’s vice president Schäfer agrees. “Biologicals can help reduce the amount of fertilizer and water used, but there will still be a role for chemistry,” Schäfer says. But Floris wants to see just how far he can push his microbial helpers. On that May day, as he leaves the Spanish acre and returns to his car, a tractor passes in an adjacent field, leaving a cloud of organic dust. “Plowing, at 30°, midseason? A disaster for the soil and its inhabitants.” He sighs. “Well, we shouldn’t be too pessimistic. A lot of change is happening already, and more rapidly than ever.” ■ 14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 Published by AAAS 683