75 músculo semitendinoso posee menos grasa intramuscular que la

músculo semitendinoso posee menos grasa intramuscular que la parte blanca
(glicolítica) del mismo músculo. Por contra, las fibras lentas oxidativas poseen 4-30
veces más triglicéridos que las fibras rápidas oxido-glicolíticas de tipo IIa y rápidas
glicolíticas IIb y IIx. En resumen, las diferencias en el tenor en grasa intramuscular
se deben principalmente al número de adipocitos intramusculares situados entre las
fascias de las fibras.
Los músculos ricos en lípidos presentan una elevada capacidad de lipogénesis "de
novo", a la vez que tienen una baja actividad glicolítica. En definitiva, los músculos
ricos en lípidos poseen una capacidad importante de transportar los ácidos grasos
hacia los lugares de oxidación, es decir, sintetizan mayor cantidad de ácidos grasos
“in situ" y además utilizan con ventaja estos ácidos como fuente de energía para la
contracción.
La tasa de lípidos intramusculares difiere con la edad y peso vivo. El depósito
intramuscular es tardío, produciéndose el aumento por el incremento en el número y
tamaño de los adipocitos. En los animales jóvenes, los triglicéridos del músculo se
encuentran principalmente en el interior de las fibras musculares, mientras que con
el aumento del peso vivo y edad se produce un aumento en el número y tamaño de
adipocitos intramusculares, difiriendo la cinética de depósito según el músculo
considerado y la especie.
Tratar de determinar las causas del contenido lipídico a través de una sola vía
metabólica es ilusorio. A través de mediciones en distintos tejidos y órganos se
puede obtener un perfil metabólico, que en el caso del conejo es el responsable de
68% de la variación de grasa intramuscular a lo largo del crecimiento. Este perfil
metabólico permite indicar que el aumento de grasa intramuscular está ligado a la
orientación metabólica de dicho músculo hacia una capacidad lipogénica superior, a
la disminución de la capacidad de transporte intracelular y de la oxidación
mitocondrial de los nutrientes. De manera sorprendente, la actividad de la citocromoc oxidasa está ligada positivamente al contenido en grasa intramuscular durante el
crecimiento.
La acumulación de grasa intramuscular a lo largo del crecimiento resulta del balance
metabólico entre la síntesis y catabolismo de los ácidos grasos a favor del
75
anabolismo, y no de la regulación de una sola vía metabólica. Esto es de notable
importancia a la hora de querer orientar la deposición de lípidos por vía nutricional.
Ahora bien, nos podemos preguntar si el balance metabólico lo explica todo. Ya
hemos visto las diferencias en el tenor graso de diferentes razas, en cualquiera de
las especies de abasto consideradas: el efecto del genotipo es importante y se han
encontrado
ciertos
loci
responsables
del
nivel
de
grasa
intramuscular,
independientemente del nivel de grasa total. También se señala por diferentes
autores que las diferencias entre razas se deben en un 33-47% a la actividad de la
citocromo-c oxidasa, pero que no permite predecir la variabilidad entre individuos de
una misma raza. Esto nos lleva a señalar que el balance metabólico intramuscular es
insuficiente para explicar la variabilidad genética. En consecuencia, la selección
genética predispone a una hiperplasia adipocitaria prolongada que seria el
mecanismo que mejor explica las diferencias en contenido en grasa intramuscular:
en favor a esta hipótesis se ha encontrado una relación positiva del contenido en
grasa intramuscular y la cantidad de FABP (marcador de adipogénesis).
Además de determinados QTL, se han encontrado varios genes candidatos en el
control del nivel de lípidos en la carne. Los datos disponibles muestran un
determinismo muy complejo del contenido en lípidos intramusculares.
I.2.2. Diferenciación, crecimiento y desarrollo del tejido muscular
El músculo está formado por fibras musculares envueltas por una fina capa
(endomisio) de tejido conectivo rico en colágeno, a su vez reagrupadas en fascias
primarias envueltas por una capa conjuntiva (perimisio) que también recoge
fibroblastos, vasos sanguíneos, adipocitos y nervios. Las fascias primarias se
reagrupan en fascias secundarias envueltas por un perimisio algo más grueso. Estas
fascias mas gruesas se reagrupan bajo una capa de tejido conectivo mas espesa
(epimisio) para formar el músculo. Las fibras de colágeno forman una trama que está
en estrecha relación con la terneza de la carne.
76
La célula muscular es poliniclueada (con los núcleos localizados en la periferia de la
célula), alargada (varios centímetros de longitud y unos 100 micrones de anchura), y
cuyo centro está ocupado por un sistema contráctil constituido por miofibrillas
formadas a su vez por miofilamentos proteicos gruesos (miosina) y delgados (actina,
tropomiosina y troponina).
Las células musculares proceden de los mioblastos, células unicelulares que se
fusionan para formar miotubos, células alargadas de forma tubular con numerosos
núcleos (polinucleadas) que se sitúan en posición central. A continuación se produce
la síntesis del sistema contráctil (proteínas miofibrilares) que ocupa la parte central
de las fibras, por lo que los núcleos quedan desplazados a la periferia. Estos
procesos acontecen en el inicio de la fase fetal.
77
A continuación tiene lugar la diferenciación funcional, consistente en el agrupamiento
de miotubos de primera generación en grupos de 2-6 células que reaccionan
moderadamente a los anticuerpos contra la miosina. Estos miotubos aumentan de
grosor y se rodean de miotubos de menor tamaño (miotubos secundarios) que
reaccionan fuertemente a los anticuerpos anti-rápidos, mientras que la mayoría de
los miotubos primarios reaccionan netamente contra los anticuerpos antilentos. A lo
largo del tiempo los miotubos gruesos reaccionan cada vez más frente a los
anticuerpos antilentos y menos frente a los anti-rápidos lo que se traduce en fibras
musculares lentas en el adulto. Los miotubos secundarios evolucionan según el
músculo en el que se encuentren: en los músculo rápidos conservan su carácter
rápido y en los lentos se observa una evolución del tipo rápido al lento,
produciéndose una adaptación post-natal.
La tercera fase en la evolución de las células musculares es su diferenciación
metabólica. En la fase fetal, estas células tienen una actividad oxidativa moderada y
una actividad glicolítica muy baja. Después del nacimiento aparecen las diferencias
metabólicas de las fibras en relación al tipo de músculo en el que se encuentra. En
los músculos rojos (oxidativos) la actividad oxidativa de los miotubos continua
aumentando, en tanto que la glicolítica se mantiene en un nivel muy bajo hasta la
edad adulta. En los músculos blancos (glicolíticos) la actividad glicolítica aumenta
progresivamente, mientras que la oxidativa permanece muy baja.
Al nacimiento, el número de células permanece prácticamente invariable,
debiéndose el aumento del tamaño de los músculos al aumento de la longitud y
78
diámetro de las fibras ya existentes. El crecimiento en longitud se produce por
adición de sarcómeros en serie y el aumento del grosor por la división longitudinal de
las miofibrillas y la adición de nuevos filamentos.
Igualmente, la variación en la relación fibras lentas/rápidas se debe a la conversión
de un tipo en otro.
Las fibras son diferentes según sus caracteres morfológicos, bioquímicos y
fisiológicos.
Las células musculares se diferencian en base a la velocidad de contracción y al tipo
metabólico energético regenerador de ATP. El tipo contráctil tiene que ver con la
diferente sensibilidad al pH de la actividad ATPasica miofibrilar, distinguiéndose
fibras de contracción lenta (tipo I) y rápida (II) cuya actividad ATPasica es inhibida en
pH alcalino o ácido, lo que a su vez permite diferenciar las fibras de tipo II en IIa, IIb
y IIc.
El tipo metabólico viene determinado por cómo se regenera el ATP después de su
utilización: por vía anaerobia (glicolítica) y/o aerobia (oxidativa), dando lugar a tres
tipos metabólicos (oxidativo, oxidoglicolitico y glicolítico) que se distinguen gracias a
la actividad de la succino-deshidrogenasa
En la diferenciación de las fibras musculares intervienen principalmente dos factores:
inervación motriz y hormonas. Cada miotubo primario está inervado por una
motoneurona que es responsable de la evolución de las células hacia el tipo de
contracción lenta, mientras que otras motoneuronas invaden la población de
miotubos de segunda generación pero la unión neuro-muscular no se establece
hasta que las células no están en contacto con los miotubos primarios.
En la diferenciación de las células musculares intervienen tres grupos de hormonas:
estimulantes de la proliferación celular, estimulantes de la fusión de los mioblastos y
estimulantes de la síntesis proteica. Las primeras, entre las que se encuentran
diversos factores de crecimiento (FGF, TGF) tienen un papel de inhibición de la
fusión de los mioblastos, las segundas (prostaglandinas, IGF e insulina) estimulan la
fusión de los mioblastos, mientras que las terceras (IGF, insulina, hormonas
tiroideas) actúan en el transporte de amino ácidos y su utilización.
En el caso de los animales domésticos de gran talla, y especialmente en los bovinos,
el conocimiento de la diferenciación muscular es menos conocida que en animales
79
de laboratorio. En los bovinos, al final del primer tercio de la vida fetal las células
musculares no están bien organizadas (se presentan como miotubos), no
manifiestan actividad oxidativa y reaccionan como de tipo rápido. A mitad de la vida
fetal, la mayor parte de los miotubos se han transformado en fibras musculares, con
actividad oxidativa poco intensa y la actividad ATPasica revela la presencia de dos
tipos de células: los miotubos son de actividad lenta mientras que el resto de células
diferenciadas tienen carácter rápido. Hacia el final de la vida fetal ya no hay
miotubos, las fibras se aprietan cada vez mas y adquieren una forma poligonal,
distinguiéndose cada vez mejor las fibras lentas y las rápidas y las de tipo oxidativo y
glicolítico.
Tras el nacimiento se observa una evolución notable de las fibras musculares en
relación a su función motriz. El porcentaje de fibras lentas oxidativas (tipo I)
permanece constante, mientras que en las de tipo II (rápidas) se ve una evolución
del tipo oxido-glicolítico (músculo rojo) hacia un marcado carácter glicolítico (músculo
blanco), lo que se puede interpretar como una adaptación a la menor irrigación y
aporte de oxígeno como consecuencia del aumento de diámetro de las fibras: el
ejercicio físico provoca una evolución en sentido inverso.
El número de fibras permanece estable tras el nacimiento, por lo que el aumento de
la masa muscular se debe principalmente al aumento de tamaño de dichas fibras. El
tamaño aumenta por la fusión de células satélites: esta línea de células tiene una
diferenciación tardía y es la base de la regeneración muscular. El tamaño de las
fibras musculares crece hasta 500 veces en la fase postnatal.
Dossier : Typologie et ontogenèse des fibres musculaires chez différentes
espèces d'intérêt agronomique
B. PICARD1, C. JURIE1, I. CASSAR-MALEK1, J.-F. HOCQUETTE1, L. LEFAUCHEUR2,. C. BERRI,
M.J. DUCLOS3,. H. ALAMI-DURANTE4, P.Y. RESCAN 5
1
INRA, Unité de Recherches sur les Herbivores, Equipe Croissance et Métabolisme du Muscle, Theix, 63122
Saint-Genès Champanelle
2
INRA, UMR Veau et Porc, 35590 Saint-Gilles
3
INRA, Station de Recherches Avicoles, 37380 Nouzilly
4
Unité mixte INRA-IFREMER de Nutrition des Poissons, Equipe Nutrition et Qualité des Poissons, Station
d'Hydrobiologie INRA, BP.3, 64310 Saint Pée-sur-Nivelle.
5
SCRIBE, Equipe Croissance et Qualité des Poissons, INRA, Campus de Beaulieu, 35042 Rennes cedex.
[email protected]
2003, INRA Prod. Anim., 16, 117-123.
80
Chez les animaux producteurs de viande ou de chair, comme les poissons, l'étude des fibres
musculaires présente un intérêt fort puisque leurs propriétés (nombre, taille et type) sont impliquées
dans le déterminisme de divers aspects de la qualité de la viande tels que la tendreté, la flaveur, la
couleur et la rétention d'eau (Essén-Gustavsson 1993, Maltin et al 1997, Klont et al 1998, Rehfeldt et
al 2000, Lefaucheur 2001, Renand et al 2001). Dans les différentes espèces, les fibres musculaires
sont classées en plusieurs types en fonction de leurs propriétés contractiles et métaboliques. Ces
propriétés sont acquises au cours de la période fœtale ou périnatale, selon les espèces. Toutefois, ces
propriétés peuvent évoluer tout au long de la vie de l'animal. L'objectif de ce dossier est de faire le
point sur la typologie et l'ontogenèse des fibres musculaires chez les principales espèces d'intérêt
agronomique. Après une présentation générale, quatre articles successifs présenteront les particularités
des espèces bovines et porcines, des volailles et des poissons.
Résumé
Chez les espèces d'intérêt agronomique, les caractéristiques des fibres musculaires jouent un rôle
important dans le déterminisme de la qualité organoleptique de la viande. Ce dossier fait le point des
connaissances concernant la caractérisation des fibres musculaires et l'acquisition de leurs propriétés
(contractiles et métaboliques) dans les principales espèces productrices de viande (bovins, porcs,
volailles) et chez les poissons. La mise en place des fibres musculaires, qui débute très tôt au cours de
la vie fœtale, implique des vagues successives de plusieurs générations de cellules myogéniques qui
sont à l'origine des différents types de fibres. Le nombre total de fibres reste stable après la naissance
chez le bovin, le porc et les volailles. En revanche, chez certains poissons, il augmente encore au cours
de la vie postnatale. Chez le bovin, les principales étapes de la différenciation contractile et
métabolique des fibres ont lieu durant le dernier tiers de la vie fœtale. En revanche, l'acquisition de ces
propriétés se fait principalement pendant les deux semaines qui suivent la naissance chez le porc ou la
volaille. Ainsi, si les principes généraux du développement musculaire sont comparables dans les
différentes espèces, ils se déroulent selon une cinétique différente en relation avec la maturité de
chaque espèce à la naissance. Toutefois, dans toutes les espèces, les propriétés des fibres sont
caractérisées par une large plasticité tout au long de la vie des animaux, ce qui laisse la possibilité de
les modifier par le biais des facteurs d'élevage.
1 / Typologie des fibres musculaires
Plusieurs classifications basées sur la révélation des propriétés contractiles et/ou métaboliques ont été
établies (tableau 1). Par exemple, chez les mammifères adultes, les études les plus anciennes avaient
défini trois principaux types de fibres. La révélation de l'activité ATPasique des fibres a tout d'abord
était utilisée pour classer les fibres selon leur vitesse de contraction. En effet, cette activité se situe au
niveau des chaînes de la myosine (MyHC) qui est la seule protéine myofibrillaire présentant une
activité enzymatique. Son action permet l'hydrolyse de l'ATP pour fournir de l'énergie lors de la
contraction musculaire. La combinaison de plusieurs pH d'incubation des fibres selon la méthode de
Brooke et Kaiser (1970) a permis de distinguer trois types de fibres décrits dans tableau 1. D'autres
auteurs, tels que Peter et al (1972), ont combiné, sur des coupes sériées, la révélation du type
contractile, par analyse de l'activité ATPasique myofibrillaire, et du type métabolique par révélation de
l'activité d'une enzyme du métabolisme oxydatif telle que l'isocitrate déshydrogénase (SDH) (tableau
1). Une autre classification prenant en compte en complément la couleur a abouti à la classification de
Ashmore et Doerr (1971) (tableau 1). Ces classifications, considérées équivalentes, se sont rapidement
révélées divergentes, aboutissant à l'identification de sous-types (pour revue : Pette et Staron 1990).
En particulier, des fibres appelées IIC, intermédiaires entre les fibres I et IIA, ont été identifiées. Plus
récemment, l'utilisation d'anticorps anti-MyHC a permis une classification beaucoup plus fine des
différents types de fibres.
Cette méthode est basée sur le fait que les propriétés contractiles des fibres musculaires dépendent
directement de leur composition en MyHC (tableau 2). Celles-ci sont le produit d'une famille
multigénique. Chez les mammifères, 14 gènes différents ont été identifiés, et plus de 30 chez les
oiseaux. Au contraire, chez la drosophile un seul gène existe, la diversité des MyHC étant obtenue par
épissage alternatif (Bandman 1992). Chez les mammifères, les MyHC alpha et béta-cardiaques sont
situées en tandem sur le chromosome 14 chez l'humain et la souris et sur le chromosome 7 chez le
81
porc. Les isoformes embryonnaires, rapides IIa, IIx, IIb, néonatale et extra-oculaire sont organisées en
'cluster' dans cet ordre, sur le chromosome 11 chez la souris, 17 chez l'humain et 12 chez le porc. Chez
les oiseaux, le même type d'organisation est observé avec 7 gènes de MyHC rapides sur un
chromosome et 3 gènes de MyHC lentes sur un autre (pour revue: Bandman et Rosser 2000).
Tableau 1. Caractéristiques des différents types de fibres musculaires chez les mammifères (Bacou et
Vigneron 1976).
Tableau 2. Les isoformes de chaînes lourdes de myosine dans le muscle squelettique des mammifères
(pour revue Schiaffino et Reggiani 1996).
82
L'utilisation d'anticorps anti-MyHC a permis l'identification d'une catégorie supplémentaire de fibres à
vitesse de contraction rapide et à métabolisme oxydo-glycolytique, intermédiaire entre celui des fibres
IIA et IIB (tableau 3). Ces fibres appelées IIX, ont été tout d'abord mises en évidence chez les
rongeurs puis dans d'autres espèces. L'utilisation des techniques classiques d'histochimie décrites
précédemment ne permet pas la distinction des trois types de fibres rapides, les fibres IIX et IIB étant
confondues. Outre ces quatre types de fibres, dites pures car elles ne renferment qu'une seule isoforme
de MyHC, l'utilisation d'anticorps anti-MyHC a également permis de mettre en évidence des fibres
dites hybrides, qui peuvent exprimer simultanément 2 à 4 isoformes différentes de MyHC (Termin et
al 1990). Par exemple, les fibres IIC renferment à la fois les isoformes de MyHC I et IIa, les fibres
IIAX contiennent les isoformes IIa et IIx. Ces fibres hybrides résultent de transitions dans l'expression
des MyHC qui, chez les mammifères, se font selon le schéma suivant: I - IIa - IIx - IIb. Ces transitions
ont lieu avec l'âge des animaux, mais aussi sous l'influence de facteurs particuliers tels que l'exercice
(pour revue: Pette 1984, Barrey 1994, Peuker et al 1999), la température d'élevage (Lefaucheur et al
1991), ou encore des modifications du régime alimentaire (Harrison et al 1996, White et al 2000,
Lefaucheur et al 2003). Chez les oiseaux et les poissons, le nombre d'isorformes de MyHC étant plus
élevé, la classification des fibres est beaucoup plus complexe.
Tableau 3. Caractéristiques des fibres lentes (I) et rapides (II) analysées par une combinaison du type
contractile révélé à l'aide d'anticorps anti chaînes lourdes de myosine (MyHC) et du type métabolique
analysé par la révélation de l'activité succinate déshydrogénase (SDH).
Toutes ces données illustrent que la classification des fibres musculaires dépend totalement de la
méthode d'analyse utilisée, ce qui implique que des comparaisons de résultats ne peuvent se faire que
par type d'analyse.
2 / Myogenèse
Chez les vertébrés supérieurs, les muscles squelettiques dérivent pour la plupart des somites. Ces
derniers sont des structures sphériques (figure 1A) issues de la segmentation du mésoderme paraxial
suivant un axe antéro-postérieur de part et d'autre du tube neural. Rapidement, le somite se subdivise
pour donner le sclérotome (la partie ventrale) et le dermomyotome (la partie dorsale) (figure 1B). Le
sclérotome est à l'origine des cellules du cartilage, des os, des vertèbres et des côtes. Le
dermomyotome va donner le derme et le muscle squelettique. La région dorso-médiane du
dermomyotome se différencie pour former la musculature paraxiale (ou épaxiale) à l'origine des
muscles intercostaux et paraspinaux associés à la colonne vertébrale. La région ventro-latérale va
former la musculature hypaxiale qui va donner les muscles des membres et de la ceinture (pour revue:
Sassoon 1993, Perry et Rudnicki 2000). Les muscles crânio-faciaux ont une origine différente. Ils
dérivent des somitomères céphaliques ainsi que des somites de la région cervicale rostro-occipitale
(somites 1 à 7). Les muscles de la mastication, par exemple, se différencient à partir du quatrième
somitomère (Soussi-Yanicostas 1991).
Figure 1. Représentation schématique d'un somite au stade épithélial (A) et à un stade plus avancé
(B). Le somite épithélial (A) se subdivise pour donner le sclérotome (à l'origine du cartilage, des
83
vertèbres, des côtes et des os) et le dermomyotome (B) à l'origine des muscles squelettiques et du
derme. TN : tube neural, NC : notochorde.
La formation des différents compartiments est réalisée sous le contrôle du tube neural et de la
notochorde, dont le rôle spécifique est soumis à controverse. Dietrich et al (1997) suggèrent que la
formation du dermomyotome dépend de la partie dorsale du tube neural et de l'ectoderme. De plus,
Pourquié et al (1993) ont montré, chez des embryons de poulet, que la transplantation de notochorde
et de plancher du tube neural surnuméraires dans la partie dorsale du somite induit les cellules
somitiques à se différencier en cartilage. Les auteurs émettent l'hypothèse que la différenciation en
dermomyotome est une voie par défaut. Des expériences de rotation de somites ont également montré
que les cellules du sclérotome restent multipotentes longtemps après la formation des somites, alors
que les cellules myotomales sont déterminées rapidement après celles du tissu épithélial (Dockter et
Ordahl 2000). Cependant, la formation d'un tissu préférentiellement à un autre dépendrait plutôt de la
concentration des facteurs sécrétés par ces deux structures (Dietrich et al 1997).
De nombreux facteurs (facteurs de transcription myogéniques et facteurs de croissance) sécrétés par
les tissus environnants et impliqués dans l'induction de la myogenèse ont été identifiés (pour revue :
Cossu et Borello 1999, Perry et Rudnicki 2000, Wigmore et Evans 2002). L'engagement de la cellule
somitique vers le lignage musculaire est provoqué par l'expression et l'activité de régulateurs
transcriptionnels à motif bHLH (pour basic helix-loop-helix) de la famille MyoD. Ces régulateurs
activent la transcription de gènes de différenciation musculaire en se fixant sous forme d'hétérodimères
sur des séquences spécifiques (boîtes E) présentes dans les promoteurs de ces gènes (Edmondson et
Olson 1993). Quatre régulateurs myogéniques à motif bHLH ont été identifiés chez les vertébrés
supérieurs. Il s'agit de MyoD, myogénine, Myf5 et MRF4. L'expression séquentielle de ces facteurs au
cours de la différenciation musculaire in vitro et in vivo et les phénotypes distincts obtenus chez la
souris par invalidation génique de chacun d'entre eux, ou en combinaison, montrent que les différents
facteurs myogéniques exercent des fonction différentes, quoique partiellement redondantes, sur la
détermination et la différenciation musculaire (Arnold et Winter 1998).
Chez les mammifères, Myf5, est le premier exprimé; chez le poulet, l'ordre d'apparition entre Myf5 et
MyoD ne semble pas clair (pour revue: Wigmore et Evans 2002). Chez les mammifères, la partie
médiane du somite qui est à l'origine de la musculature épaxiale (muscles dorsaux et paravertébraux)
exprime le régulateur Myf5 en réponse aux morphogènes sonic hedgehog (Shh) et Wnt1 produits
principalement par la notochorde et le tube neural respectivement. La partie ventrolatérale du somite à
84
l'origine de la musculature abdominale exprime MyoD en réponse à l'inducteur Wnt7 d'origine
ectodermique. Il a été montré qu'un gradient de protéine BMP4 ayant pour origine le mésoderme
latéral retarde la différenciation musculaire dans la partie ventrolatérale du somite. Cette activité de
BMP4 explique le retard de la différenciation musculaire dans le territoire ventrolatéral par rapport à la
partie dorsomédiane. La partie ventrolatérale des somites qui sont en regard des bourgeons des
membres, produit des précurseurs myogéniques exprimant Pax3 et c-met qui vont migrer pour
coloniser le bourgeon adjacent. C'est au terme de leur migration que ces précurseurs vont exprimer des
régulateurs myogéniques, présenter une différenciation musculaire et former la musculature des
membres.
Chez les vertébrés supérieurs, il a été montré que Shh est nécessaire pour le maintien et la prolifération
des cellules myogéniques des régions épaxiale et hypaxiale des somites. En revanche, Shh n'est pas
nécessaire pour l'initiation de la différenciation. Il peut avoir un rôle dans la détermination du type de
fibres. Une sur-expression de Shh induit un excès de fibres lentes alors qu'une absence de notochorde
provoque l'absence de fibres lentes.
Chez les poissons, Shh, également produit par les structures axiales, exerce également une induction
myogénique. Mais de façon propre à ce taxon, Shh spécifie les précurseurs cellulaires des fibres lentes
et non pas le muscle épaxial. Ces fibres lentes coloniseront ensuite le futur muscle lent périphérique du
myotome.
L'ontogenèse des cellules musculaires fait intervenir trois étapes principales: la prolifération, la fusion
des cellules entre elles et la maturation des fibres (figure 2).
Figure 2. Les principales étapes de la différenciation morphologique des cellules musculaires.
Lors de la formation des masses pré-musculaires, on assiste à une colonisation des bourgeons des
membres par des cellules mononucléées appelées pré-myoblastes. Au cours de leur migration, ces prémyoblastes prolifèrent (Kenny-Mobbs et Thorogood 1987). Lorsqu'ils sont arrivés au sein des masses
pré-musculaires, ils vont arrêter leur prolifération et quitter irréversiblement le cycle cellulaire. Ils
prennent alors le nom de myoblastes. Grâce à des mécanismes de reconnaissance cellulaire par des
molécules d'adhésion membranaire, les myoblastes s'alignent ce qui permet la fusion de leurs
85
membranes. La fusion des myoblastes donne naissance à des cellules allongées plurinucléées appelées
myotubes (figure 2).
Des vagues séquentielles de myoblastes sont à l'origine d'au moins deux générations de myotubes
(pour revue: Wigmore et Evans 2002):
- les myoblastes primaires, encore appelés myoblastes embryonnaires car ils apparaissent dès le stade
embryonnaire. Ces myoblastes vont fusionner pour donner des myotubes primaires à l'origine,
principalement, des fibres lentes, mais aussi de fibres rapides dans les muscles entièrement rapides. La
taille de ces myotubes augmente rapidement dès leur formation;
- les myoblastes de seconde génération, ou myoblastes fœtaux, apparaissent au cours de la vie fœtale.
Ces myoblastes sont à l'origine, en majorité, des fibres rapides, mais également des fibres lentes dans
les muscles mixtes ou entièrement lents. Les myotubes secondaires se développent autour des gros
myotubes primaires moins nombreux qui leur servent de support (Stäl et al 1994).
L'existence d'une troisième génération de myoblastes intervenant au cours de la myogenèse a été mise
en évidence chez les mammifères de grande taille (Draeger et al 1997, Mascarello et al 1992,
Lefaucheur et al 1995, Duris 1999).
Un autre type de myoblastes apparaît plus tardivement: les myoblastes adultes, encore appelés cellules
satellites parce qu'elles se situent en périphérie des fibres sous la membrane basale (figure 2). Elles ne
se différencient pas immédiatement et restent à l'état quiescent (pour revue: Campion 1984). Elles
interviennent dans la croissance pré- et post-natale du muscle ainsi que dans sa régénération. Suite à
une blessure, les cellules satellites sont activées en réponse à des stimuli externes, tels que des facteurs
de croissance par exemple (pour revue: Seale et Rudnicki 2000).
La détermination du type de fibre est sous la dépendance de nombreux facteurs, outre les facteurs de
transcription myogénique et l'innervation (Schiaffino et Reggiani 1996), différentes hormones (Florini
et al 1991, Cassar-Malek et al 1998) jouent un rôle important. Parmi ces hormones, il apparaît que ce
sont essentiellement les hormones thyroïdiennes qui ont un effet sur l'expression des isoformes de
myosine en activant l'expression de la MyHC IIb (pour revue: Wigmore et Evans 2002).
Des expériences en culture primaire de myoblastes ont montré que les mécanismes généraux de
différenciation in vivo peuvent être reproduits in vitro. Après une phase importante de prolifération, les
myoblastes s'alignent puis fusionnent pour se différencier en myotubes (figure 3). Les myotubes sont
tout d'abord fins et courts avec des noyaux centraux. Leur croissance et leur maturation
s'accompagnent d'une répartition périphérique des noyaux (Soussi-Yanicostas 1991). Les cultures de
myoblastes représentent donc un bon modèle pour des études in vitro des différentes étapes de la
myogenèse. Des cultures primaires de myoblastes fœtaux de différentes espèces ont été mises au point
(Hembree et al 1991 chez le porc; Picard et al 1998 chez le bovin). Des techniques ont également été
développées pour la réalisation de cultures primaires de cellules satellites (Doumit et Merkel 1992, Yi
et al 2001 chez le porc; Cassar-Malek et al 1999 chez le bovin). De plus, des lignées cellulaires
dérivées de myoblastes et plus généralement de cellules satellites ont été produites, souvent à partir de
cellules musculaires de souris.
Figure 3. Différentes étapes de la myogenèse en culture primaire de myoblastes bovins (d'après Picard
et al 1998).
86
Conclusion
Si globalement, la mise en place des fibres musculaires suit le schéma décrit ci-dessus, il apparaît
néanmoins des spécificités dans chacune des différentes espèces. Aussi, il est important de connaître
précisément les différentes étapes de l'acquisition des propriétés des fibres musculaires dans les
différentes espèces d'intérêt agronomique, dans l'objectif de pouvoir moduler le développement
musculaire par le biais des facteurs d'élevage afin de maîtriser la qualité sensorielle de la viande, ou de
la chair, en particulier la tendreté.
Références
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Typologie et ontogenèse des fibres musculaires chez le bovin
B. PICARD, C. JURIE, I. CASSAR-MALEK, J.-F. HOCQUETTE
INRA, Unité de Recherches sur les Herbivores, Equipe Croissance et Métabolisme du Muscle, Theix,
63122 Saint-Genès Champanelle [email protected]
2003, INRA Prod. Anim., 16, 125-131
1 / Typologie des fibres musculaires chez le bovin
Dans le muscle bovin adulte, trois principaux types de fibres sont distingués. Elles sont classées en SO
(slow oxidative), FOG (fast oxido-glycolytic) et FG (fast glycolytic) selon la classification de Peter et
al (1972) basée à la fois sur leurs propriétés contractiles et métaboliques (figure 1A). La révélation de
l'activité ATPasique de la myosine (Brooke et Kaiser 1970) ou l'utilisation d'anticorps spécifiques de
différentes isoformes de chaînes lourdes de myosine (MyHC) (Picard et al 1998, Duris et al 1999) qui
révèlent uniquement les propriétés contractiles, permet de classer ces fibres en I, IIA et IIX (figure
1A). Pendant longtemps les fibres IIX ont été classées en IIB car les techniques utilisées ne
permettaient pas la distinction de ces deux types. Tanabe et al (1998) ont détecté par RT-PCR les
ARN messagers codant pour les MyHC IIa et IIx. Ainsi, il semble que l'isoforme de MyHC IIb ne soit
pas exprimée dans les muscles de bovin. Ceci n'est pas surprenant car les fibres IIB à métabolisme
purement glycolytique sont sollicitées pour des mouvements très rapides que ne réalisent pas les
bovins.
Outre ces fibres dites pures, l'utilisation d'anticorps anti-MyHC permet de distinguer par
immunohistochimie des fibres appelées hybrides, qui contiennent simultanément plusieurs isoformes
de MyHC. En particulier, on distingue les fibres IIC qui contiennent à la fois les isoformes de MyHC I
et IIa, et les fibres IIAX qui renferment les isoformes de MyHC IIa et IIx (figure 1B). Il est même
possible de distinguer les fibres notées IIaX qui renferment plus de MyHC IIx que de IIa. Inversement,
les fibres IIAx contiennent moins de MyHC IIx que de IIa, les fibres notées IIAX contenant des
proportions voisines des deux isoformes. L'identification de ces fibres hybrides présente un intérêt
pour suivre précisément les conversions entre types de myosine et analyser la plasticité des fibres
musculaires. Les isoformes I, IIa et IIx peuvent également être séparées par électrophorèse en fonction
89
de leur poids moléculaire en gradient de polyacrylamide (figure 2) (Picard et al 1999). Cependant, ces
isoformes ayant des compositions en acides aminés très voisines, leur séparation est très difficile et
d'une reproductibilité délicate. Enfin, ces isoformes peuvent aussi être quantifiées par un dosage Elisa
(Picard et al 1994a).
Figure 1. Identification des types de fibres par différentes méthodes histochimiques. (1) Azorubine:
coloration de toutes les fibres, indépendamment de leur type, (2) ATPase: classification selon Brooke
et Kaiser (1970) en fonction des propriétés contractiles, (3) SDH: classification selon Peter et al
(1972) en fonction des propriétés métaboliques, (4, 5, 6) Anti-MHC: classification à l'aide d'anticorps
anti-isoformes de chaînes lourdes de myosine. A: muscle Triceps brachii, B: muscle Rectus abdominis.
Echelle: 1 cm = 83 µm.
Chez le fœtus, en plus de ces trois isoformes, d'autres types ont été mis en évidence. Les MyHC
embryonnaire, fœtale et alpha-cardiaque sont exprimées transitoirement (Picard et al 1994b, Gagnière
et al 1999a) comme dans beaucoup d'autres espèces. Les travaux de Duris et al (1999, 2000) ont
montré la présence de trois isoformes supplémentaires qui semblent correspondre à des MyHC
développementales rapides. Toutes ces isoformes peuvent être séparées soit par la technique
d'électophorèse de Talmadge et al (1995), qui, par contre, ne permet pas de séparer les isoformes de
MyHC rapides adultes (IIa et IIx), soit en gradient de polyacrylamide qui permet de séparer les
isoformes adultes (figure 2).
Ainsi, différentes techniques biochimiques ou histochimiques sont disponibles pour classer les types
de fibres des muscles de bovins. Le choix de la méthode est très important car il a été montré, chez le
bovin comme dans d'autres espèces, que les méthodes en particulier histochimiques ne sont pas
comparables. Par exemple, les fibres classées FOG selon la technique de Peter et al (1972) étaient
considérées comme des fibres contenant l'isoforme MyHC IIa et ayant un métabolisme oxydoglycolytique. Or, il apparaît que dans certains muscles comme le Longissimus thoracis (LT), les fibres
contenant la MyHC IIa sont classées en deux sous-populations en fonction de leurs propriétés
métaboliques (Picard et al 1998). On distingue donc des fibres IIA oxydatives et des fibres IIA non
oxydatives. Ces dernières sont classées en fibres FG selon la technique de Peter et al (1972), donc
considérées comme des fibres contenant la MyHC IIx et à métabolisme glycolytique. En revanche,
dans un muscle comme le Semitendinosus (ST), les fibres IIA ont un métabolisme oxydatif et donc
correspondent bien aux fibres FOG (Picard et al 1998). Dans le muscle Rectus abdominis (RA),
l'activité succinate déshydrogénase (SDH) des fibres rapides est très faible, rendant impossible la
distinction entre les fibres FOG et FG (cf figure 1B). Ainsi, dans ce muscle, la classification de Peter
90
et al (1972) ne peut être utilisée (Oury 2002). De même, dans la majorité des muscles, la surface des
fibres est classée de la façon suivante: IIX>IIA>I. Or, dans le muscle RA, la classification inverse est
observée, ce sont les fibres I qui présentent les surfaces les plus élevées (Oury 2002; cf figure 1B). Les
fibres ont donc des propriétés différentes selon le muscle. Ainsi, afin de classer les fibres musculaires
de la manière la plus juste, nous recommandons de révéler sur coupes sériées le type contractile à
l'aide d'anticorps et le type métabolique par révélation de l'activité SDH.
Figure 2. Evolution des isoformes de chaînes lourdes de myosine au cours de la vie fœtale dans le
muscle Semitendinosus de bovin, révélée par électrophorèse SDS-PAGE. CT: Cutaneus trunci adulte
(témoin), spn: semaines postnatales, E : MyHC embryonnaire, F MyHC fœtale. A/ Gradient de
polyacrylamide (5-8%). B/ Electrophorèse selon la technique de Talmadge et al (1995)
Toutefois, sur des effectifs d'animaux trop importants pour lesquels les techniques histologiques ne
peuvent être appliquées, les propriétés contractiles et métaboliques des muscles peuvent être estimées
à partir d'un homogénat par électrophorèse ou dosage Elisa des MyHC, et par mesure des activités
d'enzymes représentatives des métabolismes glycolytique et oxydatif (revue de Hocquette et al 2000a).
Les enzymes glycolytiques les plus couramment dosées sont la lactate déshydrogénase (LDH) et la
phosphofructokinase (PFK). Les enzymes du métabolisme oxydatif sont plus nombreuses car
représentatives de différentes voies métaboliques: l'hydrolyse des triglycérides circulants
(lipoprotéine-lipase (LPL)), le catabolisme des acides gras à chaîne longue jusqu'à l'acétyl-CoA
(enzymes de la beta-oxydation), le cycle de Krebs impliqué dans le catabolisme de l'acétyl-CoA
produit à partir des acides gras ou du glucose (SDH, isocitrate déshydrogénase (ICDH), citrate
synthase) ou la chaîne respiratoire intervenant dans la synthèse d'énergie (cytochrome c oxydase). La
teneur en isoforme musculaire, ou cardiaque, de la protéine de liaison des acides gras (H-FABP pour
Heart type-Fatty Acid Binding Protein) que l'on détermine par Elisa, est également un indicateur du
métabolisme oxydatif (Brandstetter et al 2002). Ces différentes activités enzymatiques permettent
effectivement de classer les muscles en fonction de leur type métabolique. Toutefois, les différences
métaboliques entre les différents muscles à valeur bouchère de la carcasse du bovin sont relativement
faibles comparativement aux différences entre des muscles plus extrêmes (oxydatifs tels que le cœur,
le diaphragme, le masseter vs glycolytiques comme le peaucier) (Talmant et al 1986, Hocquette et al
1997 et 1998). Par ailleurs, les différences métaboliques entre muscles sont plus ou moins nettes en
fonction de l'enzyme ou de l'indicateur choisi (Hocquette et al 2001b). Ceci peut s'expliquer par une
variabilité intra-muscle plus ou moins forte de l'activité des différentes enzymes (Hocquette et al
2001b), par des mécanismes de régulation spécifiques propres à chaque enzyme (revue de Hocquette
et al 2000a) ou différents entre muscles (Cassar-Malek et al 2000). Enfin, alors qu'un métabolisme
oxydatif élevé est généralement associé à des activités glycolytiques faibles lorsque plusieurs muscles
différents sont comparés entre eux, il n'existe pas nécessairement de relations entre les activités des
enzymes oxydatives et celles des enzymes glycolytiques au sein d'un même muscle tel que le
Longissimus thoracis (Hocquette et al 2001b) sauf, bien sûr, dans des situations contrastées (Bultot et
al 2002). Il est donc recommandé de doser plusieurs activités enzymatiques pour s'assurer des
différences observées.
2 / Myogenèse
2.1 / Mise en place des fibres
Trois générations ont pu être identifiées grâce à l'utilisation d'anticorps anti-MyHC. Une première
génération peut être distinguée dès 30jours de gestation (soit 11% de la vie fœtale) (données non
91
publiées). Une deuxième génération, qui se développe autour de la première, apparaît entre 90-100
jours (33 à 37 % de la vie fœtale) puis une troisième génération (figure 3)est distinguée à partir de
110jours (soit 41% de la vie fœtale) (Duris 1999). Cette dernière a été décrite également chez l'homme
(Draeger et al 1997), le mouton (Wilson et al 1992) et le porc (Mascarello et al 1992, Lefaucheur et al
1995); elle n'a jamais été observée chez les espèces de petite taille. La première génération, qui
représente une faible proportion du nombre total de fibres chez l'adulte (3 à 10 % selon les muscles),
est à l'origine des fibres lentes (I) qui, dans les muscles totalement rapides, sont converties en fibres
rapides en période néonatale (Picard et al 1994b). La deuxième génération donne naissance aux fibres
IIX, alors que la troisième génération est à l'origine des fibres IIA et IIC observées à la naissance.
Selon le type de muscle, une certaine proportion de ces fibres sera convertie en fibres lentes avant ou
après la naissance (Picard et al 1996).
Figure 3. Mise en place des différents types de fibres chez le fœtus bovin selon les données de Picard
et al (1994b), Gagnière et al (1999b) et Duris (1999). R: MyHC rapides, L: MyHC lente, E: MyHC
embryonnaire, F: MyHC foetale, A: MyHC alpha-cardiaque.
Ces différentes générations se mettent en place au cours des deux premiers tiers de la vie fœtale,
période donc caractérisée par une prolifération des myoblastes. Le nombre total de fibres est fixé dès
la fin du deuxième trimestre, soit 67 % de la vie fœtale, dans la plupart des muscles (Gagnière et al
1999a). Les trois derniers mois de gestation sont caractérisés par la différenciation contractile et
métabolique des fibres.
2.2 / Différenciation contractile
Durant les deux premiers trimestres, les différentes générations de cellules renferment les isoformes
développementales décrites dans le paragraphe précédent (embryonnaire, fœtale, alpha-cardiaque et
développementales rapides). La première génération contient en plus l'isoforme lente. A partir
d'environ 180 jours, elle ne contient plus que cette isoforme, les autres ayant progressivement disparu
(Robelin et al 1993, Picard et al 1994b) (cf figure 3). Ainsi, la différenciation contractile de la
première génération est achevée dès la fin du deuxième trimestre. C'est à ce stade que commencent à
apparaître les isoformes rapides adultes (IIa et IIx) dans la deuxième et la troisième générations (figure
4). Durant le dernier tiers de gestation, les isoformes rapides adultes remplacent progressivement les
isoformes développementales.
La différenciation contractile des fibres IIX est plus en avance que celle des fibres IIA. En effet, à 260
jours de vie fœtale, soit juste avant la naissance, 56 % des fibres IIA du muscle ST renferment encore
l'isoforme de MyHC fœtale, alors que seulement 22 % des fibres IIX contiennent encore cette
isoforme (Duris 1999). Trois semaines après la naissance, toutes les fibres ne contiennent plus que des
isoformes de MyHC adultes (Duris 1999). Ainsi, la différenciation contractile qui est très avancée à la
naissance s'achève durant les jours qui suivent la naissance.
92
Figure 4. Evolution des isoformes de chaînes lourdes de myosine au cours de la vie fœtale.L: isoforme
de myosine lente (notée MHC1 sur B/), R: isoformes de myosine rapides adultes (notées MHC2 sur
B/), F: isoforme de mosine fœtale (notée MHC F sur B/). A/ immunoblotting. B/ dosage Elisa (selon
Gagnière et al 1999a)
2.3 / Différenciation métabolique
La révélation de l'activité SDH (enzyme mitochondriale) sur coupes de muscles montre que les
différents types de fibres sont distinguables sur la base de leur métabolisme oxydatif dès le dernier
tiers de vie fœtale (Robelin et al 1991). A partir de 180 jours de vie foetale toutes les fibres de la
première génération ont un métabolisme oxydatif (Duris 1999) et ont donc achevé leur différenciation
métabolique. Parmi les fibres IIA, 59 % ont un métabolisme oxydatif à 260 jours de vie fœtale, alors
que 98 % sont oxydatives trois semaines après la naissance. Ainsi, la différenciation métabolique des
fibres IIA qui débute au cours du dernier tiers de gestation, s'achève en période périnatale. De plus, les
activités des enzymes ICDH, caractéristique du métabolisme oxydatif, et LDH, caractéristique du
métabolisme glycolytique, mesurées sur broyats musculaires, sont faibles et stables durant les deux
premiers trimestres dans les différents types de muscles. Elles augmentent durant le dernier trimestre.
L'activité ICDH augmente significativement à partir de 210 jours (soit 78 % de la vie fœtale), de
manière plus intense dans les muscles oxydatifs comme le masseter (MA) (Gagnière et al 1999b).
L'activité de la LDH augmente plus précocement dans les muscles les plus glycolytiques (Gagnière et
al 1999b; figure 5). La capacité oxydative du MA, déterminée par son aptitude à cataboliser les acides
gras, augmente également à partir de 180 jours, alors que celle du Cutaneus trunci (CT, glycolytique)
n'augmente qu'à partir de 260 jours de vie fœtale (Hocquette et al 2000b). Ainsi, dès la fin de la vie
fœtale, les muscles peuvent être classés en fonction de leur type métabolique. L'activité ICDH atteint
d'ailleurs son maximum à la naissance puis diminue ensuite (Jurie et al 1995, Gagnière et al 1999b).
La proportion de l'isoforme LDH-M (forme musculaire) augmente tout au long de la vie fœtale et
semble être liée au type contractile dès le début de la vie fœtale. Dès 210 jours de vie fœtale, elle est la
plus élevée dans le CT, intermédiaire dans le ST et la plus faible dans le MA (Gagnière et al 1999b).
Ainsi, la différenciation métabolique des muscles de bovin débute au troisième tiers de gestation et est
très avancée à la naissance.
Figure 5. Evolution des activités lactate déshydrogénase (LDH, glycolytique) et isocitrate
déshydrogénase (ICDH, oxydative) au cours de la vie fœtale dans différents types de muscles (selon
Gagnière et al 1999b).
93
2.4 / Influence du muscle et du type génétique
Les différentes étapes de la myogenèse décrites ci-dessus se retrouvent dans les différents types de
muscles. Toutefois, la cinétique de différenciation contractile et métabolique est différente selon la
précocité des muscles. Par exemple, la première génération de fibres est totalement différenciée à
partir de 150 jours de vie fœtale dans le diaphragma (DI), 170-180 jours dans les muscles CT, ST, LT,
BF (Biceps femoris) et seulement 210 jours dans le MA (Gagnière et al 1999a). De la même manière,
la transition entre les formes développementales et adultes rapides se fait selon le classement suivant:
DI>CT>ST>LT>BF>MA (Gagnière et al 1999a). L'exemple du muscle MA est très illustratif. En
effet, ce muscle qui est lent oxydatif et ne contient que l'isoforme MyHC I chez l'adulte, est composé à
la naissance de 20 % de fibres I, 35 % de IIA et 45 % de IIC (renfermant les MyHC I et IIa à la fois).
De plus, 88 % de ces dernières renferment encore des MyHC développementales. Ce n'est qu'au
sevrage, lorsque l'animal passe d'une alimentation lactée à solide et qu'il commence à mastiquer et à
ruminer, que ce muscle ne contient plus que des fibres I (Picard et al 1996). L'expression des
transporteurs du glucose GLUT4 (impliqués dans l'utilisation du glucose sanguin comme source
énergétique) et des enzymes oxydatives LPL et ICDH (impliquées dans le captage des lipides
circulants et leur catabolisme mitochondrial) est alors plus élevée (Hocquette et al 1997 et 2001a).
L'ensemble de ces résultats montre que la différenciation musculaire dépend à la fois de la position
anatomique du muscle et de son rôle physiologique.
Elle dépend également du type génétique des animaux. En particulier, nous avons montré chez les
bovins culards (lignée INRA95 et Blanc Bleu Belge) que l'augmentation des masses musculaires a
pour origine une plus grande prolifération cellulaire des cellules de la deuxième génération (Picard et
al 1998, Gagnière et al 2000, Deveaux et al 2001). La même observation a été faite sur des lignées de
bovins à fort développement musculaire issus d'une sélection sur le potentiel de croissance (Duris et al
1999). Cette prolifération supérieure s'accompagne d'un retard de la différenciation contractile et
métabolique des muscles des bovins à fort développement musculaire (culards et lignées divergentes)
(Picard et al 1995, Gagnière et al 1997 et 2000, Duris 1999). Le facteur de croissance myostatine,
membre de la superfamille des TGF b, est en partie responsable de ces phénomènes (Deveaux 2002)
94
par le rôle qu'il joue dans la transition prolifération-différenciation (Thomas et al 2000). Cette
musculature plus développée présente un métabolisme musculaire plus glycolytique ou moins oxydatif
dès la vie fœtale, que l'hypertrophie musculaire soit d'origine monogénique (bovins culards) ou
polygénique (lignées divergentes) (revue de Hocquette et al 2000a). Les approches récentes d'étude du
protéome (Bouley et al 2002) et du transcriptome (Sudre et al 2002) semblent indiquer que ces
muscles diffèrent par d'autres caractéristiques qui sont en cours d'identification.
Conclusion
L'ensemble de ces données illustre une forte précocité de la différenciation contractile et métabolique
des fibres musculaires des bovins et indique que la vie fœtale représente, dans cette espèce, une étape
primordiale du développement musculaire. Le nombre total de fibres est fixé en moyenne dès la fin du
deuxième trimestre, alors que dans la plupart des autres espèces il est fixé à la naissance ou à
l'éclosion. Les propriétés contractiles et métaboliques sont acquises en fin de vie fœtale alors qu'elles
se mettent en place dans le mois suivant la naissance dans beaucoup d'espèces. Toutefois, comme dans
les autres espèces, du fait de leur grande plasticité, elles vont évoluer après la naissance mais parfois
de façon différente entre muscles.
Ces connaissances sont indispensables dans un objectif de maîtrise de la qualité sensorielle de la
viande bovine. Les fibres musculaires étant impliquées dans la tendreté et la flaveur de la viande, la
connaissance de la mise en place et de l'évolution de leurs propriétés permet d'envisager de pouvoir
maîtriser la dynamique de la construction de la qualité de la viande tout au long de la vie de l'animal
(revue de Picard et al 2002).
Enfin, il est intéressant de noter que la cinétique de différenciation musculaire décrite chez le bovin est
proche de celle de l'humain comparativement à celles d'autres mammifères. Aussi, il est permis
d'envisager des applications de nos recherches sur bovins, chez l'homme sain, comme par exemple
pour la maîtrise de sa composition corporelle (Cortright et al 1997) ou encore chez le sujet
pathologique pour l'étude de certains dysfonctionnements musculaires tels que les myopathies. A cet
égard, de nombreuses études soulignent l'importance de la régulation nutritionnelle de la mise en place
des caractéristiques du muscle au cours de la vie fœtale sur le fonctionnement et le métabolisme
musculaires ultérieurs durant la vie postnatale (revues de Bertram et Hanson 2001, Maltin et al 2001,
Ozanne 2001).
Remerciements
Les auteurs remercient l'ensemble des techniciens de laboratoire de l'équipe Croissance et
Métabolisme du Muscle pour leur participation aux différents travaux cités. Ils remercient également
les différents stagiaires qui ont contribué à l'évolution des connaissances sur ce sujet, en particulier
lors des thèses de Hélène Gagnière, Marie-Paule Duris et Véronique Deveaux. Tous leurs
remerciements s'adressent aussi au personnel de l'installation expérimentale des bovins en croissance
de l'Unité de Recherche sur les Herbivores sans lesquels l'obtention des fœtus et l'élevage des animaux
n'auraient pu se faire. Et enfin, le personnel de l'abattoir expérimental du Centre de Clermont-Fd/Theix
est également remercié pour l'abattage des animaux dans des conditions parfaitement contrôlées.
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Typologie et ontogenèse des fibres musculaires chez le porc
L. LEFAUCHEUR
INRA, UMR Veau et Porc, 35590 Saint-Gilles, France [email protected]
2003, INRA Prod. Anim., 16, 133-136.
Après une présentation de la typologie des fibres musculaires dans le muscle squelettique du porc au
poids commercial d'abattage (environ 100 kg), l'article portera sur la mise en place des fibres
musculaires et l'acquisition de leurs caractéristiques contractiles et métaboliques au cours du
développement.
97
1 / Typologie des fibres musculaires à 100 kg de poids vif
Figure 1. Révélation histoimmunologique du type contractile des fibres sur des coupes sériées de
muscle longissimus chez un porc Large White de 100 kg de poids vif à l'aide des anticorps
monoclonaux NLC-MyHCs (I), S5-8H2 (I+IIx+IIb), S5-7D4 (IIa+IIx) et BF-F3 (IIb). Voir Lefaucheur
et al 2002 pour l'origine des anticorps. Les flèches, têtes de flèches et astérisques repèrent des fibres
homologues sur les différentes coupes sériées. Barre d'échelle: 100 µm.
Sur la base du polymorphisme des chaînes lourdes de la myosine (MyHC), le muscle squelettique du
porc contient 4 principaux types de fibres: I, IIA, IIX et IIB (Lefaucheur et al 1998). Les proportions
de fibres I, IIA, IIX et IIB atteignent 10, 7, 15 et 68 % dans le muscle longissimus, et 68, 12, 20 et 0 %
dans le rhomboideus chez le porc de race Large White (Lefaucheur et al 2002). La forte expression de
la MyHC IIb chez le porc constitue une originalité par rapport aux autres gros mammifères d'élevage
qui semblent en être dépourvus. Les types de fibres présentent une distribution spatiale originale en
forme de rosettes chez le porc (figure 1). Chaque rosette comprend shématiquement un îlot central de
fibres lentes I entouré par des fibres rapides de type IIA, IIX puis IIB en allant du centre vers la
périphérie des rosettes. Le métabolisme oxydatif est élevé dans les fibres I et IIA, intermédiaire dans
les fibres IIX et faible dans les fibres IIB (Lefaucheur et al 2002). En revanche, le métabolisme
glycolytique est faible dans les fibres I, intermédiaire dans les fibres IIA et IIX, et élevé dans les fibres
IIB. Dans le longissimus de porc Large White, les aires de section transversale (AST) des fibres IIX et
IIB (4000 + 1760 et 4970 + 1770 µm2) sont très supérieures à celles des fibres I et IIA (2280 + 700 et
2200 + 850 µm2).
2 / Myogenèse
2.1 / Mise en place des fibres
Une première génération de fibres se met en place entre 35 et 55 jours de vie foetale, suivie par une
deuxième génération entre 55 et 90 jours (Wigmore et Stickland 1983). Le nombre total de fibres
musculaires est considéré comme définitivement fixé à partir de 90 jours de vie fœtale chez le porc, ce
qui signifie que la croissance ultérieure des muscles se fait uniquement par hypertrophie des fibres
existantes. Les fibres secondaires se forment autour de chaque myotube primaire, utilisant ces derniers
comme tuteur (figure 2). Le nombre de fibres secondaires entourant chaque myotube primaire atteint
in fine 30,1 + 1,1 dans le longissimus et 22,6 + 0,8 dans le rhomboideus chez le porc Large White
(Lefaucheur et al 2001). De très petites fibres contenant de la MyHC fœtale apparaissent pendant les
98
premières semaines postnatales chez le porcelet (Mascarello et al 1992, Lefaucheur et al 1995), elles
pourraient correspondre à une troisième génération de fibres, cependant leur devenir reste à préciser.
Figure 2. Coloration ATPase (pH 4,3) des fibres dans la partie rouge du muscle semitendinosus chez
un fœtus de porc Large White âgé de 75 jours. Les flèches indiquent les myotubes primaires qui
servent de tuteurs pour la mise en place des fibres secondaires. Barre d'échelle: 10 µm.
2.2 / Différenciation contractile
La différenciation contractile se traduit par l'expression successive des MyHC embryonnaire, fœtale et
adultes (I, IIa, IIx, IIb). C'est un phénomène complexe qui varie selon la génération de fibres et le type
de muscle. Ainsi, les myotubes primaires évoluent vers le type I dans la partie profonde du
semitendinosus, et le type IIA dans la partie superficielle (Lefaucheur et al 1995). Les fibres
secondaires peuvent évoluer vers des fibres de type I, IIA, IIX ou IIB en relation avec la composition
en fibres du muscle mature considéré. Ainsi, la majorité des fibres secondaires maturent en fibres de
type I à proximité du myotube primaire dans le rhomboideus, et en fibres de type IIB à la périphérie
des rosettes dans le longissimus. Cependant, des données récentes suggèrent que les fibres de type IIB
expriment initialement la MyHC IIx pendant les premiers jours postnataux avant d'exprimer la MyHC
IIb à partir du cinquième jour (Chang et Fernandes 1997). La MyHC IIa serait quant à elle déjà
exprimée pendant la période fœtale et ne subsisterait que dans les fibres de type IIA chez l'adulte. La
MyHC fœtale disparaît entre la naissance et l'âge de 15 jours chez le porc, de manière plus précoce
dans les myotubes primaires (Lefaucheur et al 1995). Par ailleurs, une expression transitoire de la
MyHC alpha-cardiaque a été observée pendant les premières semaines postnatales dans une souspopulation de fibres secondaires destinées à évoluer vers le type I à proximité directe des myotubes
primaires (Lefaucheur et al 1997). Enfin, une MyHC correspondant à la MyHC extra-oculaire a été
mise en évidence dans l'ensemble des muscles squelettiques de certains porcelets à la naissance
(Lefaucheur et al 2001) ; cependant la persistance de cette expression atypique et sa signification
physiologique restent à étudier. Globalement, il apparaît que la distribution en rosettes est le résultat
direct et logique de la mise en place et de la maturation des deux générations successives de fibres
chez le porc.
2.3 / Différenciation métabolique
A notre connaissance, l'évolution du métabolisme énergétique musculaire pendant la période fœtale a
été peu étudiée chez le porc. A la naissance, la majorité des fibres musculaires sont de type oxydatif,
alors que le métabolisme glycolytique est faible. A partir de la naissance, le métabolisme glycolytique
du longissimus augmente très fortement jusqu'à 2 à 3 semaines, puis plus lentement (figure 3a). Le
métabolisme oxydatif quant à lui augmente jusqu'à 2 à 3 semaines d'âge, et diminue par la suite (figure
3b). La distinction des fibres oxydatives, oxydo-glycolytiques et glycolytiques par histoenzymologie
n'est possible qu'à partir de 3 semaines chez le porc (Lefaucheur et Vigneron 1986). L'ensemble des
données montre que les deux premières semaines postnatales sont le siège de profondes modifications
du métabolisme énergétique musculaire et que la part du métabolisme énergétique détenue par le
métabolisme glycolytique augmente jusqu'au poids commercial d'abattage.
99
Figure 3. Croissance allométrique du poids du muscle longissimus (PM) et des activités enzymatiques
totales (muscle entier) de la lactate déshydrogénase (LDH) et de l'isocitrate déshydrogénase (ICDH) au
cours de la période postnatale chez le porc Large White. La partie grisée permet de suivre l'évolution
des activités par gramme de muscle frais. Adapté de Lefaucheur et Vigneron 1986.
2.4 / Aire de section transversale des fibres
Alors que le nombre total de fibres augmente fortement, l'AST des fibres varie peu pendant la période
fœtale (Thurley 1972). Les myotubes primaires sont d'emblée environ 5 fois plus gros que les fibres de
seconde génération. A la naissance, les AST des fibres primaires et secondaires du longissimus valent
respectivement 575 et 105 µm2 (Lefaucheur et al 2001). La période postnatale se caractérise par une
augmentation importante de l'AST des fibres jusqu'au poids commercial d'abattage (Fiedler et al
1991). Dans le longissimus, l'AST des fibres glycolytiques augmente plus rapidement que celle des
autres fibres, et il semble que ce soient les plus grosses fibres oxydo-glycolytiques qui se convertissent
en fibres glycolytiques par un phénomène de dilution mitochondriale.
3 / Principaux facteurs de variation
Le type de muscle est le principal facteur qui influence la composition en fibres. Les muscles profonds
impliqués dans le maintien de la posture contiennent plus de fibres lentes oxydatives que les muscles
superficiels impliqués dans des mouvements brefs et rapides. La composition en fibres peut également
fortement varier à l'intérieur d'un même muscle. Ainsi, le pourcentage de fibres I dans le muscle
semitendinosus varie de 4 % dans sa partie superficielle à 45 % dans sa partie profonde (Beermann et
al 1990). Le second facteur est le type génétique de l'animal. Plusieurs études montrent que la
proportion de fibres oxydatives est plus élevée chez les races de porcs sauvages que chez les races
domestiques (Rahelic et Puac 1981). Les porcs de race Meishan, à faible potentiel de croissance
musculaire, ont un nombre total de fibres inférieur à celui des races européennes standards, de plus, les
fibres sont plus petites, plus oxydatives et moins glycolytiques (Bonneau et al 1990). Les porcs de
race Duroc, qui présentent par ailleurs un taux de lipides intramusculaires supérieur, ont plus de fibres
de type I que les animaux Large White. Les gènes hal et RN-, deux gènes majeurs qui influencent la
croissance et la qualité de la viande chez le porc, agissent aussi sur la composition en fibres
musculaires. Le gène hal entraîne une augmentation de la proportion et de la taille des fibres IIB
(Dépreux et al 2000). En revanche, le gène RN- entraîne une évolution vers un métabolisme plus
oxydatif et moins glycolytique (Lebret et al 1999). Enfin, une étude réalisée au sein de la race Large
White montre que la composition en fibres est fortement héritable (Larzul et al 1997), ce qui suggère
une possibilité de sélection.
En conclusion, les grandes étapes de la myogenèse chez le porc sont semblables à celles rencontrées
chez les autres mammifères, mais présentent un déroulement dans le temps propre à l'espèce porcine
(figure 4). Par ailleurs, certaines spécificités comme la distribution des types de fibres en rosettes, la
forte expression de la MyHC IIb, et les expressions atypiques des MyHC alpha-cardiaque et extra-
100
oculaire après la naissance en font un modèle original pour étudier la myogenèse d'une part, et ses
relations avec les aspects quantitatifs et qualitatifs de la production de viande d'autre part. Enfin, outre
l'influence du type de muscle, le principal facteur de variation de la mise en place des fibres et de leur
diversification semble être d'ordre génétique.
Figure 4. Chronologie de l'ontogenèse des fibres des générations primaires et secondaires chez le
fœtus de porc.
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I.2.3. Diferenciación, crecimiento y desarrollo del tejido óseo
El tejido óseo es un tejido conectivo formado por células y una sustancia intercelular
que se calcifica.
En el tejido óseo encontramos varios tipos celulares:
-Los osteoclastos son células multinucleadas de gran tamaño cuya función principal
es reabsorber el tejido óseo previa descalcificación de la matriz orgánica.
-Los osteoblastos son las células encargadas de la elaboración de la matriz orgánica
y posterior calcificación.
-Los osteocitos son osteoblastos progresivamente rodeados de tejido óseo, y según
su actividad metabólica pueden reabsorber el tejido óseo o formar una matriz ósea
secundaria
-Células periféricas, de forma alargada y aplastada separan la superficie de tejido
óseo y su fina capa de tejido osteoide del tejido hematopoyético de la médula ósea.
La matriz orgánica es esencialmente fibrillas de colágeno de tipo I, separadas por
una sustancia interfibrilar (glicoproteínas, fosfoproteínas, proteolípidos, etc.).
Tanto en la fase fetal como en la post-natal, los huesos crecen en longitud y grosor.
Los huesos derivan de un mesénquima primitivo, en el que las células fusiformes
existentes se dividen activamente y elaboran una sustancia fundamental rica en
colágeno. En su condensación, estas células se aíslan del mesénquima para formar
el bosquejo de la futura pieza ósea. La transformación cartilaginosa es muy rápida.
En el marco de la osteogénesis y crecimiento en longitud del hueso se produce,
simultáneamente, de multiplicación de los condrocitos y la síntesis de la matriz
cartilaginosa, y de otra parte la transformación del cartílago en hueso (acontece
entre la vida embrionaria y después de la pubertad. Pueden distinguirse tres fases:
osificación primaria, osificación secundaria y crecimiento en longitud.
El control de estos procesos es fundamentalmente hormonal. Las hormonas con
mayor control son:
102
-Hormona del crecimiento: necesaria para el crecimiento normal después del
nacimiento. Interviene en el metabolismo lipídico necesario para los condrocitos en
su multiplicación y actúa directamente sobre el crecimiento longitudinal del hueso.
-Somatomedina: mediador de la GH. Su acción mas notable es a nivel del cartílago
favoreciendo la proliferación de condrocitos, así como sobre la actividad
osteoblástica.
-Hormona tiroidea: estimula la proliferación de los condrocitos potenciando la acción
de la somatomedina-Hormonas esteroides sexuales: tienen un efecto importante en la finalización del
crecimiento del hueso.
I.2.4. Modelización del desarrollo
A modo de ejemplo presentamos el siguiente trabajo:
Modélisation de la croissance de bovins: évolution des modèles et
applications
T. HOCH 1*, P. PRADEL 2, J. AGABRIEL 1
1
INRA, Unité de Recherche sur les Herbivores, Theix, F-63122 Saint-Genès-Champanelle
2
INRA, Domaine de Marcenat, F-15190 Marcenat
* adresse actuelle : INRA-ENV Nantes, UMR Gestion de la Santé Animale, Atlanpôle-Chantrerie, BP
40706, F-44307 Nantes Cedex 03
[email protected]
INRA Prod. Anim., 17, 303-314, 2004.
Les outils de recommandations alimentaires et de calcul des rations permettent une conduite
optimale des animaux en élevage, notamment des bovins en croissance. Ces outils reposent
sur des modèles mathématiques, diversifiés notamment selon les objectifs qui leur sont
assignés. Ces modèles sont en évolution constante et intègrent de plus en plus de
connaissances des processus biologiques. L'intégration de tels modèles dans des outils
nécessite toutefois de confronter les résultats qui en sont issus aux données observées, qui
peuvent être issues d'expériences mises en place spécifiquement ou de la bibliographie.
Résumé
Les modèles mathématiques tiennent de nos jours une place importante dans les recherches
en biologie. En productions animales, notamment dans le domaine de la croissance des
bovins, de nombreux modèles ont été élaborés. Leur degré de complexité et leur niveau
d'intégration des connaissances des mécanismes varient notamment en fonction des
objectifs qui leur sont assignés. La prise en compte de processus biologiques à des échelles
fines, d'où un niveau d'agrégation faible du modèle, peut constituer une source d'incertitude
sur la valeur des paramètres employés, et donc nuire au caractère opérationnel d'un modèle.
Cet article classe et décrit dans un premier temps les différents types de modèles de
croissance de bovins. Puis un modèle dynamique et mécaniste, que nous avons développé,
fait l'objet d'une description détaillée. Ce modèle se veut suffisamment simple pour pouvoir
103
être utilisé pour la prévision de la croissance des animaux en fonction de l'alimentation, tout
en intégrant une formalisation mathématique des processus biologiques. Les résultats issus
de ce modèle ont été confrontés avec des données expérimentales concernant des génisses
Salers. Cette comparaison montre une assez bonne adéquation entre données simulées et
expérimentales. Toutefois, pour certaines variables, telles que les lipides et les dépôts
adipeux, des améliorations, notamment de la formalisation de nos connaissances,
apparaissent nécessaires. L'intégration de tels modèles dans des outils de recommandations
alimentaires est également discutée.
Introduction
La modélisation des phénomènes biologiques, dans le domaine de l'agriculture et de
l'élevage par exemple, a connu un essor considérable ces dernières décennies, de pair avec
l'avènement et les progrès des outils informatiques. D'après Pavé (1994), la modélisation
mathématique consiste à proposer une représentation dans le système formel des
mathématiques d'un objet ou d'un phénomène (en l'occurrence biologique) du monde réel.
Les objectifs assignés aux modèles sont multiples. En lien avec des expérimentations, ces
modèles peuvent servir à produire de la connaissance, voire à identifier des lacunes dans la
prise en compte et la formalisation des processus. Ils peuvent aussi constituer des outils de
synthèse ou de prédiction des phénomènes biologiques.
Le processus de croissance s'inscrit dans le cadre des régulations nutritionnelles à long
terme de l'animal, qualifiées d'homéorhèse (Baumann et Curie 1980). Les régulations
d'homéorhèse, modélisées pour le porc par Lovatto et Sauvant (1999), traduisent
directement des actions du génome et ont comme finalité la survie de l'espèce. La
croissance d'un animal correspond à l'accroissement de sa taille et de son poids, ainsi
qu'aux changements de forme et de composition corporelle qui l'accompagnent. Chez les
bovins, en conditions sanitaires et alimentaires non limitantes, le poids vif évolue durant la
phase post-natale en fonction de l'âge des animaux suivant une courbe de forme sigmoïdale
(Robelin 1986).
L'accroissement du poids vif vide (c'est-à-dire poids vif moins contenu digestif) résulte de
l'accroissement pondéral des différents éléments le constituant: tissus (adipeux, musculaire,
osseux) et organes, constituants chimiques (eau, lipides, protéines, minéraux). Le
développement correspond à l'évolution des tissus et constituants chimiques du corps vide
au cours du temps. Il est exprimé souvent de manière relative: développement des tissus
adipeux par rapport au développement de l'ensemble de la masse corporelle par exemple.
On utilise alors fréquemment la notion d'allométrie, qui exprime ce développement relatif. De
manière formelle, l'allométrie se ramène à l'équation générale suivante:
(1)
Y = aXb
ou
lnY = a + b lnX
où b est appelé coefficient d'allométrie de Y par rapport à X ensemble de référence. On parle
d'allométrie minorante lorsque b est inférieur à 1, majorante lorsque b est supérieur à 1,
d'isométrie lorsque b est égal à 1.
Le poids de carcasse, exprimé en pourcentage du poids vif vide, s'accroît légèrement entre
la naissance et l'âge adulte. A l'opposé, les organes hors carcasse, constitutifs du 5ème
quartier diminuent en proportion. Au sein de la carcasse, la croissance du tissu musculaire
est très rapide après la naissance, puis stagne. Le squelette diminue constamment en
proportion, au cours de la vie post-natale, au contraire du tissu adipeux. L'évolution des
constituants chimiques suit celle de la composition tissulaire. Ainsi, la proportion de
protéines dans le corps décroît lentement au cours de la vie post-natale, tandis que la
proportion de lipides augmente rapidement et constamment. La croissance et le
développement dépendent fortement des apports nutritionnels, que ce soit d'un point de vue
quantitatif ou qualitatif. Les quantités d'énergie et de protéines fournies à l'animal vont influer
sur sa croissance et sur la composition du croît, de même que la nature de l'énergie ingérée.
L'évolution de la composition chimique du gain de poids est en relation directe avec les
besoins alimentaires de croissance des animaux. En lien avec les apports nutritionnels,
104
différents itinéraires de croissance peuvent être observés. On parle de croissance continue
lorsque l'animal croît de manière régulière, de croissance discontinue lorsqu'il y a alternance
de phases de faible et de forte croissance. Dans les régions herbagères, il peut être
intéressant que les animaux suivent une croissance discontinue: les phases de faible
croissance correspondent en général à l'hiver; celles de plus forte croissance se déroulent le
plus souvent au pâturage en période estivale, pendant laquelle les animaux compensent tout
ou partie du retard.
Afin de prévoir les performances de l'animal, différents gains de poids mesurés
expérimentalement ont été, dans un premier temps, mis en relation avec le niveau
correspondant des apports énergétiques pour construire des abaques (INRA 1971). La
grande diversité des types d'animaux, suivant la race et le sexe, et des précocités (c'est-àdire vitesses avec lesquelles la maturité est atteinte) associées, a amené à concevoir une
première génération de modèles, simples, qui répartissent l'énergie ingérée suivant les
besoins pour l'entretien et pour le gain de poids (INRA 1978). Ces modèles ont été intégrés
dans des outils de recommandations permettant de définir des besoins alimentaires en
fonction d'objectifs fixés, ou de déterminer les performances de croissance à partir d'une
ration alimentaire donnée. L'avancement des connaissances sur les mécanismes
biologiques, ainsi que la nécessité d'en réaliser la synthèse, ont abouti à l'élaboration d'une
deuxième génération de modèles, dits mécanistes. Ces modèles sont plus intégratifs de nos
connaissances et plus appropriés pour incorporer les avancées réalisées dans la
formalisation des processus biologiques.
Cet article présente l'évolution des modèles appliqués à la croissance de bovins et propose
un modèle dynamique et mécaniste de la croissance, développé récemment.
1 / Les différents types de modèle appliqués à la croissance des bovins
Nous nous intéresserons aux modèles décrivant l'évolution de la composition corporelle des
bovins au cours de leur croissance. De ce fait, nous n'aborderons pas les différentes
équations relatives à des courbes de croissance pondérale (logistique, Richards…), dont
une comparaison a été publiée par Perotto et al (1992).
D'après France et Thornley (1984), une typologie des modèles peut être établie en fonction
des trois caractéristiques suivantes :
- empirique ou, à l'inverse, mécaniste: un modèle empirique reste descriptif et à un niveau
organisationnel donné, tandis qu'un modèle mécaniste vise à comprendre le comportement
d'un système à un niveau donné en s'appuyant sur des processus à des niveaux sousjacents. Un modèle mécaniste pour un niveau peut cependant être empirique par rapport à
des processus intervenant à des échelles plus fines;
- statique ou dynamique: un modèle statique ne contient pas le temps comme variable. Le
comportement au cours du temps du système n'est pas pris en compte. En revanche, un
modèle dynamique contient explicitement le temps en variable, souvent sous la forme
d'équations différentielles par rapport au temps
- déterministe ou stochastique: un modèle déterministe réalise des prédictions définies des
quantités (telles que le poids vif d'animaux), sans distribution de probabilité associée. Un
modèle stochastique contient des éléments aléatoire ou des distributions de probabilité,
notamment pour la valeur des paramètres, qui lui permettent de prédire la valeur attendue
d'une quantité, mais aussi sa variance.
Nous nous focaliserons dans le cas présent sur les deux premières caractéristiques. En
effet, les modèles appliqués à la croissance n'incluent généralement pas d'équations
probabilistes et sont de ce fait purement déterministes.
1.1 / Modèles statiques et empiriques pour estimer les besoins
Il s'agit principalement de modèles utilisés dans le cadre de la prévision des besoins
alimentaires. A titre d'exemple, le calcul des besoins énergétiques pour la croissance des
105
bovins est principalement fondé sur un modèle de calcul du croît journalier de lipides et de
protéines développé par Robelin (1990). Les recommandations alimentaires établies par
l'INRA (1988) sont basées sur ce calcul des besoins pour la croissance.
Pour chaque type d'animal, une courbe de croissance pondérale de référence a été ajustée
suivant une équation de Gompertz, de la forme suivante :
(2)
PV = PV0 exp(a1(1 - exp(-a2 t)))
où PV représente le poids vif des animaux, PV0 le poids vif à la naissance et t l'âge des
animaux; a1 et a2 sont des paramètres ajustés pour différents races et sexes; a1 (sans unité)
intervient dans l'estimation du poids vif à l'âge adulte; a2 (par jour) correspond au taux avec
lequel le poids vif tend vers la valeur à l'âge adulte.
La vitesse de croissance instantanée, ou gain de poids vif (GPV, en kg), est calculée en
dérivant l'équation précédente par rapport au temps:
(3)
GPV = dPV/dt = PV a1 a2 exp(-a2 t)
La figure 1 illustre l'évolution du poids vif avec l'équation (2), ainsi que l'estimation du gain de
poids vif en un temps t donné.
Figure 1. Courbes de croissance de référence, ajustées selon le modèle de Gompertz (PV:
poids vif). Le modèle utilise le gain de poids vif (GPV) au temps t fixé.
Le temps apparaît explicitement dans les équations (2) et (3). Cependant, les calculs
d'estimation des besoins s'effectuent à t fixé et le temps n'intervient pas dans la formalisation
des processus sous-jacents. En ce sens, ce modèle est considéré comme statique.
Ce modèle repose sur le calcul de la composition du gain en lipides et en protéines, ce qui
permet de déduire les apports énergétiques et protéiques. En effet, 1 g de lipides (Lip)
déposé correspond à 9,37 kcal, 1 g de protéines (Prot) à 5,48 kcal (Robelin et Geay 1976).
Après fixation du gain de poids vif, le gain de lipides (GLIP, en kg) est calculé par une
équation d'allométrie:
(4)
GLIP = GLIP0 GPV1,8
Le coefficient d'allométrie par rapport au gain de poids vif est supérieur à 1 (1,8 dans le cas
présent), ce qui signifie que le gain est d'autant plus riche en lipides que la croissance est
forte. Le coefficient GLIP0 est variable suivant le type d'animal (race, sexe) et son poids vif. Il
est calculé à partir d'équations d'allométrie ajustées à des données expérimentales qui
permettent de déduire le poids vif vide des animaux (PVV) en fonction de leur poids vif (PV),
puis d'estimer la composition en lipides en fonction de ce PVV:
106
(5)
lnPVV = aP0 + aP1 lnPV
(6)
lnLip = aL0 + aL1 lnPVV + aL2 (lnPVV)2
La valeur des paramètres (aP0, aP1, aL0, aL1, aL2) des équations d'allométrie est estimée pour
différents types d'animaux à partir de données expérimentales. La dérivée des équations (5)
et (6), ainsi que l'équation de croissance de référence (3), permettent de déduire la valeur de
GLIP0.
Après calcul de la composition du croît en lipides, la composition en protéines se déduit de la
valeur de la masse délipidée (MD), différence entre le PVV et la quantités de lipides. D'après
Geay et al (1987), on considère en effet, quel que soit le type d'animal:
(7)
Prot = 0,1436 MD1,0723
Les besoins en énergie pour la croissance sont alors calculés à partir de l'énergie du gain
sous forme de lipides et de protéines. L'énergie nette d'entretien, fonction du poids vif à la
puissance 0,75, s'ajoute à l'énergie fixée dans les tissus pour le calcul des apports
énergétiques recommandés (Vermorel et al 1987). Les apports azotés recommandés sont
également calculés par une méthode analytique additionnant les dépenses d'entretien et
celles de production (Geay et al 1987). Ces estimations des besoins se sont avérées
relativement robustes et ont été intégrées dans des logiciels de calcul de rationnement des
bovins en croissance, notamment INRAtion (1999). Grâce à ce même logiciel, il est possible
d'estimer la croissance (le GMQ ou gain moyen quotidien) d'un animal à partir d'une ration
donnée. Il est alors procédé au calcul inverse de celui précédemment décrit pour l'estimation
des besoins à partir du gain. La quantité de lipides et de protéines dans le gain est mise en
correspondance avec les apports, jusqu'à obtention d'une correspondance satisfaisante. Un
calcul itératif est réalisé et s'arrête lorsque la différence entre les besoins de l'animal et les
apports sont inférieurs à 0,005 UF (Unité Fourragère: valeur énergétique de l'aliment
rapportée à celle de l'orge de référence).
Ce modèle est statique: la composition du gain est dépendante du poids et du gain à un
instant t. L'évolution au cours du temps du gain et de sa composition selon l'énergie fournie à
l'animal n'est pas l'objectif premier et ne pourrait se faire que pas à pas. Il est difficile de
simuler des courbes de croissance discontinue, avec notamment des croissances négatives.
Les recommandations alimentaires élaborées dans d'autres pays reposent également sur
des équations statiques (AFRC 1993 au Royaume-Uni, NRC 1996 aux Etats-Unis). Ainsi, les
recommandations éditées par le National Research Council (NRC 1996) reposent aussi sur
le calcul à un instant donné de l'énergie retenue dans le gain (ER, en Mcal/jour). Cette
énergie s'exprime comme suit:
(8)
ER = 0,0635 PVV0,75 GPVV1,097
où GPVV correspond au gain de PVV (en kg/jour).
Les proportions de protéines et de gras dans le croît sont reliées à cette énergie retenue, de
manière positive pour les lipides, négative pour les protéines. Il faut y ajouter l'énergie nette
d'entretien pour estimer 1e besoin énergétique total. Ce modèle prend par ailleurs en compte
un effet du niveau d'alimentation passé par une variation de l'énergie nette d'entretien (ENe)
selon l'état d'engraissement de l'animal. Cette énergie est d'autant plus élevée que l'animal
est gras. La note d'état (condition score, CS, qui varie de 1 à 9 dans le système américain)
intervient dans le calcul d'un coefficient multiplicateur COMP:
(9)
COMP = 0,8 + 0,05 (CS - 1)
qui varie donc entre 0,8 et 1,2. ENe est le produit d'un terme dépendant du PVV à la
puissance 0,75 et de COMP, qui vaut 1 pour une note d'état moyenne (CS=5).
1.2 / Modèles dynamiques et empiriques
107
Ces modèles sont dynamiques car ils expriment l'évolution de la composition corporelle des
animaux au cours du temps, par le biais d'équations différentielles. Ils restent empiriques car
ils ne détaillent pas les processus biologiques sous-jacents à l'évolution de cette
composition. Keele et al (1992) ont développé un modèle de ce type pour des bovins en
croissance. L'hypothèse initiale est, comme précédemment, que le gain contient d'autant
plus de lipides que le taux de croissance des animaux est élevé. Ce modèle repose
principalement sur l'évolution au cours du temps de la masse délipidée. Cette évolution
dépend du gain de PVV, de la valeur de MD, ainsi que de l'écart entre cette valeur et une
masse délipidée estimée à l'équilibre (MDeq). Cet équilibre théorique est atteint lorsque la
composition corporelle des animaux ne varie plus, à PVV constant. L'équation qui gouverne
l'évolution de MD est la suivante:
(10)
dMD/dt = k(t) (MD/PVV) (dPVV/dt) + α (MDeq - MD)
dans laquelle α est une constante et k(t) une fonction. Cette fonction représente le rapport du
taux de croissance de la MD sur celui du PVV, si la MD atteignait MDeq. Les lipides sont
obtenus par différence entre le PVV et la MD.
Par ailleurs, le modèle considère qu'à la suite d'un changement d'alimentation, les effets ne
sont pas immédiats. Il est tenu compte d'un délai avant que l'influence de ce changement sur
le gain et sa composition ne se manifeste totalement. Par la suite, ce modèle a été complété
par un autre décrivant la composition du PVV et son évolution pour un bovin à maturité
(Williams et Jenkins 1997).
Ces modèles permettent donc de simuler l'évolution de variables d'intérêt zootechnique au
cours du temps, et ce pour différents types de croissance, continue ou discontinue.
Cependant, leur caractère empirique, par rapport aux processus biologiques de la
croissance, est un frein à leur évolution et à la prise en compte de l'avancée des
connaissances sur les mécanismes.
1.3 / Modèles dynamiques et mécanistes
Ces modèles détaillent les variables et les processus de la croissance, au lieu de les
considérer dans leur globalité. Schmidely (1996), puis Gerrits et Dijkstra (2000), ont publié
des revues bibliographiques de ces modèles mécanistes de la croissance. D'après les
derniers auteurs, on peut distinguer les modèles qui incluent une répartition a priori de
l'énergie et une priorité dans son utilisation, de ceux qui considèrent un pilotage de la
répartition de l'énergie par l'intermédiaire de pools de métabolites.
Dans la première catégorie, de nombreux modèles, dans la lignée de celui développé par
Oltjen et al (1986), considèrent que l'énergie ingérée est destinée selon une priorité
décroissante, aux dépenses d'entretien, à l'accrétion protéique puis à l'accrétion lipidique.
Ces accrétions résultent des différences instantanées entre les processus de synthèse et de
dégradation. Dans ce modèle, le maximum de la synthèse protéique est déterminé par la
quantité d'ADN dans le corps. En l'absence de limitation par l'alimentation, l'évolution de la
quantité d'ADN suit une équation de type monomoléculaire et augmente avec le temps. Mais
cette augmentation décroît linéairement avec la quantité d'ADN présente et celle-ci est
limitée par une valeur seuil. L'évolution des quantités d'ADN, ainsi que la synthèse et la
dégradation protéiques dépendent des apports nutritionnels. Cette dépendance permet de
prendre en compte des situations de restriction alimentaire, à la suite desquelles l'animal réalimenté va compenser son retard et tendre vers son potentiel maximal de croissance. La
représentation des réactions métaboliques est cependant limitée.
Dans la seconde catégorie de modèles, France et al (1987), parmi d'autres, privilégient une
approche plus métabolique et considèrent que la répartition des nutriments entre les
compartiments du corps dépend essentiellement des concentrations du substrat. Les
processus biologiques de synthèse sont le plus souvent représentés par le biais de
cinétiques enzymatiques. Des pools de métabolites sanguins servent à représenter la
répartition des nutriments vers les compartiments d'accumulation. Ainsi, ces auteurs
108
prennent en compte trois variables d'état pour les métabolites sanguins (C2 ou équivalents
Acétyl-CoA, C6 ou équivalents glucose, et acides aminés) et trois variables pour la
composition corporelle (protéines, lipides, cendres). Les priorités dans l'utilisation des
métabolites dépendent des valeurs relatives des constantes d'affinité des compartiments
d'accumulation pour les différents substrats. Ces modèles décrivent en règle générale à une
échelle fine le métabolisme et les processus liés à la croissance qui pilotent la répartition des
nutriments. A cette échelle fine de description des processus est souvent associée un pas
de temps et une durée de simulation courts. Ainsi, chez l'agneau en croissance, Gill et al
(1989) ont étudié le métabolisme protéique par des simulations de 24 h. Ce niveau
d'agrégation faible a cependant en général comme corollaire un fort degré d'incertitude lié à
la fixation des valeurs des paramètres. Ces modèles constituent de ce fait avant tout des
outils de recherche et leur utilisation dans un cadre opérationnel s'avère difficile.
2 / Un nouveau modèle de croissance, dynamique et mécaniste
Nous avons assigné comme objectif au modèle que nous avons développé le fait de pouvoir
être utilisable pour la prévision des performances de la croissance, en intégrant une
formalisation (même fruste) des mécanismes biologiques.
2.1 / Représentation du système (figure 2)
La composition chimique de l'animal est représentée par le biais d'un système à
compartiments. Les compartiments considérés sont les protéines et les lipides au sein de la
carcasse et du 5ème quartier. Cette distinction provient d'une activité métabolique plus élevée
dans le 5ème quartier, notamment dans les viscères, que dans la carcasse (Ortigues et
Doreau 1995). Distinguer carcasse et cinquième quartier s'avère également pertinent du
point de vue des variables d'intérêt zootechnique que le modèle pourra simuler. L'évolution
de chacun de ces quatre compartiments est régie par des flux d'entrée et de sortie
correspondant respectivement à des processus de synthèse, sous l'influence de l'énergie
métabolisable ingérée, et de dégradation. Ce modèle considère les apports énergétiques
sous forme métabolisable tandis que les besoins estimés pour le calcul des
recommandations alimentaires de l'INRA (1988) étaient sous forme d'énergie nette. L'objectif
d'un modèle mécaniste de croissance est en effet de formaliser les processus de synthèse et
de dégradation qui régissent la transformation de l'énergie métabolisable en énergie nette.
109
Figure 2. Représentation schématique du modèle, d'après Forrester (1968): les rectangles
correspondent aux variables d'état. Les ronds (ou ovales) sont utilisés pour les variables forçantes et
auxiliaires. Les flèches rouges représentent les flux de matière, les flèches noires les flux
d'information.
Il est important de noter qu'il n'y a pas, dans le modèle, de répartition a priori de l'énergie.
L'évolution des différents compartiments dépend de l'affinité différente de ces derniers pour
l'énergie métabolisable ingérée. L'énergie métabolisable ingérée pilote l'évolution des
différentes variables et constitue la force motrice du modèle.
2.2 / Equations du modèle mathématique
L'évolution des différentes variables d'état, qui représentent les poids associés à chaque
compartiment, s'effectue donc suivant les processus de synthèse et de dégradation, d'où
l'équation différentielle par rapport au temps :
(11)
dX/dt = Synthèse - Dégradation
La formalisation mathématique de ces processus est globalement identique pour les
protéines et les lipides. Pour ces deux composants, les équations sont similaires dans la
carcasse et le 5ème quartier. Seule la valeur des paramètres différencie les équations
relatives aux différentes variables d'état et représente des métabolismes distincts.
Pour les protéines, un métabolisme basal a été formalisé par une fonction dépendant
linéairement de la quantité de protéines, appliquée de manière identique à la synthèse et la
dégradation, et donc sans effet sur l'évolution des teneurs en protéines :
(12)
SynMetBasei ou DegMetBasei = λi Proti
où Proti : quantité de protéines (kg) ; SynMetBasei ou DegMetBasei: synthèse ou
dégradation liée au métabolisme basal (kg par jour); λi: taux de métabolisme protéique basal
(par jour). L'indice i correspond, pour l'ensemble des équations, soit à la carcasse (i=Carc),
soit au 5ème quartier (i=5Q).
A cette fonction a été ajouté pour la synthèse un terme dépendant de l'énergie ingérée par le
biais d'une fonction de Michaelis-Menten:
(13)
Synthèsei = SynMaxi (EMI / (CPM + EMI)) + SynMetBasei
avec EMI: énergie métabolisable ingérée (MJ/jour) ; SynMaxi: taux de synthèse maximal (par
jour), indépendamment du métabolisme basal ; CPM: coefficient de demi-saturation de
l'équation de Michaelis-Menten (MJ/jour).
CPM est relié linéairement au poids métabolique:
(14)
CPM = k PV0,75
Le taux de synthèse maximal de l'équation (13) est considéré comme variant suivant une
fonction de Gompertz, donc dépendant de l'âge physiologique des animaux. Cet âge
s'exprime comme le rapport entre la quantité de protéines présentes et la quantité maximale
estimée à l'âge adulte. Soit:
(15)
SynMaxi = αi Proti ln(ProtiMax / Proti)
avec αi: taux de synthèse protéique (par jour); ProtiMax: quantité de protéines à maturité (kg).
La formulation de la dégradation protéique, contrairement à la synthèse, ne dépend pas des
apports énergétiques. La quantité de protéines dégradée par jour dépend du métabolisme
basal, linéairement relié à la quantité de protéines (équation 12), et additionnée à une
quantité qui décroît avec l'âge physiologique des individus, suivant une fonction de
Gompertz (équation 15).
110
Pour les lipides, la formalisation mathématique correspond dans ses grandes lignes à celle
décrite pour les protéines. Cependant, aucun terme de métabolisme basal n'a été inclus
dans le modèle. Par ailleurs, la quantité maximale de lipides, contrairement à la quantité de
protéines à maturité, n'a pas été considérée comme un coefficient fixe. Le pourcentage
maximal de lipides (%LipMax) dans la carcasse ou le cinquième quartier augmente en effet de
manière linéaire avec l'âge physiologique des animaux :
(16)
%LipiMax = %Lip0 + %Lipic (Prot / ProtMax)
%Lip0 et %Lipic sont des coefficients définissant la concentration lipidique maximale en
fonction de l'âge physiologique.
Le PVV est calculé en ajoutant les quantités de lipides (carcasse et 5ème quartier) à la masse
délipidée (MD). Cette dernière se déduit de la quantité de protéines par une relation
d'allométrie:
(17)
MD = b0 Protb1
MD et quantité de lipides peuvent être calculées distinctement pour la carcasse et le 5ème
quartier, ce qui permet d'estimer le poids de carcasse chaude.
PV et PVV sont liés par une relation du même type (Robelin et Daenicke 1980):
(18)
PV = c0 PVVc1
Cette équation relie de manière empirique le contenu digestif au développement de l'animal
et de son appareil digestif.
Afin de simuler la composition tissulaire, nous avons choisi d'estimer le poids de muscle à
partir des quantités de protéines dans la carcasse, par une relation d'allométrie de la forme:
(19)
PMu = aMu (ProtCarc)bMu
Robelin et Geay (1978) ont publié une équation reliant la quantité de lipides du corps au
poids des dépôts adipeux totaux (DAT). En inversant cette relation, on peut déduire les DAT
de la façon suivante:
(20)
DAT = aDAT (Lip)bDAT
Dans le cas où une période de ré-alimentation succède à une phase de restriction, une
compensation s'effectue. Parmi les phénomènes invoqués pour expliquer cette croissance
compensatrice figurent l'augmentation de l'ingestion, un gain plus riche en protéines et de
plus faibles dépenses d'entretien à la fin de la période de restriction. Pour tenir compte de ce
dernier processus, le coefficient CPM est inférieur en début de ré-alimentation à ce qu'il serait
sans prise en compte du phénomène de compensation. En effet, plus CPM est faible, plus le
rendement de l'énergie métabolisable pour la synthèse est fort. Au fur et à mesure que l'on
s'éloigne du début de la ré-alimentation, l'effet de la compensation sur CPM et donc sur
l'utilisation de l'énergie s'estompe.
De même, il est fréquent d'observer une diminution du PV en début de ré-alimentation, liée à
une meilleure digestibilité des aliments. Une diminution du contenu digestif, particulièrement
importante en début de ré-alimentation, a par conséquent été incluse dans le modèle pour
exprimer l'adaptation à ce nouveau régime.
Le système est donc simulé par un ensemble de quatre équations différentielles par rapport
au temps du type de l'équation (11). Des techniques d'intégration numérique permettent de
calculer l'évolution des variables de composition chimique, ainsi que celles de composition
tissulaire. Une description plus détaillée du modèle peut être trouvée dans Hoch et Agabriel
(2004a). La période de simulation se situe entre le sevrage et l'âge adulte. Le pas de temps
utilisé est la journée.
3 / Application du modèle à la croissance de génisses Salers
3.1 / Détermination de la valeur des paramètres
111
Le tableau 1 présente l'ensemble des paramètres utilisés dans le modèle et les valeurs
associées.
L'application de ce modèle nécessite de fixer la valeur des paramètres. La détermination de
la valeur des paramètres afin que le modèle reproduise au mieux les données mesurées, ne
s'est pas effectué sur l'ensemble des paramètres du modèle. En se focalisant sur les
variables d'état (protéines et lipides), douze paramètres sont nécessaires à la simulation des
évolutions, donc trop nombreux pour pouvoir estimer leurs valeurs avec suffisamment de
précision. Nous avons donc dans un premier temps décidé de limiter le nombre de
paramètres à estimer (Hoch et Agabriel 2004a) et distingué:
- les paramètres dont la valeur peut être déduite de la bibliographie ou d'après expertise:
paramètres déterminant les quantités de protéines et de lipides à maturité;
- ceux dont la valeur est considérée constante suivant le type d'animal, voire également dans
la carcasse ou le 5ème quartier. Le taux de dégradation protéique et le coefficient de demisaturation pour l'utilisation de l'énergie métabolisable ne varie pas suivant la race et le sexe.
Les taux de synthèse et de dégradation des lipides sont identiques dans la carcasse et le
5ème quartier quel que soit le type d'animal ;
- ceux dont la valeur doit être estimée pour chaque type d'animal: les taux de synthèse
protéique dans la carcasse et le 5ème quartier, qui figurent par ailleurs parmi ceux auxquels le
modèle est le plus sensible (Hoch et Agabriel 2004b).
La valeur des deux premiers types de paramètre a été préalablement déterminée et publiée
(Hoch et Agabriel 2004a). Le processus d'ajustement concerne donc dans le cas présent les
deux paramètres. L'accrétion protéique ou lipidique, mesurable, dépend de la différence
entre taux de synthèse et de dégradation et n'est qu'indirectement reliée à la valeur des deux
taux maximaux. Cependant, l'utilisation pour l'ajustement de données obtenues en
croissance discontinue, ainsi que la comparaison avec des données de synthèse et de
dégradation de la littérature, permet de diminuer l'incertitude sur la valeur estimée des taux
de synthèse et de dégradation.
Les paramètres des équations d'allométrie permettant de déduire la composition tissulaire de
la composition chimique ont été soit déduits de la littérature (Robelin et Geay 1978) pour les
dépôts adipeux totaux, soit estimés pour ce qui concerne le poids des muscles. Nous
disposons en effet d'un jeu de données regroupant 124 mâles entiers abattus et dont la
composition chimique avait été estimée après abattage.
Tableau 1. Symboles, définitions, unités et valeurs des paramètres du modèle développé.
112
3.2 / Données utilisées
Afin d'ajuster les paramètres du modèle, puis de valider ce dernier, une expérimentation a
été mise en place sur le domaine Inra de Marcenat (Cantal). L'objectif premier de cette
expérimentation était de pouvoir comparer les compositions, chimique et tissulaire, de
génisses Salers alimentées de façon à obtenir une croissance continue ou discontinue.
Pendant une période de croissance de deux ans, un lot de génisses (14 animaux, lot D =
discontinu) a reçu du foin de qualité moyenne pendant l'hiver et du bon foin (ventilé) en
période estivale. Aux génisses de l'autre lot (9 animaux, lot C = continu) était distribuée une
ration de bonne qualité tout au long de la période. Les deux lots recevaient notamment le
même foin en été, à l'auge. Cette alimentation estivale à l'auge a permis de contrôler en
permanence les quantités ingérées et d'en déduire donc l'énergie ingérée par chaque
génisse pour chacune des périodes d'alimentation. L'évolution de l'énergie métabolisable
113
ingérée par les animaux des deux lots et les différences ainsi créées sont décrites par la
figure 3.
Figure 3. Evolution de l'énergie métabolisable ingérée par les animaux en croissance
continue ou discontinue.
Des abattages en série ont permis, en fin de période hivernale (lot D) ou estivale (lots C et
D), d'estimer l'évolution des compositions tissulaire et chimique des génisses. Le protocole,
les mesures ainsi que les principaux résultats ont été détaillés par Hoch et al (2002).
3.3 / Résultats
La détermination de la valeur des paramètres, issue pour l'ajustement d'un calcul numérique,
a été effectuée grâce aux données du lot en croissance discontinue (lot D). La validation
externe du modèle, c'est-à-dire la comparaison avec un jeu de données différent de celui
utilisé pour l'ajustement, a été réalisée de manière visuelle à partir d'animaux similaires mais
conduits de manière différente, en croissance continue (lot C). En effet, les mesures en
croissance discontinue sont plus informatives que les données recueillies en croissance
continue, du fait notamment d'un comportement différent des compartiments protéiques et
lipidiques de la carcasse et du 5ème quartier en cas de restriction alimentaire et de réalimentation. Il nous est apparu plus logique d'utiliser pour l'ajustement les données révélant
le plus d'informations afin d'obtenir une estimation de la valeur des paramètres la plus
précise possible. Nous présenterons les résultats de cette confrontation entre le modèle et
les mesures en commençant par la composition chimique, qui dépend directement des
processus biologiques pris en compte dans le modèle. La simulation de la composition
tissulaire sera abordée dans un deuxième temps.
La figure 4 présente le résultat de ces procédures d'ajustement et de validation pour les
variables protéines et lipides.
Figure 4. Evolution des quantités ajustées et mesurées de protéines et de lipides pour des
animaux en croissance continue ou discontinue.
114
Le résultat global des ajustements et de l'étape de validation est satisfaisant, à savoir que le
modèle reproduit les évolutions des variables en fonction des variations des apports
alimentaires. Les différences entre modèle et mesures apparaissent toutefois plus
importantes pour la simulation des quantités de lipides. Le modèle surestime ces quantités
en fin du deuxième hiver, les sous-estime en fin d'expérience pour le lot D. La faible
croissance engendrée par la distribution de foin de mauvaise qualité en hiver a des effets
plus importants sur les quantités de lipides que sur celles de protéines. Il est à noter que
l'évolution des quantités de protéines diffère suivant le compartiment concerné (figure 5). En
effet, pour les génisses du lot D, la quantité de protéines dans la carcasse, mesurée ou
simulée, augmente légèrement pendant les phases d'alimentation de faible qualité alors
qu'elle diminue dans le 5ème quartier.
Figure 5. Evolution des quantités ajustées des protéines de la carcasse et du 5ème quartier
pour des animaux en croissance discontinue.
De l'évolution simulée de la composition chimique, on peut déduire, par les équations
d'allométrie précédemment décrites, une estimation du poids vif, mesuré à fréquence
hebdomadaire, du poids vif vide et du poids de carcasse chaude (figure 6).
Figure 6. Comparaison des poids vif, poids vif vide et poids de carcasse simulés et mesurés
pour des animaux en croissance continue ou discontinue.
115
Les évolutions de ces poids montrent une alternance de phases de faible croissance et de
compensation pour le lot D, quelle que soit la variable considérée. Cette croissance
discontinue est correctement reproduite par le modèle, à l'exception de l'évolution du poids
vif dans la dernière phase de croissance. Un changement d'alimentation a eu lieu pour les
animaux du lot D pendant cette phase, qui a peut-être été mal pris en compte par le modèle.
La comparaison avec les données des animaux du lot C s'avère en revanche satisfaisante
pour les trois variables.
Figure 7. Comparaison des poids de muscle et de dépôts adipeux totaux de la carcasse
simulés et mesurés pour des animaux en croissance continue ou discontinue.
Après abattage, une dissection a permis de mesurer le poids des muscles et des dépôts
adipeux totaux des génisses Salers. La confrontation et la comparaison visuelle avec la
simulation par le modèle (figure 7) montre des résultats assez satisfaisants pour les muscles.
Les évolutions pour les deux lots sont logiquement assez semblables à celles du poids de
116
carcasse chaude. En revanche, les DAT apparaissent surestimés par le modèle quel que
soit le lot, et quasiment quelle que soit la date de mesures.
Discussion
La comparaison générale de ce modèle avec les mesures, à travers les phases d'ajustement
puis de validation visuelle du modèle, montrent une bonne adéquation globale entre les
données simulées et observées. L'utilisation d'observations en croissance discontinue
permet de réduire l'incertitude sur les estimations des paramètres. Les variables d'intérêt
zootechnique telles que le poids vif ou le poids de carcasse chaude sont simulées de
manière correcte par le modèle. Cependant, il s'avère plus difficile de modéliser et de
simuler les variables liées à l'état d'engraissement des animaux. Les quantités de lipides
sont plus variables d'un individu à l'autre que celles de protéines et sont moins bien
reproduites par le modèle. De plus, ajouter un niveau supplémentaire dans la modélisation,
par le biais de l'équation d'allométrie liant les dépôts adipeux totaux aux lipides, accroît les
différences entre simulation et observation. Aucune corrélation significative n'a été mise en
évidence entre les valeurs individuelles de dépôts adipeux et de lipides totaux et l'énergie
ingérée par chaque animal pendant l'ensemble de l'expérimentation. Prendre en compte les
variations individuelles d'ingestion ne permettra donc pas dans notre cas de réduire les
différences entre données simulées et expérimentales. Ces différences, même si elles ne
remettent pas en cause le réalisme des résultats simulés, devront sans doute à l'avenir faire
l'objet d'une nouvelle formalisation mathématique. Ces différences sont en partie dues à
l'utilisation d'équations d'allométrie issues de la littérature, de portée a priori plus générales.
L'ajustement et l'utilisation d'équations spécifiques à l'expérimentation mise en place aurait
sans doute permis de gommer ces différences. On pourrait cependant s'interroger sur la
portée et le caractère global du modèle obtenu. Un tel modèle doit en effet pouvoir
s'appliquer à des types d'animaux et des situations variables, en changeant le moins
possible la valeur des paramètres.
Ce modèle, bien que s'appuyant sur des mécanismes de la croissance, reste relativement
simple. D'une part, même si nous avons distingué carcasse et 5ème quartier, nous ne
sommes pas allés plus loin dans la prise en compte des différents organes, tels que le foie et
ceux du tractus digestif. D'autre part, le processus de synthèse est sous l'influence des
apports en énergie métabolisable ingérée, sans que les principaux métabolites composant
cette énergie ne soient considérés dans ce modèle. Cette simplicité découle de notre volonté
d'inscrire un tel modèle dans un outil opérationnel de recommandations. Un nombre minimal
de variables est nécessaire afin de décrire les processus de manière réaliste, mais les
phénomènes ne doivent pas être décrits à une échelle trop fine, pour ne pas augmenter
l'incertitude liée à l'estimation des paramètres, voire à la mesure des différentes variables.
Toutefois, la nature de la ration, ou tout au moins les apports protéiques, devront être pris en
compte à l'avenir dans le modèle. La formalisation mathématique de l'influence de ces
apports pourra s'inspirer de Geay (1984), qui a publié une synthèse des données relatives
aux relations entre l'azote ingéré et le dépôt protéique.
Nous avons confronté la croissance estimée par le nouveau modèle (dénommé MECSIC,
pour modèle MECaniste pour la SImulation de la Croissance) à celle estimée par un logiciel
de rationnement de type INRAtion (INRAtion 1999). La comparaison s'est faite à énergie
ingérée déterminée et constante. Pour des génisses Salers de 350 kg, âgées environ de 12
mois, trois types de croissances ont été comparées : faible, moyenne et forte. La croissance
résultante est soit celle lue dans l'écran de solution détaillée d'INRAtion, soit la croissance
moyenne calculée par MECSIC pour la période considérée, 100 jours dans le cas présent.
Les deux modèles fournissent des estimations comparables pour des croissance moyennes
(tableau 2).
Tableau 2. Comparaison des gains moyens quotidiens (GMQ, en g/j) estimés par les deux
modèles pour des génisses Salers de 350 kg.
117
Les estimations de croissance par MECSIC sont toujours inférieures à celles d'INRAtion.
Ceci est notable pour les faibles croissances, pour lesquelles MECSIC paraît mieux adapté,
et les forts niveaux d'apports énergétiques. La comparaison du nouveau modèle avec un
modèle existant ne constitue pas stricto sensu une validation et celle-ci doit être poursuivie,
notamment pour adapter MECSIC à différents types d'animaux. Par la suite, l'intégration d'un
tel modèle dans un logiciel de rationnement de type INRAtion permettra d'y introduire des
concepts dynamiques. En effet, les moteurs de calcul de ces logiciels, c'est-à-dire les
modèles sous-tendant les recommandations alimentaires, sont statiques et ne fonctionnent
qu'au temps t (jour j). Pouvoir déduire la valeur des variables au jour j+1 à partir de celle au
jour j nécessiterait d'effectuer des calculs pas à pas, ce qui apparaît peu pratique à mettre en
œuvre. De plus, la formalisation mathématique des processus n'a pas été conçue de
manière dynamique. Toutefois, les moteurs de calcul existant permettent une estimation
robuste des besoins des animaux pour différents types de production, afin de permettre à
ces animaux d'exprimer leur potentiel de production. Le modèle présenté ici n'a pas pour
vocation première de calculer les besoins des animaux, mais répond plus au concept de loi
de réponse multiple tel que décrit par Sauvant (1999). Le modèle vise en effet à l'estimation
de la loi de réponse de la composition corporelle aux variations du régime.
Loi de réponse aux régimes et estimation des besoins des animaux s'avèrent
complémentaires pour le rationnement des animaux. Modèles statique et dynamique ne
doivent donc pas être opposés, mais associés afin d'obtenir des estimations les plus fiables
possible dans le cadre du rationnement. Il devrait néanmoins être possible d'estimer, à partir
du modèle dynamique présenté, la densité énergétique correspondant à une croissance
attendue, en fonction de la capacité d'ingestion d'un animal alimenté à volonté. Ceci
nécessite toutefois d'intégrer dans l'outil futur une estimation robuste de la capacité
d'ingestion des animaux en croissance, en fonction de leur format et de leur état
d'engraissement. Un tel modèle met en évidence certaines lacunes dans la modélisation et
ouvre donc des perspectives de recherche intéressantes.
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ABSTRACT
This review article deals with the various aspects of development of adipose tissues: fat partitioning
between depots, chemical composition and cellularity of the various fatty tissues.
Particular attention is paid to the changes between birth and maturity of these different characteristics.
Total body fat (TBF) increases from 5% empty body weight at birth to approximately 26% in adult
Friesian males. Fat partitioning between depots changes greatly during growth, with an increasing
proportion of omental fat (7--13% of TBF), Kidney fat (4--9% TBF) and subcutaneous fat (6--17% of
TBF) while intermuscular fat decreases (59--41%). All these changes are accompanied by increases in
percentage of lipids in fatty tissues and in adipose cell diameter from 45 to 135 urn, still in Friesian
bulls.
The fatness of animals of different breeds may vary from 48 kg to 85 kg carcass fat, when compared at
the same body weight (450 kg). In the same breed, heifers have 26 to 60% more fat than bulls, while
steers are intermediate between the two. These variations are accompanied by differences in cell size
and also in fat partitioning, animals with a higher rate of fattening having a higher proportion of
subcutaneous fat.
Nutritional control of the rate of fat deposition is also discussed. This review is based on recent results
from our laboratory together with those of other authors.
INTRODUCTION
The developmental changes in adipose tissue characteristics in domestic animals are of great interest
for several reasons. From a physiological viewpoint adipose tissues represent an energy store that can
be mobillized by the animal during negative balance periods. In addition, the deposition of lipids in
adipose cells determines to a large extent the energy needs of animals, and consequently their
efficiency to transform feeds into meat. As far as beef meat production is concerned, the fatness at
slaughter, i.e. the total amount of fat, is a major component of the quality of the carcass in traditional
markets. In many countries, the grading of carcasses according to their fatness greatly affects their
120
commercial value. Finally, the intramuscular lipids, which are closely linked to fatty tissue
development, are known to contribute to the organoleptic qualities of the meat. It is also quite clear
that the amount and nature of fatty tissues introduced in processed meat products play an important
role in their final quality.
In the first part of this article, a rapid survey of the growth of carcass tissues will be made in order to
situate the adipose tissues among the other major components of the body. The second and main part
is a review of the knowledge on the different aspects of adipose tissue growth in cattle, from birth to
mature size: relative growth of various fatty tissues, changes in their chemical composition and in their
cellular characteristics. Finally, in a third section, the variations of these traits according to breed, sex
or nutrition will be covered.
Among the various aspects noted before, the variation of fatness at commercial slaughter weight and
the partitioning of carcass fatty tissues have been widely studied over the past 20 years; these data
have been reviewed recently (Kempster, 1980; Robelin, 1985a). The more fundamental aspects of
biology of fat in domestic species have also been reviewed (Allen et al., 1976). This article tries to
relate these two types of data; fatness and fat partitioning with the chemical and cellular characteristics
of fatty tissues. This publication also focuses on developmental changes in these characteristics. Such
parameters of fat deposition have been extensively studied in our laboratory for 15 years in male cattle
from birth to mature size (Beranget and Robelin, 1977; Robelin, 1981, 1985b). For that reason, this
type of animal, now widely used in Europe for meat production, will be considered preferentially.
RELATIVE GROWTH OF MUSCLES, FAT AND BONE
Changes in the weights of the major tissues may be presented either in terms of carcass tissues (carcass
fatty tissues, carcass skeleton) as a percentage of carcass weight, or in terms of whole body tissues
(whole body fat, whole body skeleton) as a percentage of empty body weight (full body weight digestive contents). When data are available, the second method has been chosen, since it is more
meaningful from a biological viewpoint.
The changes in the weights of fatty, muscular and skeletal tissues of the whole body of Friesian males
from birth to maturity are presented in Fig. 1. Two phases must be considered: early postnatal life
(between birth and 100--120 kg body weight) and postnatal life. The appearance of adipose tissues
takes place during foetal life; kidney fat is present in a 5 kg foetus (Robelin, unpublished),
intermuscular fat is recognizable at 20 kg, subcutaneous fat is readily dissectable just before birth. At
birth, the total body fat represents 6.5% of empty body weight. The growth of fatty tissues is very
slow after birth; their percentage decreases to 5% at 120 kg. This decrease is probably due to weaning,
and will be discussed later in this paper. In contrast, fat deposition becomes very rapid later, and the
percentage of fat reaches about 26% in 700 kg Friesian bulls. The growth of muscles is very fast near
birth in cattle; the muscle percentage increases from 37% of empty body weight in the new-born
Friesian calf to 45% at 120 kg body weight. After this period, muscle growth slows down as fatty
tissue growth increases, and the percentage of muscle reaches about 38% in adult. The total skeleton
(the bones of the carcass, head and feet) represents 23% of empty body weight at birth and only 11%
at maturity.
121
Fig, I. Changes during growth of the whole body fatty tissues,
muscles and skeleton in Friesian males. Source: Robelin (1985a).
The corresponding values for carcass tissues in the same animals, the data with which we are generally
acquainted, are somewhat different (Fig. 2): the carcass fatty tissues decrease from 9% of carcass
weight at birth, to 6% at 120 kg body weight, and increase to 27% in older animals. The muscle
percentage increases from 61% of carcass weight at birth; to 71% in weaned calves, and decreases to
58% approximately in adults. Finally, the carcass bone decreases from 29% of carcass weight at birth
to only 14% at maturity.
Fig. 2. Changes during growth of the carcass tissues in Friesian
males. Source: Robelin (unpublished data).
CHANGES DURING GROWTH OF FATTY TISSUE CHARACTERISTICS
Changes in the weight of the different fatty tissues
Classically, different fatty tissues are distinguished according to their anatomical location; within the
carcass, the external or subcutaneous fat, the intermuscular fat {between muscles), and the internal
(pelvic + thoracic) fat are often considered. Outside the carcass, are the perirenal or kidney fat, the
omental (around the pre-stomachs) and mesenteric fat {around intestines). In the majority of studies in
the literature, only carcass fat has been considered (see review of Kempster, 1980), while kidney and
channel fat are often included in this category. In our work, all the fatty tissues of the body have been
dissected, and we use in this article the term abdominal fat for the sum of the fatty tissues of the fifth
quarter plus the internal fat of the carcass.
The growth rate of fatty tissues varies widely according to their location and the period of growth,
early or late postnatal (Fig. 3). During the early postnatal life, characterized by slow fat deposition, the
percentages of subcutaneous and kidney fat decrease respectively from 12 to 6% and from 7 to 4% of
total body fat. In contrast, other abdominal fats (omental and mesenteric) increase from 5 to 8% and
from 3 to 7%. The intermuscular fat remains quantitatively the most important, and its percentage is
122
unchanged {58--59% of the whole fatty tissues). The reduction of fatty tissue growth after birth
mainly affects subcutaneous and kidney fat.
Fig. 3. Changes during growth of the partitioning of the different
fatty tissues in Friesian males. Source: Robelin (1985a).
During the second phase of the postnatal life of Friesian cattle, from 120 kg body weight to maturity,
there are increases in the proportions of omental fat {from 7 to 13% of total body fat), kidney fat (from
4 to 9%) and subcutaneous fat {from 6 to 17%). Mesenteric fat grows at the same rate as whole body
fat, whereas the percentage of intermuscular fat decreases rapidly from 59 to 41%. These patterns of
change are now well known, at least for carcass fatty tissues, subcutaneous, intermuscular and kindey
+ pelvic fat {see reviews of Berg and Butterfield, 1976; Kempster, 1980). However the data
concerning omental and mesenteric fat are less abundant; Truscott et al. (1983b) observed in Friesian
steers during the late postnatal period the same trends that we have shown in bulls.
Changes in the chemical composition of fatty tissues
This section is mainly concerned with the gross chemical composition {percentages of lipids, water
and proteins) and the proportions of long chain fatty acids in triglycerides.
The changes during growth of the lipid and water content of various fatty tissues of cattle have been
studied in a limited number of experiments (Moulton et al., 1922; Callow, 1947; Robelin, 1985b); the
lipid content of the whole body fatty tissues increases from 25% at birth to 75-80% in adults, whereas
the percentages of water and proteins decrease respectively from 60 to 20% and from 14 to 6% (Fig.
4).
Most of the data about fatty acid composition of lipids refers to intramuscular, subcutaneous or kidney
fat. In subcutaneous fat {Clemens et al., 1973; Leat, 1975; Westerling and Hedrick, 1979), the
saturated fatty acids represent approximately 48% of total fatty acids {3% of C14:0, 26% of C16:0 and
15% of C18:0). The main unsaturated fatty acids are C18:1 {45% of total fatty acids), C16:1 {7%) and
C18:2 {2%). The perinephric fat is more saturated than the subcutaneous fat: C16:0 and C18:0 fatty
acids each represent approximately 30% of total fatty acids (Roberts, 1966; Leat, 1975). Intramuscular
lipids also contain less C16:1 and C18:1 than subcutaneous fat (see review of Aurousseau, 1979).
There is an increase in the saturation (C18:0) of kidney fat during the first year of life, followed by an
increase of C18:1 during the fattening period (Leat, 1975). In subcutaneous fat, the proportion of
unsaturated fatty acids increases with age, whereas the proportion of C18:0 decreases (Leat, 1975;
Westerling and Hedrick, 1979).
Changes in the cellularity of fatty tissues
Numerous data have been published on the cellularity of adipose tissues in laboratory rodents during
the past 15 years; results in domestic animals, particularly in cattle, are scarce. The original work of
123
Hood and Allen (1973) concerned a rather limited period of life (9 to 14 months) for animals of
varying breeds. More complete information is now available (Robelin, 1981; Truscott et al., 1983a;
Robelin, 1985b; Cianzio et al., 1985). Between birth and 700 kg body weight, the weight of lipids
stored in adipose tissues in Friesian bulls increases from 0.7 to 138 kg (197-fold) (Robelin, 1985b).
During the same period of time, the mean diameter of adipose cells increases from 45 to 135 gm, their
volume is multiplied by 29 and their number by 6.7. The postnatal growth of fatty tissues in cattle
consists essentially of hypertrophy with a significant (apparent) hyperplasia occurring during the
fattening period (Robelin, 1981).
Fig. 4. Changes during growth of lipid and water contents of the
different fatty tissues in Friesian males. Source: Robelin (1985b).
There are only small differences in adipose cell sizes of different depots at birth (Fig. 5). The rate of
adipose cell hypertrophy varies according to the location of depots; in mature Friesian bulls,
subcutaneous fat exhibits smaller cells (diameter = 110 µm) than intermuscular (131 µm) or kidney fat
(143 µm).
The changes that occur during fatty tissue growth may be summarized in two main points.
1. The ability of fatty tissues to store lipids varies among depots. The increase in fatness during growth
is accompanied by modifications in the partitioning of body fat: an increasing percentage of
subcutaneous and internal fat, with a corresponding decrease in the percentage of intermuscular fat.
This increase in the proportion of external fat is the basis of carcass fat evaluation as assessed by
visual examination of fat cover.
2. The growth of fatty tissues is mainly due to hypertrophy of adipose cells; this growth in size is
accompanied by an increase in lipid content of the fatty tissues. In this respect, subcutaneous fat
develops later whereas internal fat matures earlier.
124
Fig. 5. Changes during growth of the mean diameter of adipocytes in
different adipose tissues in Friesian males. Source: Robelin
(1985b).
VARIATION IN FATTY TISSUE GROWTH WITH BREED AND SEX
There is a wide variability between animals in their ability to synthesize and store lipids in fatty
tissues. These variations are closely linked to sex and genotype. The magnitude of this variability was
underestimated for a long time, because experiments were made exclusively on castrated males of
genotypes with a high rate of fat deposition (Friesian, Shorthorn, Angus) (Callow, 1961; Pomeroy,
1966). The actual magnitude of the variability in fat deposition was mainly revealed by trials
conducted on large beef breeds such as Charolais and Limousin, using entire male animals. The data
concerning the variation of fatness according to genotype have been reviewed recently (Robelin and
Geay, 1984; Robelin, 1985a), so this section will focus on more original aspects, the variation between
breeds in the developmental changes in fat partitioning and adipose cell characteristics of fatty tissues.
Comparing castrated males (the most widely used type of animal in the literature) at the same empty
body weight (450 kg), the weight of carcass fatty tissues varies from 48 kg in Charolais to 60 kg in
Friesian and 85 kg in Shorthorn or Angus (Robelin and Geay, 1984). With entire males compared at
the same weight, the variability between genotypes used in France lies between 35 kg of carcass fat in
Limousins, 38 kg in Charolais, 40 kg in Salers, 45 kg in Normands or Montbeliards and 52 kg in
Friesian (Beranger and Robelin, 1977; Robelin et al., 1978).
Differences in total body fat due to sex and castration are also now well documented (see reviews of
Turton, 1969; Brännäng, 1969; Robelin and Daenicke, 1980). In summary, heifers have 26-60% more
fat than entire males of the same genotype, while castrated males are 10-45% fatter than entire males
at slaughter.
125
Fig. 6. Changes during growth of the fat partitioning in Friesian
(__)or Charolais (---) male cattle. Source: Robelin (1985a and
unpublished data, 1985).
Differences between genotypes in the partitioning of body fat are shown in several papers (Charles
and Johnson, 1976; Robelin, 1978; Fortin et al., 1981; Truscott et al., 1983b) and reviews (Robelin et
al., 1978, Kempster, 1980; Robelin, 1985a). However, it is also quite clear that the magnitude and
sometimes the direction of these differences depend on the basis of comparison. Compared at the same
percentage of mature weight, Friesian bulls have a higher percentage of subcutaneous and abdominal
fat than Charolais (Fig. 6.) with a smaller proportion of intermuscular fat. When the percentage of total
body fat is taken as the reference, the fat partitioning becomes similar for these two genotypes (Fig. 6).
In the particular case of Friesian and Charolais, the comparison at the same level of fatness has no
physiological meaning, because it tries to compare a Friesian bull of 400 kg body weight to a
Charolais of 600--700 kg, which is obviously not at the same stage of development as the former.
However this basis may be valid when, at the same percentage of total body fat, the animals are also at
a similar percentage of their mature body weight; Angus bulls have a higher percentage of
subcutaneous fat (25 vs 21%) than the Holstein compared at same level of carcass fat (Fortin et al.,
1981). From these two bases of comparison, Kempster (1980) proposes a comparison at the same
percentage of subcutaneous fat in the carcass. This proposal has great interest from a practical
viewpoint, since the amount of subcutaneous fat is the main external reflection of carcass fatness in
commercial markets. It would be interesting to know what is the variability of fat partition between
carcasses of the same apparent fatness. However, any interest disappears when animals of very
different propensities for fattening must be compared.
The differences in fat partitioning due to sex and castration are also confused by the variability of the
total amount of fat between these types of animals. The partitioning of different carcass fatty tissues at
slaughter is similar in steers and heifers of the same genotype, either in early developing breeds like
126
Holstein or Angus (Fortin et al., 1981), or later developing ones such as Charolais and Limousin
(Beranger and Robelin, 1977). However, entire males at slaughter have a much lower percentage of
carcass fat than steers and heifers, and also a differing partitioning of fat depots with a lower
percentage of subcutaneous fat and a correspondingly higher percentage of intermuscular fat (Fortin et
al., 1981; Beranger and Robelin, 1977).
The differences in fat partitioning due to breed and sex may be summarized as follows: the animals
with the highest rate of fattening tend to have a higher proportion of subcutaneous and kidney fat than
leaner animals compared at the same stage of development. However, some part of the variation in fat
partitioning may be true breed difference not associated with rate of fattening.
These variations between breeds and sex in total body fat and fat partitioning are also accompanied by
variations in the cellular characteristics of fatty tissues (Truscott et al., 1983; Cianzio et al., 1985;
Robelin, 1985b and unpublished data). As shown in Fig. 7, subcutaneous adipose cell diameter varies
from 50 µm in Charolais bulls to 160 µm in Hereford steers of similar body weight (300 kg).
Obviously, this variation is linked to the differences in total body fat. However, even if the animals are
compared at the same percentage of total fat, for example 15% of empty body weight, a significant
variation in adipose cell size still remains (from 80 µm in Charolais bulls, to 120 pm in Hereford
steers; Fig. 7).
Fig. 7. Changes during growth in subcutaneous adipose cell diameter
in various types of cattle, Friesian (o o) or Hereford (× ×) steers
*) (Cianzio
(Truscott et al., 1983), various crossbred steers (*
et al., 1985), Friesian (o---o) or Charolais (*---*) bulls (Robelin,
1985b and unpublished data, 1985).
This difference between breeds and sex seems to be smaller in the other adipose tissues, intermuscular,
perinephric or omental (Fig. 8).
127
Fig. 8. Changes during growth in intermuscular, perinephric and
omental adipose cell diameter in various types of cattle, Friesian
(o___o) or Hereford (×___×) steers (Truscott et al., 1983), various
crossbred steers (*___*) (Cianzio et al., 1985), Friesian (o---o) or
Charolais bulls (*---*) (Robelin, 1985b and unpublished data, 1985).
In our own data, the differences in total body fat between Friesian and Charolais bulls result for the
main part from variations in mean adipose cell size, and to a lesser extent from total cell number (Fig.
9).
128
Fig. 9. Changes during growth in mean adipose cell diameter and
total adipose cell number in Friesian (____) or Charolais (----)
male cattle. Source: Robelin (1985b and unpublished data, 1985).
The mean cell diameter is the weighted mean of cell diameter in
subcutaneous, intermuscular, perinephric and omental fat.
A Friesian bull of 500 kg body weight with 110 kg total body fat contains 120 billion adipose cells of
110 µm diameter on average. A Charolais bull of the same weight, with only 60 kg fatty tissue,
contains 100 billion adipocytes of 92 µm diameter. The difference in adipose cell volume is
approximately 70% in relative values, whereas the difference in cell number is only 20%.One of the
interesting consequences of this result is that the variation between animals in the total amount of fat
may be evaluated through adipose cell size. The estimation of total body fat in living cows by the size
of adipocytes in subcutaneous fat, removed by biopsy, appears to be relatively accurate (Robelin,
1982).
VARIATIONS IN FATTY TISSUE GROWTH WITH NUTRITION
The effects of the level of feeding and the nature of feeds on the growth of various tissues, especially
fatty tissues, in domestic animals has been widely studied for nearly half a century. Several review
articles have already synthesized the knowledge on this topic (Wilson and Osbourn, 1960; Allden,
1970; Jarrige, 1972; Morgan, 1972; O'Donovan, 1984). This section is oriented toward recalling the
main aspects and focusing on the lesser known points.
The effects of continuous feed restriction during the fattening period are now clearly demonstrated
(see review of Geay and Robelin, 1979; Robelin, 1985a). The reduction of intake produces a decrease
in growth rate, with a selective reduction of fatty tissue growth. Daffy lipid deposition is proportional
to the body weight gain raised to the power 1.8, so a reduction of 10% in daffy liveweight gain is
accompanied by a reduction of 18% in lipid deposition. The visible consequence is a reduction in the
fatness of restricted animals at slaughter. Moreover, there is an interaction between genotype and
nutrition; the effect of nutrition on fat deposition is more pronounced in the early maturing animals,
which have a higher propensity to fatten.
As far as tissue growth is concerned, a restriction of feed intake is followed by a decrease in the
growth of the different fatty tissues, in the reverse order of their relative growth rates (Seebeck, 1973}.
Subcutaneous and kidney fat are more affected than intermuscular fat (Beranger and Robelin, 1977).
From a histological viewpoint, feed restriction causes a slowing of the hypertrophy in adipose tissues.
Restricted animals have smaller adipose cells than well-fed ones of the same weight (Geay and
Robelin, unpublished data, 1985}.
Despite the great number of studies on the effects of short-term feed restriction, the conclusions are
less clear (Jarrige, 1972). This is due to the fact that the data have been measured in a wide variety of
situations concerning different breeds, age at the beginning of restriction, length of the restricted
period, and nature of food during the restriction and/or after the restricted period. However, it seems
that the restriction induces a temporary reduction of fatness, which is not totally restored during the
period of recovery.
In the practice of meat production, the nature of feed influences the body composition of animals at
slaughter; animals fattened with corn silage are fatter than those fed with a less energetic feed, such as
grass silage. However, it is often difficult to dissociate the effect of level of energy intake from the
true effect of the nature of feed and end products of digestion. Geay and Malterre (1971) failed to
show any effect of the nature of feed (fodder beets or barley) on the fatness of Salers bulls and steers
fed at the same level of net energy. In contrast, the nature of the diet, and especially its composition in
fatty acids, may have a significant effect on the composition of lipids in fatty tissues (see review of
Aurousseau, 1981). The content of polyunsaturated fatty acids (C18:2) may vary within a wide range,
according to the method of presentation of the roughage, dry or rehumidified. Depot lipid composition
can be greatly modified if exogenous (and protected) lipids are introduced in the diet (Aurousseau,
1981).
CONCLUSION
129
This rapid survey of the literature shows that there are large changes in the total amount of fatty
tissues, their partitioning and their chemical and cellular characteristics during growth, from birth to
mature weight in cattle. As growth proceeds, fatness increases and the proportions of subcutaneous
and abdominal fat become greater. The size of adipose cells also increases and the proportion of lipids
in adipose tissues becomes predominant as the water content decreases.
Wide variations in total body fat are observed between animals of different genotypes compared at the
same stage of development, i.e. at the same percentage of mature weight. The leanest cattle are the
beef breeds of continental Europe with high muscle development (Charolais, Limousin, Simmentahl),
the fattest are the animals of British beef breeds (Angus, Hereford). The dairy Friesian cattle are
intermediate. Steers and heifers appear to be fatter than entire males of similar genotype. These
differences in fatness are mainly due to differences in adipose cell size. They are accompanied by
variations in fat partitioning, fatter animals having a higher proportion of subcutaneous fat and a
correspondingly lower proportion of intermuscular fat.
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CHANGES IN BODY COMPOSITION OF MATURE DRY COWS OF
HOLSTEIN, LIMOUSIN AND CHAROLAIS BREEDS DURING
FATTENING. I. SKELETON, MUSCLES, FATTY TISSUES AND OFFAL
J. ROBELIN 1, J. AGABRIEL 1, C. MALTERRE 1 and J. BONNEMAIRE 2
1Institut National de la Recherche Agronomique, Station des Productions Bovine et
Chevaline, Theix, 63122 St-Gen~s-ChampaneUe (France)
2Institut National de la Recherche Agronomique, Laboratoire de Recherche de la Chaire de
Zootechnie, ENSSAA, 26 Bd Dr Petitjean, 21000 Dijon (France)
Livestock Production Science, 25 (1990) 199-215
131
ABSTRACT
The effects of fattening period on changes in the weight of tissues and offal in Holstein (HF),
Limousin (LM) and Charolais (CH) 6-12-year-old mature dry cows were investigated. A group of
animals of each breed was slaughtered and completely dissected at the beginning and the end of a 123153-day fattening period.
The empty body weight at the beginning of the experiment was 421,452 and 513 kg in HF, LM and
CH cows, respectively. It increased by 114, 106 and 130 kg (respectively 0.74, 0.86 and 0.98 kg day-1)
during the fattening period. The weight of total skeleton 61, 62 and 79 kg, respectively, in HF, LM
and CH breeds at the beginning of the experiment, did not change significantly (P> 0.05). The weight
of muscles, 182, 225 and 244 kg, respectively, in HF, LM and CH breeds in the initial groups, did not
change significantly (P> 0.05) in HF cows, but increased by 19 and 26 kg (i.e. 0.15 and 0.19 kg day-1)
in LM and CH animals, mainly in the front part of the musculature (neck, thorax and fore limb). The
weight of total body fat was similar (33-35 kg) in the three breeds at the beginning of the experiment.
It increased by 87, 72 and 85 kg (i.e. 0.57, 0.58 and 0.64 kg day-1), respectively, in HF, LM and CH
breeds during the fattening period. Fat deposition was greatest in intermuscular fat, but subcutaneous
and omental fat had a higher relative change, indicating a higher metabolic activity.
These results show that a fattening period in mature cows mainly increased total body fat, but did not
greatly improve muscle weight. It is not known whether this potential muscle growth varies with the
age of the animals. It may also be questioned whether this limited muscle growth is accompanied by
changes in muscular characteristics related to meat quality, such as collagen or muscle fiber types.
INTRODUCTION
Over the last 50 years, many workers have attempted to describe the growth of various body
components in growing cattle accurately, in order to improve knowledge of the physiological process
involved in meat production (see review of Robelin and Tulloh, 1990). Data on the possible changes
in body tissues in mature animals are more scarce (see Malterre and Jones, 1990), even if the meat
production of this category of cattle represents a high percentage of meat produced in many countries
(more than 40% in France). The published work in this area consists mainly of carcass weight and
composition at the end of the fattening period, without previous measurement of body composition.
This paper presents the results of several experiments designed between 1982 and 1987 to evaluate, by
the comparative slaughter technique, the potentiality for changes in body tissues in mature cows.
These experiments involved animals of a dairy breed (Holstein) with a relatively high fattening
potential and animals of very lean beef breeds (Limousin and Charolais).
MATERIAL AND METHODS
Animals
The experimental design was repeated with animals of three breeds, Holstein (HF), Limousin (LM)
and Charolais (CH). Five pairs of dry cows (four pairs only in HF breed) as similar as possible in age
(between 6 and 12 years), body weight, height at shoulder and adipose cell size measured by biopsy
according to the method outlined by Robelin (1982), were chosen from 20 very lean animals fed a
limited amount of hay (6 kg) during the 3 weeks preceding their allocation. The 5 (or 4) pairs of cows
were allocated into two groups of 5 (or 4) animals. The mean characteristics of each block are reported
in Table 1. The number of animals per group is rather limited, because the number of measurements
per animal is rather large. In these conditions, the differences between breed groups, even if
statistically significant, must only be taken as indicators of the breed effect.
Management and feeding
In each breed, the 5 (or 4) animals of the first group were slaughtered at the beginning of the
experiment for measurement of initial tissue weight and are designated later in this paper as initial
slaughter group. The cows of the second group received 12, 9 and 14 kg (in HF, LM and CH breed,
respectively) dry matter day-1 of maize silage during the experimental period, corresponding
approximately to the same proportion (90%) of their feed intake capacity. All the animals also
132
received 0.1 kg urea and 0.6 kg soya bean meal day-1 in order to ensure an excess of protein/energy
ratio in the feed regimen. Throughout the experiment, the cows were weighed each fortnight at 14:00
h. The animals of this second group, referred to as the final slaughter group, were slaughtered together
when the mean body weight gain over the last 2 weeks declined to less than 7 kg (0.5 kg day-l). The
length of the fattening period was 153, 123 and 133 days in the HF, LM and CH breeds, respectively.
TABLE 1. Mean values and standard error 1 of body components of the
six groups (two groups per breed) of cows at the beginning of the
experiment
Measurement of body composition
The weight of body tissues and offal of initial and final group animals were measured after slaughter
and complete dissection, as described in a previous paper (Robelin et al., 1977). In addition to the total
weight of the three main tissues (whole body skeleton, muscles and fatty tissues), more detailed
weights were recorded: the weight of 17 individual muscles, the weight of the muscles of seven
anatomical regions defined as the sum of individual muscles (Robelin, 1984) and the weight of the
subcutaneous, intermuscular, pelvic, perirenal, omental and pericardiac fatty tissues.
Statistical analysis
The mean values and standard error of means for each group were computed and are presented as
mean + SE in the text. The computed mean differences between initial and final slaughter groups are
expressed as changes (increase or decrease) in weight of tissues during the fattening period. This
interpretation is based on the assumption that the animals of the initial groups were representative of
those that were fattened and slaughtered at the end of the experiment. The grounds for this assumption
are discussed later.
The allometric representation was not used (with the exception of fatty tissues) because it was not
thought suitable for describing tissue variation in mature animals, and also because the aim of our
experiments was to quantify the absolute value of different tissue deposition during fattening.
However, the logarithmic transformation was used for fatty tissues for practical reasons, in order to
quantify the relative contribution of the different fatty tissues to the total body fat deposition.
The statistical analysis of differences between initial and final slaughter groups and between breeds
was performed by variance and/or covariance analysis using the GLM procedure of SAS software
package (1985).
RESULTS
Tissue weight of initial groups: differences between breeds
The HF cows had a lower empty body weight (mean + SE, 421 + 12 kg) than LM (452 + 16 kg) or CH
cows (513 + 8 kg) (Table 2). The skeleton weight of animals of HF and LM breeds was similar (61 + 2
and 62 + 4, respectively), whereas that of CH was significantly (P < 0.001) heavier (79 + 1 kg). The
muscle weight was lower in HF cows (182 + 5 kg) than in LM (225 + 3 kg) and CH (244 + 6 kg)
cows. The weight of total fatty tissues was not significantly different between breeds, 35 + 4, 35 + 5
133
and 33 + 2 kg in HF, LM and CH breeds, respectively. The skin was lighter in HF cows (31 + 1 kg)
than in LM (38 + 2 kg) or CH (44 + 1 kg) cows. The digestive tract of the HF and CH cows (34 + 1
and 33 + 1 kg, respectively) was heavier than that of the LM cows (27 + 2 kg). When the weight of
tissues was expressed in percentage of empty body weight (% EBW), the dairy HF cows were more
clearly opposed to the beef breeds, LM and CH (Fig. 1). The dairy HF cows had a smaller percentage
of muscles (P < 0.01) than CH and LM cows (43 vs. 48-50% EBW). The same significant (P < 0.01)
trends were observed for the percentage of skin (7.3% EBW in HF against 8.3-8.7% EBW in CH and
LM). In contrast, the HF cows had a higher percentage of digestive tract (P< 0.01) than the cows of
the beef breeds (8.1 vs. 5.9-6.4% EBW). The main organs, liver, kidneys, lungs, rumen and intestines,
represented a significantly higher percentage in dairy cows than in beef animals. The skeleton did not
follow the same trend; the smaller framed HF and LM cows had a significantly (P < 0.01) lower
percentage of skeleton than the larger CH cows (13.7-14.4 vs. 15.4% EBW).
Changes in empty body weight, tissues and offal during fattening
The length of the fattening period was 153, 123 and 133 days for HF, LM and CH cows, respectively;
empty body weight differences between initial and final groups amounted to 114 + 32, 106 + 12 and
130 + 24 kg in the three breeds, respectively (Fig. 2) corresponding to an average daily gain of 0.74,
0.86 and 0.98 kg day-1.
TABLE 2. Mean weight (kg) of different tissues of Holstein, Limousin
and Charolais mature cows before and after fattening period1
The weight of the skeleton did not change significantly between initial and final slaughter points in the
three breeds (Fig. 2).
The weight of muscles did not increase significantly between slaughter groups in the HF breed (7.9 +
11.5 kg) whereas it increased (P < 0.01 ) by 19.4 (+ 8.3 ) and 26.1 (+ 11.6) kg (i.e. 0.15 and 0.19 kg
day-1) during the fattening period in LM and CH breeds, respectively.
By far the biggest difference between initial and final groups was the weight of total body fat, with an
increase of 87.1 (+ 13.6), 71.8 (+ 8.2 ) and 85.5 (+ 8.5) kg during the fattening period in HF, LM and
CH breeds, corresponding to 0.57, 0.58 and 0.64 kg day-1, respectively.
134
Fig. 1. Mean weight of tissues and offals of Holstein, Limousin and
Charolais mature cows at the beginning of the fattening period.
Differences in the weight of offal were small, and generally not significant (Fig. 2). However, liver
and abomasum increased significantly in HF cows during fattening whereas rumen and intestines
increased in CH cows.
Fig. 2. Changes in the weight of tissues and offals of Holstein,
Limousin and Charolais mature cows during the fattening period.
135
Changes in the distribution of muscular tissue
The increase in muscle weight, significant in LM and CH breeds only, was mainly located in the front
of the animals (Table 3, Fig. 3): the region of the neck (4.0 + 2.2 and 7.9 + 2.2 kg, respectively, in LM
and CH breeds), the pectoral muscles (4.2 + 1.2 and 4.2 + 2.0 kg, respectively) and the muscles of the
fore limb (3.1 + 1.6 and 3.3 + 1.6 kg, respectively). The increase in the muscles of the hind limb was
only significant in the LM breed (4.2 + 1.9 kg). There was no significant increase in the other regions,
and particularly in the dorso-lumbar muscles.
Fig. 3. Changes in the weight of muscle groups of Holstein, Limousin
and Charolais mature cows during the fattening period.
136
The individual muscles whose weight increased significantly during the fattening period are (Table 3):
pectoralis profundus in LM and CH breeds, latissimus dorsi, trapezius, rhomboideus, longissimus
dorsi, triceps brachii and semitendinosus in LM breed; trapezius, serratus ventralis thoracis and
cervicis, rectus abdominis, biceps femoris and tensor fascia lata in CH breed.
Changes in the distribution of fatty tissues
The changes in weight of the seven types of adipose tissues dissected are presented in Table 4 and Fig.
4. Intermuscular fat increased by nearly 30 kg during the fattening period (31.8 ± 5.2, 27.0 + 3.9 and
35.4 + 3.9 kg in HF, LM and CH cows, respectively). Subcutaneous fat increased by nearly 20 kg
(19.7 + 3.1, 17.0 + 3.8 and 19.7 + 3.0 kg in HF, LM and CH breeds, respectively). The sum of the
inner fatty tissues (pelvic and channel fat, omental, perirenal and mesenteric fat) accounted for
approximately 32 kg in the increase of total body fat (35.5 + 6.7, 27.8 + 2.4 and 30.4 + 1.8 kg,
respectively, in HF, LM and CH breeds).
The relative increase in each fatty tissue gave a better idea of its contribution to the accretion of body
fat. The subcutaneous fat increased the most, by 584 % (final weight in percentage of initial weight),
followed by the sum of inner fatty tissues {411%) and intermuscular fat (259%). The ranking of inner
fatty tissues was: omental fat (497%), perirenal fat (462%), pelvic and channel fat (444%) and
mesenteric fat (328%).
From a statistical viewpoint, a most suitable way of calculation is regression analysis (and covariance
analysis for breed effect) between the weight of each fatty tissue (Y; kg), and the weight of total body
fat (X; kg) after logarithmic transformation. This method is quite similar to the allometric relationship
used with growing animals: the slope bl of the regression equation (log Y=bo+'bl X log X) represents
the relative increase in Y vs. X. The slopes bl of the different fatty tissues (Table 5) are in the same
order as the percentages presented earlier: subcutaneous fat (1.48), sum of inner fat (1.11),
137
intermuscular fat (0.79). The same figures are also observed in the inner fat: omental (1.26), pelvic and
channel (1.18), perirenal (1.16), mesenteric (0.95). There were no significant differences (P> 0.05)
between breeds in the values of the slope, but intercept values showed significant differences in fat
partition at the same total body fat. The greatest effect was observed in LM breeds, characterized by a
smaller amount of intermuscular fat (-11 %), and a higher amount of inner fat (+14%) compared with
HF. The differences between CH and HF cows were very small, and did not reach significance level.
DISCUSSION
Variation in body reserves
Fatty tissues accounted for most of the variations in the body weight of mature cows. This variation
reached almost the same magnitude in the three breeds studied, i.e. nearly 100 kg body fat. These
values were similar to those obtained by Jones (1983), and Wooten et al. (1979). The value of 200 kg
of total body lipids observed in very fat cows by Wright and Russel (1984) indicates that the extent of
variation may reach 150 kg, because the total amount of body lipids is similar to that of total body
fatty tissues in cattle (Robelin and Geay, 1978). An experiment in progress (J. Robelin, unpublished
data, 1990) suggests that the body fat may increase for a very long time and reach values near to 200
kg in dry mature cows fed a high energy ration for 6 months. However, such a long period of fattening
does not correspond to any practical situation, and it is therefore rather difficult to propose an absolute
upper limit of body fatty tissues in dry cows.
Fig. 4. Changes in the weight of fatty tissues of Holstein, Limousin
and Charolais mature cows during the fattening period. Total body
fat=carcass fat+fifth quarter fat; Carcass fat = subcutaneous +
intermuscular + pelvic and channel fat; Fifth quarter fat =
perirenal+ omental + mesenteric +pericardiac fat; sum of inner fat =
fifth quarter fat +pelvic and channel fat.
TABLE 4. Mean weight (kg) of different fat tissues of Holstein,
Limousin and Charolais mature cows before and after fattening period
1
138
In contrast, the values observed in initial groups of animals (30-35 kg total body fat) are probably near
the lowest limit of fat compatible with good health. In these conditions, the adipose cells are almost
completely depleted, their diameter (20-40 microns) being similar to that of new-born calves (Robelin,
1985).
TABLE 5. Relative changes in fatty tissue weight (Y; kg) with total
body fat weight ( X; kg) in Holstein (HF), Limousin (LM) and
Charolais (CH) mature cows during fattening, according to the model:
Log Y= bo + bl Log X.
139
Contribution of various fatty tissues
Fat deposition was highest in intermuscular fat: more than 40% of fat was laid down in this tissue.
However, subcutaneous and omental fat showed the highest relative weight changes. This indicates
that these tissues are physiologically the most active on a cellular basis. The same situation was also
observed during fat deposition in growing animals (Robelin, 1986b).
Comparison of fattening in males and females
Results of previous experiments show that the total body fat of nearly mature bulls fed ad libitum may
reach 200 kg in HF males (Robelin, 1986a), but barely 100 kg in LM or CH males (Robelin, 1986a;
Robelin et al., 1977). This discrepancy between breeds in male animals, which is partly owing to
difference in regulation of feed intake, has not been observed in females, in which fatty tissue mass
seems to be less regulated. For example, dry mature cows with 100 kg total body fat are still able to
eat more than 10 kg dry matter of maize silage per day, which would not be possible for bulls in
similar conditions.
Muscle growth in mature cows
140
The contribution of muscle growth to variation in body weight in mature cows is very limited, from a
few kg in the dairy HF breed, to 20-30 kg in beef CH or LM breeds. These values are somewhat lower
than the figures estimated from the literature (19-42 kg) (Wooten et al., 1979; Drennan and Nicoll,
1981; Malterre, 1986). This estimation of growth by the difference between final and initial slaughter
groups supposes that the groups are similar at the beginning of the experiment, in terms of body
weight and body tissues. It must be stressed that these conditions are very limiting with old animals,
which commonly have quite variable fat content and/or lean body size (body weight-body fat).
This type of bias was reduced in our experiment because the animals were allocated according to body
fat (adipose cell size) and body weight. The observation a posteriori of similar skeleton weight in
initial and final groups, (61 vs. 62 kg, 62 vs. 60 kg and 79 vs. 79 kg, respectively, in HF, LM and CH
breeds), is proof that the animals were accurately allocated on the basis of lean body size. In this
respect, the assumption that the two groups of animals in each breed were very similar at the
beginning of the experiment is realistic, and the differences between final and initial group should be a
fairly good estimate of changes in body tissues during fattening.
Muscle/bone ratio
It is well established that the muscle/bone ratio increases steadily during growth. We have observed
values of 1.6-3.6 between birth and 80% mature weight in HF males (Robelin, 1986a), 1.8-4.5 during
the same period in CH bulls (Robelin, 1986a). The comparisons between growing males and females
made at different stages of growth in several breeds (J. Robelin; unpublished data, 1989; Mukhoty and
Berg, 1971; Berg et al., 1979; Fortin et al., 1981) did not show differences between sexes in the
muscle/bone ratio, when the animals were compared at approximately the same percentage of mature
weight.
TABLE 6. Comparison of body components in sub-mature bulls and adult
cows of Holstein, Limousin and Charolais breed1
Therefore, we should observe similar values of muscle/bone ratio in adult cows or sub-adult males of
the same breed and similar lean body mass. Our data, presented in Table 6, show lower values of
muscle/bone ratio in adult cows compared with males. This discrepancy might indicate that the cows,
which mobilized their body reserves, fatty tissue lipids and also muscle proteins at the beginning of
lactation, failed to compensate totally for this loss during the subsequent positive feeding balance
period. For this reason, we might expect that the older the animals, the smaller their potentiality for
muscle growth.
CONCLUSION
141
Mature dry cows in lean condition are able to increase their body weight by 100-150 kg at a relatively
high rate of nearly 1 kg day- 1. However, this body weight gain is mainly due to fat deposition. The
contribution of muscular tissue growth amounts to a maximum of 20-30 kg in LM or CH beef breeds
and certainly less in HF breeds.
Slaughtering very lean animals produces poor quality carcasses which are only used in France for
processing. In practice, an optimum level of fatness is necessary for better quality. However, it seems
that the fattening of such animals for a very long period is probably not technically and economically
interesting. The small difference in meat yield of carcass before and after fattening is not sufficient to
justify the very large difference in commercial value. The higher level of intramuscular fat may
contribute to a higher price, but we may question whether other muscle characteristics related to meat
quality (collagen,
fiber types) might well be altered by the period of fattening.
Finally, our results suggest that producing cows, which have to mobilize their protein reserves, are not
able to compensate totally for this loss during the periods of positive balance: these animals have a
decreasing muscle weight during ageing.
ACKNOWLEDGEMENTS
These experiments were supported by a grant from the Institut National de la Recherche Agronomique
(ATP "Rdserves corporelles"), from the French Ministry of Agriculture (D.G.E.R.), from the
Limousine Breed Associations (C.R.A.L. and U.R.G.P.B.L.), and from the Regional Council of
Burgundy. We are also indebted to Rt. Jailler, C. Cuylle, D. Contour and their teams for management
and slaughtering of animals, and to Rd. Jailler for the dissection procedure.
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CRECIMIENTO COMPENSATORIO
A lo largo de la vida de los animales, las condiciones medioambientales no siempre
les permiten manifestar todo su potencial de crecimiento e incluso en ocasiones
dichas condiciones hacen que la oferta de nutrientes sea inferior a las necesidades
por lo que se producen reducciones del peso vivo. En cuanto el equilibrio se
recupera o la oferta supera a la demanda, se produce un aumento considerable de
la tasa de crecimiento, superior a la que se observa cuando los animales son bien
alimentados de manera uniforme; fenómeno que se conoce con el nombre de
“crecimiento compensatorio”.
El crecimiento compensatorio es afectado por una serie de factores, entre los que se
encuentran:
1.- Factores generales: se pueden distinguir los siguientes:
- naturaleza de la restricción
- grado de la subnutrición
- duración del periodo de subnutrición
- estado de desarrollo corporal al inicio de la subnutrición
- grado de madurez de los animales
- patrón de realimentación: si hay o no suficiente alimento disponible después
del periodo de restricción.
Estos factores pueden ser reagrupados en factores intrínsecos al animal y factores
nutricionales.
Entre los factores propios del animal, podemos diferenciar:
143
- grado de madurez al inicio de la subnutrición: aunque las evidencias no son
claras, parece que al animal joven le es más difícil exhibir un crecimiento
compensatorio que al adulto
- depósitos adiposos al inicio de la subnutrición: un animal con gran cantidad
de reservas puede soportar mejor el periodo de subnutrición. Por ello el grado de
crecimiento compensatorio dependerá del nivel de depósitos grasos del animal.
- genotipo: hay escasa información sobre la diferente capacidad de las razas
o especies a recuperar el peso tras un periodo de subnutrición. En las
comparaciones se confunden otros factores ya que entre animales de razas de
diferente grado de madurez e igual peso poseen diferente composición corporal.
- cambios en la tasa metabólica y utilización de los nutrientes: hay diferencias
entre especies en la reducción de la tasa metabólica durante periodos de restricción
y aumento de la utilización de los alimentos en la fase de realimentación.
144
Entre los factores nutricionales podemos considerar:
- Duración e intensidad de la subnutrición: es difícil diferenciar el efecto de la
duración y de la intensidad. Wilson et Osburn (1960) clasifican el periodo de
subnutrición en tres categorías:
1) restricción severa con pérdida de peso vivo
2) restricción media con mantenimiento del peso vivo
3) restricción escasa con un crecimiento inferior al normal
Estos autores concluyen que el grado de recuperación aumenta conforme la
restricción fue menos severa, pero el grado del crecimiento compensatorio mostrado
en la primera parte del periodo de recuperación es mayor conforme la restricción es
más severa.
En casos de periodos muy largos de subnutrición parece que se reduce o
desaparece la capacidad de recuperación.
- composición del alimento durante la subnutrición: hay pocas evidencias de la
importancia del nivel de proteínas o de energía durante la restricción en la respuesta
del crecimiento compensatorio. A efectos prácticos, en los periodos de subnutrición
145
lo que se produce es una disminución en la cantidad de alimento, pero éste no suele
presentar una gran desbalance en sus componentes.
- ingesta durante la realimentación: de todos los factores que pueden influir en
el crecimiento compensatorio, el aumento del apetito o ingesta es el más
importante.
COMPONENTES DEL CRECIMIENTO COMPENSATORIO
Además de los cambios en peso vivo, es importante considerar los cambios en
composición corporal y eficiencia alimenticia. Como ya vimos con anterioridad, el
momento en el que se produce la subnutrición y posterior recuperación es
importante en los cambios de composición.
El hueso sufre cambios en su composición y/o tamaño en los periodos de
subnutrición y también presenta un crecimiento compensatorio, principalmente en
tamaño, más que en densidad. En diversas experiencias se encuentran distintas
respuestas en verano e invierno, lo que puede atribuirse a edades cronológicas
distintas.
El resto de tejidos de la canal presenta un ritmo diferente de crecimiento tras un
periodo de subnutrición. Inicialmente se produce un crecimiento mayor de las
proteínas y del agua con escaso aumento de la grasa, mientras que en una fase
posterior aumentan más las grasas y el aumento en proteínas y agua es menor.
De igual modo, los componentes del “quinto cuarto” presentan respuestas ante fases
de restricción y alimentación normal posterior. Los resultados no son concluyentes,
pero se ha observado crecimiento compensatorio en algunos órganos tras un corto
periodo de subnutrición, en algunos casos como respuesta directa al aumento de su
metabolismo. En no rumiantes se ha visto que este aumento está ligado
principalmente a la acumulación de nitrógeno, y que el crecimiento compensatorio va
descendiendo paulatinamente conforme se recuperan los stocks de nitrógeno en el
órgano considerado. También, en órganos relacionados con funciones digestivas, se
relaciona el crecimiento compensatorio con la utilización y posterior incremento de
los depósitos grasos existentes alrededor del tracto digestivo.
Respecto de la eficiencia global del crecimiento entre animales que crecen de
manera uniforme y aquellos que sufren un retraso y posterior crecimiento
compensatorio hay pocos datos y las conclusiones son difíciles de obtener. En
146
algunos estudios, con fases cortas de retraso en el crecimiento, se comprueba que
el crecimiento discontinuo es más eficiente que un crecimiento uniforme.
Mécanismes et conséquences de la croissance compensatrice chez les
ruminants
T. HOCH, C. BEGON, I. CASSAR-MALEK, B. PICARD, I. SAVARY-Auzeloux
INRA, Unité de Recherche sur les Herbivores, Theix, 63122 Saint-Genès Champanelle [email protected]
2003, INRA Prod. Anim., 16, 49-59.
Une période de restriction alimentaire ralentit la prise de poids de l'animal en croissance, mais, après
retour à une alimentation normale, le retard de croissance est généralement compensé. Cet article
étudie les mécanismes liés à ce phénomène de compensation et ses conséquences sur la composition
corporelle des animaux et la qualité de leur viande.
Résumé
L'alternance, volontaire ou non, de périodes d'apports alimentaires réduits et élevés engendre chez les
animaux un phénomène de croissance compensatrice. Bien que son étude ait fait l'objet de nombreux
travaux, les avancées récentes des recherches méritent d'être synthétisées, ce qui fait l'objet du présent
article. Plus particulièrement, l'influence de phases de restriction et de réalimentation sur la qualité
finale des produits est un aspect novateur des recherches menées dans ce domaine. Par ailleurs, les
mécanismes hormonaux liés à la compensation sont dorénavant mieux connus. Ils gouvernent
l'orientation des métabolismes énergétique et protéique vers l'accroissement de l'accrétion protéique
pendant la croissance compensatrice. L'influence de la compensation sur la composition corporelle
finale des animaux est faible, même si certains auteurs décrivent des animaux plus maigres à la fin
d'une phase de compensation. En ce qui concerne les caractéristiques des muscles, les changements
induits par une restriction alimentaire sont souvent réversibles et annulés par la compensation.
Néanmoins, certaines études montrent une amélioration de la qualité sensorielle finale de la viande,
plus particulièrement de la tendreté. Ces résultats sont à nuancer, mais justifient l'intérêt porté aux
études reliant croissance discontinue et caractéristiques du muscle et de la viande. Des
développements futurs et des prolongements de ces recherches sont envisagés et mis en perspective.
Introduction
L'élevage dans les zones herbagères, plus particulièrement celui des ruminants en croissance, s'appuie
sur deux points principaux : la réduction des coûts, qui concerne essentiellement l'alimentation, et la
fourniture de produits de qualité. Afin de diminuer les coûts, il est courant d'alimenter un ruminant de
manière restreinte en hiver. L'alimentation estivale au pâturage permet en général à l'animal de
compenser au moins partiellement le retard pris pendant la période hivernale. Cette conduite est
pratiquée de longue date, mais il convient d'en appréhender les processus à la lumière des résultats
récents issus de la recherche. Ceux-ci ont notamment permis d'éclaircir les mécanismes métaboliques
et physiologiques à l'origine de la croissance compensatrice. Il s'agit également d'examiner les
répercussions de la compensation sur la croissance et la composition corporelle finale des animaux.
La demande sociétale évolue de plus en plus vers la fourniture par l'agriculture en général, et l'élevage
en particulier, de produits de bonne qualité sensorielle notamment. Ces produits correspondent à une
augmentation de la valeur ajoutée et donc du revenu des éleveurs. La qualité sensorielle de la viande
dépend des paramètres de tendreté, de flaveur, de jutosité et de couleur. Elle est également reliée aux
caractéristiques du muscle dont elle est issue. Les caractéristiques des fibres musculaires, de la trame
conjonctive, ainsi que la teneur en lipides intra-musculaires, vont influer sur la qualité de la viande. Il
est donc intéressant d'étudier l'influence d'alternances de phase de restriction alimentaire et de
compensation sur les caractéristiques du muscle et sur les qualités sensorielles ultérieures de la viande.
147
1 / Définition et caractéristiques de la croissance compensatrice
Les paragraphes suivants s'appuient notamment sur les revues réalisées par O'Donovan (1984) et Ryan
(1990).
1.1 / Définition
Pour des raisons économiques ou non, l'éleveur peut faire subir à l'animal des périodes de restriction
alimentaire qui provoquent un ralentissement de la croissance. Lors du retour à une alimentation non
limitée, il peut s'ensuivre une phase de compensation. La croissance compensatrice se définit comme
un accroissement de la vitesse de croissance (gain de poids par unité de temps) par rapport à la
normale, observé parfois à la suite d'une période de restriction. La restriction doit être telle que le
poids de l'animal ait augmenté très lentement, stagné, voire diminué, et ce pendant une durée
suffisante pour que l'animal se soit adapté à cet état de faible nutrition (Ryan 1990). Hogg (1991) en
donne une définition moins restrictive car il ne conditionne pas la compensation à une adaptation
préalable des animaux à une alimentation limitée. La définition de Ryan (1990) nous permet toutefois
d'écarter les cas de sous-alimentation transitoire.
1.2 / Caractéristiques
Les animaux peuvent répondre de manière très différente à une réalimentation après une période de
restriction alimentaire. Certains peuvent présenter une vitesse de croissance très élevée qui se
maintient suffisamment longtemps pour qu'ils atteignent un poids similaire à celui des animaux en
croissance continue d'âge identique: c'est la compensation complète ou totale. Celle-ci a été mise en
évidence de longue date chez les ovins par Thornton et al (1979). Chez les bovins, elle n'a été
observée que récemment (Ryan et al 1993a, Yambayamba et al 1996a). Des compensations partielles
ont été mises en évidence, notamment chez les bovins par Fox et al (1972) et chez les ovins par Mac
Manus et al (1972). Soit les animaux ont vu leur vitesse de croissance augmenter mais sans pouvoir
atteindre le poids d'animaux non restreints du même âge, soit la vitesse de croissance élevée au début
de la compensation n'a pas persisté et finalement ils ont retrouvé une croissance similaire aux animaux
témoins. Dans certains cas, les bovins restreints puis réalimentés ne présentent aucune croissance
compensatrice. Enfin, une diminution du format adulte et un retard permanent dans le développement
ont été mesurés chez des bovins (Taylor et al 1981). Cependant, la durée de la restriction était dans ce
cas plus élevée que dans des conditions habituelles de restriction.
Figure 1. Evolution des poids lors d'une croissance continue ou discontinue. L'index de compensation
est calculé à partir de l'écart de poids entre les deux types de croissance avant et après compensation
(d'après Hornick et al 2000).
Wilson et Osbourn (1960), repris par Hornick et al (2000), ont proposé un index afin de quantifier
l'intensité de la compensation (figure 1). Cet index vaut 100 % dans le cas d'une compensation totale.
Les valeurs rencontrées usuellement se situent entre 50 et 100 %.
2 / Facteurs influençant la croissance compensatrice
148
De nombreux facteurs peuvent influencer la croissance compensatrice dont les plus importants sont
l'âge auquel la restriction est imposée, la sévérité et la durée de celle-ci.
2.1 / Age à la restriction
Lorsque la restriction intervient avant le sevrage, les veaux ont une faible capacité de compensation,
quel que soit le niveau de restriction imposé (revue de Berge 1991). Chez les ovins, Allden (1968) a
montré que des animaux soumis à une restriction alimentaire au cours des six premiers mois de leur
vie rattrapaient leur retard en beaucoup plus de temps (56 mois) que ceux restreints pendant leur
second semestre de croissance (11 mois de compensation). Reardon et Lambourne (1966) ont mis en
évidence une période butoir au-delà de laquelle les ovins ne compensent plus: ils ont observé une
compensation entre 3 et 9 mois, mais plus entre 9 et 13 mois. Quelle que soit l'espèce, les animaux
peuvent compenser pendant une large période une fois que l'âge critique initial, situé après le sevrage,
est passé. En revanche, une restriction précoce, appliquée lorsque le développement des tissus osseux
ou musculaire est prépondérant, peut compromettre la croissance ultérieure des animaux. Par ailleurs,
la capacité de compensation des animaux diminue à mesure qu'ils se rapprochent du stade adulte.
2.2 / Nature de la restriction
La croissance compensatrice se produit aussi bien après une restriction énergétique que protéique. Il
est souvent difficile de découpler les apports énergétiques et protéique chez les ruminants, même si
Drouillard et al (1991) ont comparé l'effet de la nature de la restriction sur la croissance ultérieure de
bœufs. Ils n'ont pu mesurer aucune différence significative dans les performances pendant la période
de finition entre deux lots d'animaux ayant subi une restriction de sévérité identique mais de nature
différente. La compensation était toutefois influencée plus fortement par la sévérité et la longueur de la
restriction lorsque celle-ci concernait l'énergie apportée.
2.3 / Sévérité de la restriction
Le tableau 1 regroupe des valeurs de vitesse de croissance de bovins pendant les phases de restriction
et de réalimentation. D'une manière générale, la réponse compensatrice des animaux est d'autant plus
importante que la restriction imposée est forte, pour un même type d'animal. Il semble cependant
exister un optimum pour l'index de compensation en fonction de la sévérité de la restriction. Les
données mesurées chez des bœufs Angus par Saubidet et Verde (1976) (figure 2) montrent en effet que
l'index de compensation est maximal pour une croissance de l'ordre de 250 g/j pendant la phase de
restriction. L'index de compensation est notamment plus faible qu'à l'optimum lorsque la croissance de
ces animaux devient négative, ce qui traduit une capacité de compensation plus faible.
Tableau 1. Durée de restriction et de réalimentation et gain moyen quotidien mesurés chez des bovins.
Figure 2. Evolution de l'index de compensation pour différentes croissances pendant la phase de
restriction. Données de Saubidet et Verde (1976) pour des boeufs Angus. L'index a été calculé lorsque
les animaux du lot témoin ont atteint l'objectif de poids fixé (450 kg).
149
2.4 / Durée de la restriction
L'augmentation de la durée de la restriction, sans en modifier la sévérité, augmente la vitesse de
croissance durant la phase de compensation. Graham et Searle (1975) ont montré que des moutons
maintenus au même poids pendant 6 mois avaient une croissance plus forte après réalimentation que
ceux dont le poids ne restait constant que pendant 4 mois. Cependant, d'après Drouillard et al (1991),
la sévérité de la restriction a plus d'effet que sa durée sur la vitesse de croissance pendant la
compensation. Des bœufs ayant subi une restriction énergétique sévère montrent peu d'écart de
croissance pendant la réalimentation si la durée de restriction est longue ou courte (1,60 vs 1,46 kg/j).
Après une restriction peu sévère et courte, la vitesse de croissance compensatrice des animaux est
significativement plus faible (1,09 kg/j).
2.5 / Mode de réalimentation
La croissance compensatrice se réalise souvent au pâturage. Le niveau d'alimentation est
particulièrement élevé au printemps car il coïncide avec la forte poussée de l'herbe. Assez
logiquement, la croissance compensatrice est d'autant plus forte que le niveau de réalimentation est
élevé. Lors de la réalimentation, la nourriture doit donc être fournie ad libitum pour que le maximum
de croissance ait lieu.
3 / Mécanismes de la croissance compensatrice
3.1 / Modification de l'ingestion
Il est connu qu'à la suite d'une période de restriction alimentaire, les animaux augmentent leur
ingestion pendant la phase de réalimentation. Ainsi, Micol et Béranger (1981) ont estimé, sur la base
d'une analyse de données de la littérature, que les quantités de matière sèche ingérées par des bovins
restreints puis réalimentés, rapportées à leur poids métabolique (poids vif0,75), étaient accrues d'en
moyenne 10 % pendant la phase de réalimentation par rapport à des animaux en croissance continue.
L'analyse des résultats fait cependant apparaître de fortes variations autour de la valeur moyenne:
l'augmentation varie de 3 à 24 % suivant les expérimentations. Ces variations sont en partie liées à la
sévérité de la restriction alimentaire, mais résultent aussi de différences de développement du tractus
digestif pendant la phase de sous-alimentation. Ryan et al (1993a) ont constaté que l'écart de quantités
ingérées, entre des bœufs en compensation et des témoins, ne s'établissait que 100 jours après la
réalimentation et le passage à une alimentation à volonté. Ce délai dans l'augmentation des quantités
ingérées pendant la compensation est attribuable au temps nécessaire à la restauration des capacités du
tractus digestif, à la suite d'une restriction relativement sévère ayant entrainé une perte de poids.
L'augmentation des quantités ingérées est due principalement à un état d'engraissement plus faible des
animaux en compensation (Forbes 1986).
3.2 / Modification des métabolismes énergétique et protéique
150
a / Conséquences d'une restriction alimentaire
Dépenses énergétiques à l'échelle de l'animal entier, des tissus et des organes
La restriction alimentaire se traduit par une baisse des dépenses énergétiques associée à une
diminution du métabolisme de base et de l'activité physique. Cette diminution des dépenses
énergétiques dépend de la sévérité de la restriction alimentaire, de sa durée et d'autres facteurs comme
la race, le sexe et la composition corporelle. Des études ont montré chez les animaux restreints une
économie d'énergie exprimée par unité de poids de l'ordre de 13 à 20 % par rapport à des animaux
alimentés au-dessus de l'entretien (Ortigues et Durand 1995). Les mêmes tendances sont retrouvées
dans d'autres études, mais les résultats restent extrêmement variables.
La diminution des dépenses énergétiques globales peut s'expliquer par une diminution de la taille et du
poids des tissus et/ou une diminution de l'activité métabolique par unité de poids pour tout ou partie
des tissus. Malgré leur faible importance pondérale, le tube digestif, le foie et la peau participent pour
environ 60 % des dépenses énergétiques de l'organisme. Lors de la restriction alimentaire, les dépenses
énergétiques, les débits sanguins et le poids des tissus splanchniques diminuent fortement. L'impact de
la restriction alimentaire sur les dépenses énergétiques musculaires apparaît à plus long terme et ce
sont les tissus splanchniques qui sont essentiellement responsables des modifications des dépenses
énergétiques de l'animal entier.
Métabolismes énergétique et protéique
Ces altérations des dépenses énergétiques nécessitent des adaptations des métabolismes énergétique et
protéique. Le compartiment protéique est préservé dans un premier temps au détriment des réserves
adipeuses. Les flux de nutriments entre tissus et organes sont également altérés avec une augmentation
du relargage des acides gras libres et des corps cétoniques par les tissus adipeux et le foie vers les
tissus périphériques comme le muscle (Yambayamba et al 1996b). En contrepartie, le muscle relargue
des composés glucoformateurs (alanine, glutamine, lactate) nécessaires au métabolisme splanchnique
(Lapierre et al 2000). La diminution des apports de propionate aux tissus splanchniques se traduit en
effet par une réorientation de la néoglucogénèse vers l'utilisation de glycérol, lactate, glutamine et
alanine et une diminution globale de la glycémie chez les animaux. A ce stade, les acides gras peuvent
devenir la source énergétique majeure de l'organisme (Yambayamba et al 1996b).
La synthèse et la dégradation protéiques, qui représentent à elles seules environ 45 % des dépenses
énergétiques de l'organisme (Lobley 1993), sont fortement modifiées par le niveau alimentaire. La
synthèse, le gain protéique et, dans une moindre mesure, la dégradation sont diminués lors de la
restriction alimentaire à l'échelle du muscle comme du corps entier (Van Eenaeme et al 1998, Lobley
et al 2000). Chez le bovin adulte, dans le tube digestif et le foie, qui représentent une part importante
du métabolisme protéique du corps entier (4 % pour le foie et 35% pour le tube digestif), la synthèse
protéique est altérée mais moins que dans le muscle (Lobley 1998).
b / Conséquences d'une croissance compensatrice
Dépenses énergétiques
Pendant la phase de croissance compensatrice, le métabolisme de l'animal reste adapté à un faible
apport alimentaire alors que les animaux ne sont pas (ou peu) restreints. Le métabolisme énergétique
basal de l'animal reste bas et augmente lentement par la suite, lors de l'adaptation au nouveau régime.
Au cours de cette période, l'efficacité de l'utilisation de l'énergie et la proportion de protéines du
régime retenue sont accrues, alors que les besoins énergétiques pour la croissance restent faibles
(Carstens et al 1991), ce qui explique le gain de poids important de l'animal.
Métabolismes énergétique et protéique
Les concentrations des métabolites sanguins (glucose et acides gras non estérifiés), altérées à la suite
de la restriction alimentaire, sont rétablies en huit jours environ, ce qui montre une réorientation de la
néoglucogénèse vers l'utilisation des composés glucoformateurs comme le propionate (Yambayamba
et al 1996b). La réalimentation se traduit également par une forte augmentation de la synthèse, de la
151
dégradation et du gain protéique dans le corps entier et dans les protéines myofibrillaires musculaires,
surtout dans les premiers temps (2 à 3 mois) (Van Eenaeme et al 1998, Rossi et al 2001). Cette
augmentation de l'accrétion protéique peut être de 50 % supérieure chez les animaux réalimentés par
rapport à des animaux témoins nourris ad libitum (Van Eenaeme et al 1998). L'augmentation de la
protéolyse musculaire constatée lors de la réalimentation peut s'expliquer par une augmentation de
l'activité de la m-calpaïne (Shackelford et al 1994, Van Eenaeme et al 1994). Selon les résultats de
Muir et al (2001), celle-ci est associée à une diminution de la quantité de calpastatine (inhibiteur des
calpaïnes). Cassar-Malek et al (2001b) ont observé que dans le muscle Triceps brachii (oxydatif), la
quantité de la sous-unité 20S du protéasome ainsi que son activité PGPH (Peptidylglutamyl Peptide
Hydrolase) sont augmentées après compensation. Selon la même logique, la quantité de serpine (un
inhibiteur des sérines protéinases) est diminuée. L'importance d'autres systèmes protéolytiques tels que
les cathepsines reste à démontrer. Les altérations de la protéolyse in vivo constatées lors de phases de
restrictions alimentaires suivies de réalimentation, pourraient être impliquées dans les processus de
maturation de la viande post mortem et expliquer en partie les variations de tendreté de la viande.
Plusieurs études ont montré que plus la restriction est longue, moins la réponse anabolique (en
particulier l'accrétion protéique) est importante lors de la réalimentation (Van Eenaeme et al 1998).
Cependant, dans ces études, les animaux restreints plus longtemps étaient également plus âgés et il est
connu que l'âge (en interaction avec les hormones sexuelles) induit une réduction progressive du
turnover protéique (Lobley et al 1993).
L'ensemble des adaptations des métabolismes énergétiques et protéiques (tableau 2) permet à l'animal
d'utiliser au mieux une alimentation qui se fait plus rare et de garder ces capacités au début de la phase
de réalimentation, ce qui rend l'organisme particulièrement efficace pour utiliser les nutriments. Ces
processus, dépendants des apports alimentaires, sont par ailleurs très finement régulés par des
hormones.
Tableau 2. Adaptations métaboliques et endocriniennes à la restriction alimentaire et à la
réalimentation consécutive (croissance compensatrice) chez les ruminants.
3.3 / Modifications hormonales
Chez les ruminants, des modifications du niveau nutritionnel s'accompagnent de variations des taux
d'hormones circulantes (tableau 2, pour revues: Hogg 1991, Hornick et al 2000). Chez les bovins,
Yambayamba et al (1996b) ont montré qu'une restriction alimentaire induit une chute rapide des
concentrations circulantes d'insuline et d'insulin-like growth factor (IGF-1, dès 20 jours de restriction)
et plus tardive pour les hormones thyroïdiennes, ce qu'ont confirmé nos travaux (Cassar-Malek et al
2001a). La restriction alimentaire induit également une augmentation des taux circulants de
glucocorticoïdes et, à plus long terme, de ceux de l'hormone de croissance (GH, après 48 jours de
restriction). Le découplage apparent entre les taux de GH et ceux d'IGF-1 peut s'expliquer par une
résistance à la GH au niveau hépatique (réduction du nombre de récepteurs de haute affinité). De plus,
les taux de leptine, hormone lipostatique sécrétée par les adipocytes, sont diminués chez les bovins et
152
les ovins au cours de la restriction (Chilliard et al 1999). L'ensemble de ces modifications hormonales
a pour conséquence de modifier la distribution de l'énergie, en favorisant en particulier la mobilisation
des réserves corporelles.
Pendant la réalimentation, phase génératrice de croissance compensatrice, les modifications inverses
sont observées (Yambayamba et al 1996b, Hornick et al 2000). L'insulinémie et les taux circulants
d'IGF-1 sont rétablis en quelques jours après le début de la réalimentation, avant ceux de la GH. Les
taux d'hormones thyroïdiennes (T4 et T3) sont rétablis dans le mois qui suit (Blum et al 1985) ou
restent inférieurs à ceux des animaux témoins. Nous avons montré, chez des bouvillons Montbéliards
restreints pendant 3 mois avant d'être réalimentés à volonté, que la concentration circulante de T3 était
restaurée en 15 jours. A partir de 56 jours de réalimentation, elle était supérieure à celle mesurée chez
les bouvillons témoins et demeurait élevée pendant les deux mois restants de l'expérience (CassarMalek et al 2001a). De plus, l'état nutritionnel régule à la fois la production de T3 thyroïdienne et
extra-thyroïdienne (dépendante de l'activité 5'-désiodase hépatique) chez le bovin. Ainsi, la production
périphérique de T3 est vraisemblablement impliquée dans la croissance compensatrice. L'ensemble de
ces phénomènes est favorable à l'utilisation des nutriments pour l'anabolisme et la croissance.
L'ensemble de ces réponses endocriniennes concourt à maintenir l'homéostasie des animaux, en
permettant une redistribution des nutriments et de l'énergie entre les tissus et en régulant le
métabolisme énergético-protéique des tissus périphériques (foie, tissu adipeux et muscle). Elles
traduisent la capacité des ruminants à s'adapter aux variations du niveau alimentaire, à moyen et à long
terme, par des mécanismes hormonaux et métaboliques, avec pour répercussion une modification du
rythme de croissance des animaux.
4 / Influence de la croissance compensatrice sur la composition corporelle des animaux et leurs
caractéristiques musculaires
Le phénomène de compensation, lié à la restriction alimentaire puis la réalimentation, peut avoir une
influence sur la composition corporelle (tissulaire et chimique) des animaux, et sur les caractéristiques
de leurs muscles.
4.1 / Composition corporelle
a / Conséquences d'une restriction alimentaire
D'après Hornick et al (2000), les tissus réagissent différemment à une restriction alimentaire qui
affecte, dans l'ordre, les viscères, les tissus adipeux et les muscles. Parmi les tissus adipeux, certains,
tels que le tissu adipeux sous-cutané, peuvent être mobilisés plus facilement que d'autres
(Yambayamba et al 1996a). Les expériences menées par Ryan et al (1993b) aboutissent à une
conclusion similaire puisque, pour des bovins, ils ont constaté que la restriction affectait
principalement le foie, les poumons et le tube digestif. Chez les ovins, les mêmes expériences ont
montré en plus une décroissance du poids de la peau et de la viande. Les variations de composition
chimique reflètent ces mêmes tendances. Ainsi, pour Ryan et al (1993b), la perte moyenne de 10,4 kg
de poids pour les bovins restreints était constituée d'une quantité importante d'eau (65,7 %) et de
lipides (18,5 %), et d'une quantité relativement faible de protéines (10,9 %), le reste étant composé par
la matière minérale (4,9 %).
Les tissus et composants chimiques les plus affectés par une restriction alimentaire sont les plus sujets
à une compensation lors de la réalimentation.
b / Conséquences d'une croissance compensatrice
Composition tissulaire
La croissance compensatrice a un effet variable sur le poids des organes du 5ème quartier. Foot et
Tulloh (1977) ont montré que des bœufs Angus restreints pendant 100 jours puis réalimentés
possédaient un foie plus lourd que des animaux maintenus à un poids constant pendant la durée de
l'expérience (3,5 vs 3,2 kg). Ryan et al (1993b) n'ont constaté que peu d'écarts de composition
tissulaire entre des bœufs ayant compensé complètement et les témoins. Chez ces derniers, seuls une
tête plus lourde et un foie plus léger ont pu être mis en évidence. Ces résultats sont en accord avec
153
ceux de Sainz et Bentley (1997), qui ont travaillé sur des bœufs ayant compensé après une période de
restriction imposée soit en limitant une alimentation de bonne qualité, soit en fournissant ad libitum
une ration de médiocre valeur. Ils ont montré que, quel que soit le mode de restriction, le poids du foie
des animaux réalimentés était plus élevé que celui des témoins, et que l'accroissement du poids du foie
pendant la compensation était lié à un phénomène d'hypertrophie. A la fin de la restriction, les
quantités d'ADN présentes dans le foie sont peu altérées, ce qui permet une croissance rapide lorsque
la disponibilité alimentaire augmente. Toutefois, les conclusions tirées d'expérimentations similaires
ne sont pas identiques. Ainsi, au cours d'une expérience de croissance compensatrice sur des bœufs
croisés Charolais x (Hereford x Frison) abattus à 450 kg, Wright et Russel (1991) ont seulement mis
en évidence que les animaux ayant compensé avaient des pieds et un tractus digestif plus lourds. En
tout état de cause, le niveau d'alimentation n'a bien souvent pas d'influence sur les proportions
respectives de la carcasse et du 5ème quartier (O'Donovan 1984), donc sur le rendement à l'abattage.
Il a été parfois montré que des animaux ayant réalisé une croissance compensatrice étaient plus
maigres que des animaux en croissance continue (McManus et al 1972). Wright et Russel (1991) ont
également constaté que des animaux conduits de manière continue possédaient des dépôts adipeux
sous-cutanés plus importants (16,6 vs 10,4 kg) que des individus en croissance compensatrice abattus
au même poids (450 kg). Le squelette de ces derniers était en revanche plus lourd. De même, Sainz et
al (1995) ont trouvé chez des bœufs en fin de compensation une épaisseur de gras sous-cutané dorsal
(9,9 et 11,6 mm pour deux lots différents) plus faible que chez les témoins (12,6 mm). Ces résultats
doivent toutefois être nuancés. Certains auteurs n'ont pas mis en évidence un effet de la compensation
sur la composition de la carcasse (Ryan et al 1993b, Yambayamba et al 1996a). Hornick et al (1998b)
ont trouvé une proportion de dépôts adipeux plus forte, mais une teneur en gras intramusculaire plus
faible, chez des taurillons Blanc Bleu Belge restreints puis en compensation, par rapport à des animaux
en croissance continue.
Kamalzadeh et al (1998a) ont étudié l'influence d'une restriction plus ou moins longue sur le
développement et l'évolution de mensurations chez des agneaux. Ils ont montré que les animaux
restreints compensaient ultérieurement leur retard de développement, même si la durée de
compensation était d'autant plus importante que la restriction était prolongée. Par ailleurs, Kamalzadeh
et al (1998b) ont ajusté des équations d'allométrie afin de modéliser le développement des agneaux en
fonction du niveau d'alimentation. Ils sont arrivés à la conclusion que les mensurations liées au
squelette (longueur et hauteur du corps, longueur du cubitus, profondeur de poitrine) étaient moins
sensibles à l'alternance de phases de restriction et de réalimentation que les mensurations en lien avec
le dépôt de muscle ou de gras (mesures de largeur ou de circonférence, poids du corps).
Composition chimique
De nombreux auteurs ayant décrit l'évolution de la composition tissulaire au cours de phases de
restriction/réalimentation ont également étudié l'influence du mode de conduite sur la composition
chimique. Leurs conclusions vont en règle générale dans le même sens, à savoir que les teneurs en
protéines et en lipides sont fortement reliées aux proportions respectives de muscles ou masse maigre,
et de dépôts adipeux. Ainsi, Wright et Russel (1991) ont trouvé que les animaux ayant compensé
avaient des teneurs en matière minérale plus fortes dans la carcasse et dans le 5ème quartier, des
proportions d'eau plus importantes et des teneurs en lipides moindres (117 vs 159 g/kg) que des bœufs
en croissance continue. Enfin, Carstens et al (1991) ont montré que des bœufs croisés Angus x
Hereford étaient composés, après compensation, d'une plus faible proportion de lipides (24,2 vs 32,4
%), et d'une plus forte proportion de protéines (16,6 vs 14,8 %) que des animaux en croissance
continue.
Tout comme dans le cas de la composition tissulaire, d'autres auteurs n'ont toutefois pas pu mettre en
évidence un effet significatif de la croissance compensatrice sur la composition chimique des animaux
(Ryan et al 1993b, chez des bovins ayant compensé totalement). Sainz et al (1995) n'ont pas retrouvé
dans les teneurs en protéines et en lipides du corps entier les petites différences observées en termes de
composition tissulaire entre les différents modes de conduite.
Plus récemment, Laborde et al (2002) ont abattu à même état d'engraissement (estimé par ultrason sur
la couche de gras dorsal) des animaux issus d'une croissance continue ou discontinue. Le dépôt
154
adipeux intramusculaire et le persillé ne différaient pas entre les deux lots. Ils ont cependant mis en
évidence des différences dans la composition en acides gras, avec notamment un pourcentage de CLA
(Conjugated Linoleic Acid) plus important chez les bœufs restreints puis réalimentés. Ces auteurs
tempèrent toutefois leurs conclusions en qualifiant ces modifications qualitatives et quantitatives de
minimes.
En conclusion, l'alternance de phases de restriction et de réalimentation peut engendrer des différences
finales de composition, tant tissulaire que chimique, en comparaison avec des animaux en croissance
continue. Des observations indiquent que la compensation entraînerait une augmentation du poids de
certains viscères, ainsi qu'une diminution de la proportion de gras dans la carcasse. Ces conclusions
doivent toutefois être nuancées. L'influence potentielle de la croissance compensatrice sur la
composition corporelle finale des animaux est sous la dépendance des caractéristiques de la restriction
(sévérité, durée) et de la réalimentation (niveau et qualité de l'alimentation), ainsi que de l'âge auquel
les animaux sont restreints (Hornick et al 1999). La variabilité des résultats présentés ici reflète la
diversité des schémas de conduite possibles.
4.2 / Caractéristiques musculaires
L'ensemble des modifications hormonales observées lors de changements du niveau énergétique de la
ration ont des conséquences sur les caractéristiques musculaires.
a / Conséquences d'une restriction alimentaire
Une restriction énergétique importante (conduisant à un écart de poids de 80 kg) diminue fortement le
diamètre des fibres musculaires, les fibres lentes oxydatives étant moins touchées que les fibres
rapides (Yambayamba et Price 1991, Picard et al 1995). Toutefois, une restriction plus modeste (aux
alentours de 40 kg d'écart) est sans effet sur la taille des fibres (Brandstetter et al 1998, Cassar-Malek
et al 2001b). Les modifications des propriétés des fibres sont plus tardives. En effet, Yambayamba et
Price (1991) ont observé sur des génisses une diminution de la taille des fibres après 2 mois de
restriction, alors que des modifications du type de fibres ne sont visibles qu'après 4 mois de restriction.
Concernant le métabolisme énergétique du muscle, plusieurs expérimentations ont montré que la
restriction énergétique induit une diminution du contenu en glycogène des muscles et de l'activité de la
lactate deshydrogénase (LDH, glycolytique) sans modifier l'activité des enzymes oxydatives
(Isocitrate déshydrogénase, ICDH; Citrate synthase, CS; Cytochrome oxydase, COX) (Brandstetter et
al 1998, Cassar-Malek et al 2001b). Ceci suggère que le métabolisme glycolytique serait plus sensible
aux modifications du niveau énergétique que le métabolisme oxydatif. Dans les cas de forte restriction,
la diminution du métabolisme glycolytique est accompagnée d'une diminution de la proportion de
fibres FG (rapides glycolytiques) et d'une augmentation de la proportion de fibres SO (lentes
oxydatives) (Seideman et Crouse 1986, Payne et al 1992, Brandstetter et al 1998). Ces différents
effets sont plus marqués chez des taurillons que chez des bouvillons (Brandstetter et al 1998).
Les effets sur le collagène dépendent du muscle considéré. En effet, Damergi et al (1998) observent un
collagène plus soluble dans le muscle Semitendinosus (ST) d'animaux restreints et, au contraire, un
collagène moins soluble dans le Triceps brachii (TB) des mêmes animaux.
Des effets différents selon le type de muscle sont également observés pour la teneur en ADN qui est
augmentée dans le Longissimus thoracis (LT), alors qu'elle est diminuée dans le TB et n'est pas
modifiée dans le ST. La teneur en protéines du muscle est diminuée uniquement dans les cas de fortes
restrictions (Picard et al 1995).
b / Conséquences d'une croissance compensatrice
Le diamètre des fibres, diminué par la restriction énergétique, est rapidement restauré au cours de la
croissance compensatrice. En particulier, Picard et al (1995) ont montré que la taille des fibres est
restaurée dès 47 jours quelle que soit l'intensité de la compensation. Cependant, dans certains cas, la
surface des fibres, en particulier oxydatives, reste inférieure après croissance compensatrice (Jurie et al
2000). Payne et al (1992) ont au contraire observé une hypertrophie des fibres de muscles de bovins
conduits sur un rythme de croissance discontinu par rapport à un rythme continu.
155
Les conséquences de la croissance compensatrice sur les propriétés contractiles et métaboliques des
muscles sont variables selon les expérimentations. En effet, à l'issue de la compensation, soit ces
propriétés sont identiques chez les animaux restreints/compensés et témoins (Cassar-Malek et al
2001b) soit les muscles des animaux restreints/compensés renferment une proportion supérieure de
fibres FG et un métabolisme plus glycolytique (Moody et al 1980, Johnston et al 1981, Brandstetter et
al 1998). Si le niveau de compensation n'est pas suffisamment élevé, les muscles des animaux ayant
compensé renferment une proportion supérieure de fibres SO (lentes oxydatives) et moins de fibres FG
(rapides glycolytiques) (Picard et al 1995). Ces résultats différents sont fonction du niveau et de la
durée de la compensation. Dans certains cas, des modifications des caractéristiques contractiles (moins
de myosine IIa et plus de IIb), sans modifications des caractéristiques métaboliques sont observées
(Jurie et al 2000), suggérant une sensibilité plus forte du type contractile.
Cependant, les effets diffèrent selon le type de muscle. En effet, l'activité des enzymes du métabolisme
oxydatif (CS et COX) est supérieure dans le muscle TB des animaux (bouvillons) ayant compensé,
alors qu'elle a tendance a être inférieure dans le LT et n'est pas modifiée dans le ST des mêmes
animaux (Cassar-Malek et al 2001b). Le TB étant de type plus oxydatif, il semble que la croissance
compensatrice renforce le métabolisme oxydatif des muscles oxydatifs. Certains auteurs ont suggéré
une néosynthèse de collagène au cours de la phase de croissance compensatrice (Kopp et Bonnet 1982,
Crouse et al 1986). Ceci est en accord avec une diminution de la dureté conjonctive après croissance
compensatrice décrite par Allingham et al (1998) et Harper et al (1999). Toutefois, les effets sur le
collagène semblent différents selon le sexe des animaux et le type de muscle. Damergi et al (1999) ont
montré que la solubilité du collagène est augmentée et la teneur en pyridinoline diminuée dans le
muscle TB (muscle de l'épaule) de taurillons Montbéliards après croissance compensatrice, alors
qu'elles ne sont pas modifiées dans les muscles de la cuisse (Semitendinosus, ST et Biceps femoris,
BF). Au contraire, chez des bouvillons Montbéliards de même âge, après croissance compensatrice, la
solubilité du collagène est augmentée dans les muscle BF et ST et n'est pas modifiée dans le TB.
Enfin, plusieurs auteurs ont suggéré que lors d'une période de forte croissance, l'hyperplasie pouvait
aussi contribuer à l'augmentation de la masse musculaire (pour revue voir Maltin et al 2001). Ceci est
en accord avec les résultats de Bischoff et Heintz (1994) montrant la formation de nouveaux
myotubes. Nos propres données (non publiées) révélant la présence de cellules de très petite taille
(figure 3) qui expriment des isoformes de chaînes lourdes de myosine développementales
(embryonnaire, fœtale, alpha cardiaque) dans les muscles d'animaux après une phase de croissance
compensatrice, vont dans le même sens. Il semble donc qu'il y ait activation des cellules satellites qui
seraient impliquées à la fois dans l'hypertrophie des fibres musculaires et dans une myogenèse de novo
lors de la croissance compensatrice.
Figure 3. Recrutement des cellules satellites. Détection de cellules exprimant des isoformes
développementales de chaînes lourdes de myosine (MHC) après croissance compensatrice.
En haut à gauche: MHC rapide. En haut à droite: MHC embryonnaire. En bas à gauche: MHC alphacardiaque. En bas à droite: MHC lente
156
Les caractéristiques musculaires décrites dans le paragraphe précédent étant impliquées dans le
déterminisme de la qualité sensorielle de la viande, des modifications du niveau énergétique de la
ration vont avoir une influence sur la qualité sensorielle de la viande.
4.3 / Qualité sensorielle de la viande
Selon Tatum (1981), l'augmentation du niveau de croissance en finition obtenu dans le cas de
croissance compensatrice, est bénéfique pour les propriétés sensorielles de la viande. Toutefois,
d'autres auteurs n'observent pas de modifications de la qualité sensorielle suite à une phase de
croissance compensatrice (Sinclair et al 2001). Comme il a été précisé dans les paragraphes
précédents, les conséquences de modifications du niveau alimentaire sur la qualité sont dépendantes
du niveau de restriction et de compensation, du type d'animal et de son âge, expliquant les différences
entre les données bibliographiques. En particulier, une amélioration de la tendreté (estimée soit par
mesures mécaniques soit par un jury de dégustateurs) a été observée chez des vaches de réforme
(Boleman et al 1996), chez des bœufs (Fishell et al 1985) et chez de jeunes taurillons (Van Eenaeme et
al 1994). Sur des bœufs de 2 ans d'autres auteurs n'ont pas observé de modifications de la tendreté
(Hoving-Bolink et al 1999, Sinclair et al 2001). Concernant les autres propriétés sensorielles, les
données sont peu nombreuses. Boleman et al (1996) ont constaté une diminution de la flaveur, et
Homer et al (1997) ont décrit une augmentation de la jutosité de la viande.
Ainsi, l'ensemble de ces données indique qu'une alternance de phases de restriction et de
réalimentation n'a aucune conséquence ou a des conséquences favorables pour une amélioration de la
tendreté de la viande bovine.
Conclusion
Il apparaît que la réponse compensatrice des animaux, à la suite d'une restriction alimentaire, varie
principalement en fonction de la durée et de la sévérité de cette restriction. La compensation s'effectue
par le biais de plusieurs mécanismes qui aboutissent à une augmentation du gain de poids de l'animal,
en comparaison d'un organisme en croissance continue. Les dépenses énergétiques réduites pendant la
phase de restriction restent relativement basses lorsque les apports sont augmentés. Lorsque le tractus
digestif des organismes a retrouvé son potentiel, l'ingestion est accrue en comparaison d'animaux ne
compensant pas. Sous la dépendance de nombreux signaux hormonaux synergiques, l'ensemble du
métabolisme s'oriente vers une augmentation de l'accrétion protéique. A la suite de cette croissance
compensatrice, la composition corporelle des animaux est variable. A même poids vif, les animaux
sont souvent soit plus maigres que des animaux en croissance continue, soit ne présentent pas de
différence de composition avec ces mêmes animaux.
Les recherches sur les effets d'une croissance discontinue sur les caractéristiques musculaires et la
qualité ultérieure de la viande montrent des résultats variables suivant les expérimentations. Certaines
études montrent que la compensation peut avoir un effet positif sur la tendreté du produit final. Les
autres propriétés sensorielles de la viande apparaissent peu affectées par le type de conduite.
157
Ces travaux méritent d'être poursuivis afin de confirmer ou d'infirmer les premières conclusions. Ils
devront être complétés par l'étude de l'influence de la compensation sur les qualités nutritionnelles de
la viande. L'étude des mécanismes métaboliques et hormonaux doit être approfondie, afin de mieux
comprendre les processus à l'origine des phénomènes observés. L'ensemble de ces pistes et des
résultats qui en découleraient pourrait permettre d'associer une amélioration objective de la qualité des
produits avec une conduite des animaux couramment répandue dans les élevages de type extensif et
qui bénéficie de ce fait d'une image valorisante. Quoiqu'il en soit, l'intérêt économique de ce type de
conduite, avec restriction hivernale de l'alimentation et utilisation optimale du pâturage, ne se dément
pas.
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Régulation du métabolisme lipidique des tissus adipeux et musculaires chez
le ruminant. Effets du niveau alimentaire et de la photopériode
Y. FAULCONNIER1, M. BONNET1, F. BOCQUIER1,2, C. LEROUX3, J. F. HOCQUETTE4, P.
MARTIN3, Y. CHILLIARD1
1
INRA Unité de Recherche sur les Herbivores, Equipe Tissu Adipeux et Lipides du Lait, Theix, 63122 St Genès
Champanelle. [email protected]
2
Adresse actuelle: ENSA.M-INRA Productions Animales, 2 place Viala, 34060 Montpellier Cedex
3
INRA Laboratoire de Génétique Biochimique et de Cytogénitique, 78352 Jouy-en-Josas Cedex
4
INRA, Unité de Recherche sur les Herbivores, Equipe Croissance et Métabolismes du Muscle, Theix, 63122 St
Genès Champanelle
1999, INRA Prod. Anim., 12, 287-300
L'aptitude des ruminants à mobiliser et à reconstituer leurs réserves lipidiques est largement utilisée
dans les systèmes d'élevage pour tenir compte des variations des disponibilités alimentaires et des
modifications des besoins des animaux au cours du cycle de production. Cet article fait le point sur les
mécanismes qui régulent le métabolisme des lipides, et notamment la répartition des nutriments entre
tissus adipeux et tissus musculaires, en fonction des conditions d'alimentation et également, pour les
ovins, de la photopériode.
Résumé
Les effets respectifs de l'état nutritionnel et de la photopériode sur le métabolisme lipidique et le
partage de nutriments entre le tissu adipeux et le muscle sont récapitulés chez le ruminant, en
particulier pour ce qui concerne l'expression des gènes spécifiant les enzymes lipogéniques et la
lipoprotéine-lipase chez la vache et la brebis. La restriction alimentaire diminue la synthèse de novo
d'acides gras et l'activité lipoprotéine-lipasique dans les tissus adipeux des ruminants adultes ou en
croissance. Ces effets sont partiellement ou totalement inversés par la réalimentation. Chez les ovins et
les bovins adultes, l'activité lipoprotéine-lipasique est diminuée par la restriction dans le muscle
cardiaque, oxydatif, inchangée dans le muscle Longissimus thoracis, glycolytique, et augmentée par la
réalimentation dans ces deux muscles. Les activités lipoprotéine-lipasiques du tissu adipeux et du
muscle de ruminant répondent donc dans le même sens à des variations de l'état nutritionnel,
contrairement aux données généralement publiées chez le rat. De plus, les taux d'ARNm de la
lipoprotéine-lipase dans le tissu adipeux et le muscle varient de manières identiques à son activité chez
les différentes espèces, ce qui suggère une régulation, au moins en partie, pré-traductionnelle de
l'expression du gène spécifiant cette enzyme. La photopériode exerce une influence directe sur
l'activité métabolique des tissus adipeux et musculaires de brebis. Ainsi, les capacités lipogéniques du
tissu adipeux et l'activité lipoprotéine-lipasique du muscle glycolytique sont augmentées par les jours
longs. Inversement, la lipomobilisation est augmentée par les jours courts. Ces adaptations
161
métaboliques sont probablement impliquées dans les adaptations physiologiques des ovins aux
variations saisonnières des disponibilités alimentaires.
Introduction
Au cours du cycle de production, les femelles des ruminants sont soumises à des périodes de sousnutrition de durée et d'intensité variables, induites par des fluctuations des besoins énergétiques et des
apports nutritionnels. Chez le bovin producteur de viande, la croissance compensatrice est un mode de
conduite classiquement appliqué en élevage extensif en fonction des fluctuations saisonnières des
ressources alimentaires. Les périodes de restriction alimentaire sont marquées par l'utilisation des
réserves lipidiques de l'organisme qui jouent alors un rôle considérable dans le maintien de la
productivité des animaux. La survie de l'animal au cours des cycles successifs d'apports alimentaires
variables suppose que les tissus adipeux mobilisés (lipolyse) soient ensuite efficacement reconstitués
(lipogenèse) lors des périodes de fortes disponibilités alimentaires.
La lipolyse correspond à la dégradation des triglycérides, et la lipogenèse à leur formation, celle-ci
résultant de trois voies métaboliques: la synthèse de novo d'acides gras, le captage d'acides gras après
hydrolyse des triglycérides circulants et l'estérification de ces acides gras, qui sont ensuite stockés
dans la cellule adipeuse. Les cycles de mobilisation et de reconstitution des réserves lipidiques
modifient les teneurs du muscle en glycogène et en triglycérides qui déterminent repectivement le pH
ultime de la viande et la flaveur de celle-ci (Hocquette et al 1998a et 1998b).
Cette faculté d'utilisation et de reconstitution des réserves lipidiques constitue une adaptation des
ruminants aux variations de leur environnement. Or, la durée quotidienne d'éclairement
(photopériode), qui varie au cours des saisons, agit sur la reproduction et sur l'appétit des petits
ruminants. Du fait des modifications saisonnières des disponibilités alimentaires, en relation avec le
climat et la photopériode, et des besoins induits par la gestation et la lactation, les masses adipeuses
des ovins subissent des variations saisonnières importantes (Bocquier et al 1986 et 1990, Vernon et al
1986). Toutefois, il n'existe que très peu de données sur un éventuel effet direct de la durée
d'éclairement (indépendamment de tout effet sur la prise alimentaire) sur les enzymes impliquées dans
le métabolisme du tissu adipeux et le prélèvement des substrats énergétiques par le muscle (revue de
Chilliard et Bocquier 1999).
L'objectif de cet article est de présenter les résultats disponibles concernant les effets de la sousalimentation, de la réalimentation et de la photopériode sur le métabolisme lipidique, et notamment sur
les activités d'enzymes impliquées dans la répartition des nutriments énergétiques entre les tissus
adipeux et musculaires. Nous nous sommes surtout intéressés à la lipoprotéine-lipase, enzyme
impliquée dans le captage des acides gras issus des triglycérides circulants, à la fois dans tissu adipeux
(stockage principalement) et dans le muscle (oxydation principalement), mais également à d'autres
enzymes lipogéniques jouant un rôle important dans le tissu adipeux.
La capacité lipogénique varie selon la localisation des tissus adipeux, en interaction avec l'effet de
facteurs nutritionnels chez les ruminants (Haugebak et al 1974, Prior et Scott 1980, Tume et al 1983,
Chilliard et Robelin 1985) ou de la photopériode chez une espèce photosensible comme le hamster
(Youngstrom et Bartness 1995). En outre, dans le muscle, les modifications de l'activité lipoprotéinelipasique induite par l'état nutritionnel sont très variables chez les espèces monogastriques, surtout en
fonction du type métabolique de muscle (oxydatif vs glycolytique). Chez les ruminants, les effets du
niveau alimentaire et de la photopériode sur l'activité lipogénique et l'expression du gène de la
lipoprotéine-lipase sont donc décrits dans un site de tissu adipeux externe, le tissu adipeux souscutané, et dans un site de tissu adipeux interne, le tissu adipeux périrénal, ainsi que dans deux muscles
aux caractéristiques métaboliques extrêmes, le muscle cardiaque (classiquement utilisé pour les études
réalisées chez le rat), oxydatif, et un muscle glycolytique, le muscle Longissimus thoracis. Certains
résultats et concepts développés chez les espèces monogastriques sont aussi présentés dans cette revue
afin de faciliter l'interprétation des résultats obtenus chez les ruminants.
1 / Régulation nutritionnelle du métabolisme lipidique tissulaire
1.1 / Synthèse d'acides gras par le tissu adipeux
162
a / Activités lipogéniques
Le niveau alimentaire a des conséquences importantes sur le profil hormonal et métabolique des
animaux (Chilliard et al 1995) et, de ce fait, sur l'activité lipogénique du tissu adipeux, que ce soit
chez le ruminant adulte ou en croissance. Chez le ruminant en croissance, un jeûne de 8 jours diminue
la synthèse d'acides gras d'environ 98 %, les activités des enzymes lipogéniques (acétyl-CoA
carboxylase et synthéthase des acides gras) diminuant elles aussi fortement (tableau 1). Ces effets
semblent toutefois être moins marqués lorsque le jeûne ne dure que 4 jours. Les activités des autres
enzymes impliquées dans la synthèse de novo (glucose-6-phosphate déshydrogénase et enzyme
malique) ou dans l'estérification (glycérol-3-phosphate déshydrogénase) des acides gras diminuent
également après un jeûne de 8 jours. Chez le ruminant adulte, une sous-alimentation de 7 jours
(apports égaux à 20 % du besoin d'entretien des animaux) diminue l'ensemble des activités
lipogéniques mesurées, mais de façon moins marquée chez les bovins que chez les ovins (tableau 1).
Par ailleurs, l'effet de la sous-nutrition sur les activités lipogéniques est comparable quel que soit le
site de tissu adipeux chez les ovins adultes ou en croissance. Cet effet est toutefois moins marqué au
niveau du tissu adipeux sous-cutané qu'au niveau du tissu adipeux périrénal chez les bovins adultes
(tableau 1) alors qu'il semble identique chez les bovins en croissance (Pothoven et Beitz 1973).
Tableau 1. Effets de la sous-alimentation (en % des valeurs mesurées chez les animaux témoins) et de la
réalimentation (en % des valeurs mesurées chez les animaux à jeun ou sous-alimentés) sur les activités
d'enzymes lipogéniques dans les tissus adipeux de ruminants en croissance ou adultes.
Après une période de jeûne, la réalimentation se traduit par une augmentation de la synthèse d'acides
gras à partir de l'acétate et des activités des enzymes lipogéniques (tableau 1). L'amplitude de
variations des activités lipogéniques semble étroitement liée à la durée mais également au niveau de
réalimentation. Ainsi, chez le bovin en croissance réalimenté ad libitum durant 16 jours, la synthèse
d'acides gras et les activités des enzymes lipogéniques augmentent dans le tissu adipeux sous-cutané
alors qu'aucune augmentation n'est observée dans le même site de tissu adipeux chez des agneaux
réalimentés pendant 8 jours à 80 % seulement de leurs besoins (tableau 1). Plusieurs auteurs ont
d'ailleurs montré une corrélation positive (r = 0,48 à 0,79) entre la capacité lipogénique du tissu
adipeux et le niveau alimentaire ou le bilan énergétique chez les ruminants (Prior 1978, Giménez et al
1985, Chilliard et al 1987, Mills et al 1989, Smith et al 1992, Sebastian et al 1993). Une forte
réalimentation (à 200 % du besoin des animaux) durant 14 jours (brebis) ou 21 jours (vaches)
augmente l'ensemble des activités des enzymes lipogéniques dans les tissus adipeux bovin et ovin (de
+100 à + 380 %, sauf dans le tissu adipeux sous-cutané bovin, pour lequel l'amplitude des variations
n'excède pas + 35 % à + 140 % ; tableau 1). Ces augmentations rétablissent les activités lipogéniques à
163
des niveaux supérieurs (+ 31 à + 180 %) à ceux observés chez les animaux témoins. Le niveau et la
durée de réalimentation (au moins deux semaines) sont donc deux facteurs essentiels pour que les
activités lipogéniques fortement diminuées par une sous-alimentation reviennent à des valeurs
comparables à celles mesurées chez des animaux témoins. Par ailleurs et symétriquement à ce qui a été
observé lors de la sous-nutrition, l'effet de la réalimentation est identique quel que soit le site de tissu
adipeux chez la brebis. Chez le bovin adulte, le tissu adipeux sous-cutané répond moins bien que le
tissu adipeux périrénal (tableau 1), alors que l'inverse est observé chez le bovin en croissance
(Pothoven et Beitz 1975, Prior et Scott 1980).
b / Niveau de régulation des activités lipogéniques
Les résultats disponibles chez le rat montrent une relation positive entre les variations des activités des
enzymes lipogéniques et celles des taux d'ARNm spécifiant ces enzymes. En effet, chez des rats
préalablement mis à jeun durant 24 à 72 h, une réalimentation à base de glucides durant 24 à 72 h
augmente les activités acétyl-CoA carboxylase, synthéthase des acides gras, glucose-6-phosphate
déshydrogénase et enzyme malique du tissu adipeux épididymaire en augmentant (de 9 à 50 fois) leur
taux d'ARNm spécifique (Pape et al 1988, Irritani et al 1996, Kim et Freake 1996). Des résultats
similaires sont observés pour la synthéthase des acides gras du tissu adipeux périrénal de vache et de
brebis sous-alimentées puis réalimentées (Bonnet et al 1998a) ce qui suggère une régulation au moins
en partie pré-traductionnelle de l'expression du gène de cette enzyme chez les ruminants, comme chez
les monogastriques.
1.2 / Prélèvement d'acides gras par les tissus adipeux et musculaires : activité de la lipoprotéinelipase
La lipoprotéine-lipase est une glycoprotéine synthétisée et sécrétée par de nombreux tissus extrahépatiques. Cette enzyme hydrolyse les triglycérides contenus dans les lipoprotéines de très faible
densité. Les acides gras ainsi libérés sont captés en grande partie par ces tissus et principalement par
les tissus adipeux et musculaires.
a / Activité lipoprotéine-lipasique dans les tissus adipeux
Le jeûne diminue l'activité de la lipoprotéine-lipase dans le tissu adipeux de la plupart des espèces
monogastriques alors qu'une réalimentation l'augmente, quelle que soit la durée du traitement
alimentaire (figure 1). Chez les ruminants, le jeûne ou la sous-nutrition diminue de 55 à 96 % l'activité
de la lipoprotéine-lipase du tissu adipeux, quelles que soient l'espèce et le site anatomique ; la
réalimentation l'augmente fortement (+ 236 à 1542 %), avec de fortes variations selon les
expérimentations, mais qui ne semblent pas liées à l'espèce ni au site anatomique (tableau 2).
Figure 1. Variations de l'activité lipoprotéine-lipasique dans le tissu adipeux des espèces monogastriques en
réponse à différentes durées de jeûne et à la réalimentation (synthèse de données bibliographiques: Bonnet
1999). L'effet du jeûne concerne la comparaison de l'activité chez des animaux à jeun et chez des animaux
alimentés ad libitum. L'effet de la réalimentation concerne la comparaison de l'activité chez des animaux
alimentés ad libitum après une période de jeûne.
164
b / Activité lipoprotéine-lipasique dans les tissus musculaires
Chez les monogastriques, les effets du jeûne et de la réalimentation sur l'activité lipoprotéine-lipasique
dans les muscles sont variables selon le type métabolique du muscle étudié, l'espèce animale et les
conditions expérimentales (figure 2). Dans le muscle cardiaque, de type oxydatif, le jeûne diminue
l'activité lipoprotéine-lipasique chez le porc (- 40 %), l'augmente de 42, 80 et 250 % chez le lapin, le
hamster et le poulet respectivement, et n'a pas d'effet chez le cobaye ou la souris. Chez le rat, les
résultats varient selon la durée des traitements alimentaires : un jeûne de moins de 24 h augmente (de
25 à 350 %) l'activité lipoprotéine-lipasique dans le muscle cardiaque alors qu'un jeûne supérieur à 24
h n'a généralement pas d'effet. Après un jeûne de 16 à 24 h, la réalimentation pendant 12 à 24 h ne
modifie pas significativement l'activité lipoprotéine-lipasique tissulaire du cœur de rat (figure 2).
Dans les muscles squelettiques oxydatifs, comme le soleus (contenant 84 % de fibres oxydatives), un
jeûne de 24 h augmente (de + 110 à + 297 %) l'activité lipoprotéine-lipasique chez des rats âgés d'un
mois (Quig et al 1983, Sudgen et al 1993, Bergö et al 1997), mais n'a pas d'effet chez des rats plus
âgés (Ladu et al 1991, Ong et al 1994, Bergö et al 1997). Après un jeûne de 24 h, la réalimentation ad
libitum pendant 24 h diminue (- 56 %) cette activité chez les rats âgés d'un mois (Quig et al 1983).
Dans les muscles squelettiques glycolytiques, tels que l'extensor digitorum longus (composé pour 97
% de fibres glycolytiques) ou le psoas (à prédominance de fibres glycolytiques), un jeûne de 12 à 120
h n'induit pas de modification de l'activité lipoprotéine-lipasique chez le rat (Tan et al 1977, Quig et al
1983, Sudgen et al 1993, Ong et al 1994). Aucun effet significatif n'est par ailleurs observé chez des
rats à jeun durant 24 h puis réalimentés ad libitum (Quig et al 1983). Les effets du jeûne et de la
165
réalimentation sur l'activité lipoprotéine-lipasique sont donc beaucoup plus marqués dans les muscles
oxydatifs que dans les muscles glycolytiques, dont le niveau moyen d'activité lipoprotéine-lipasique
est intrinsèquement beaucoup plus faible (Hocquette et al 1998a), ces muscles utilisant peu d'acides
gras.
Figure 2. Variations de l'activité lipoprotéine-lipasique dans le muscle cardiaque des espèces monogastriques en
réponse à différentes durées de jeûne et à la réalimentation (synthèse de données bibliographiques : Bonnet
1999). L'effet du jeûne concerne la comparaison de l'activité chez des animaux à jeun et chez des animaux
alimentés ad libitum. L'effet de la réalimentation concerne la comparaison de l'activité chez des animaux
alimentés ad libitum après une période de jeûne.
Chez l'agneau, les activités lipoprotéine-lipasiques du tissu adipeux sous-cutané et des muscles
glycolytiques et oxydatifs semblent varier selon la densité énergétique de la ration (Andersen et al
1996) : l'activité est plus élevée dans le tissu adipeux et plus faible dans le muscle lorsque le régime
est plus énergétique. Chez les ruminants adultes, l'activité lipoprotéine-lipasique des muscles est par
ailleurs fortement modulée par les fluctuations du niveau alimentaire (tableau 2). La sous-alimentation
diminue l'activité lipoprotéine-lipasique du coeur de vaches (- 66 %) et de brebis (- 32 %), alors qu'elle
n'a pas d'effet significatif dans un muscle squelettique glycolytique, le Longissimus thoracis (tableau
2).
166
Tableau 2. Effets de la sous-alimentation (en % des valeurs mesurées chez les animaux témoins) et de la
réalimentation (en % des valeurs mesurées chez les animaux à jeun ou sous-alimentés) sur l'activité lipoprotéinelipasique (exprimée par gramme de tissu) dans les tissus adipeux et musculaires des ruminants.
A l'inverse, la réalimentation accroît significativement (de + 34 à + 258 %) ces activités dans les deux
muscles des deux espèces. Ces résultats sont donc en contradiction avec la plupart des données
obtenues chez les rongeurs de laboratoire et notamment dans le cœur de rat. Ces différences sont
probablement à relier aux particularités digestives et métaboliques de ces espèces. En effet, chez le
ruminant nourri, l'acétate et le glucose sont les principaux substrats énergétiques utilisés par le muscle
(Hocquette et al 1998b). Au cours de la restriction alimentaire, la disponibilité de ces substrats
diminue, alors que la teneur en acides gras non estérifiés (AGNE) issus de la lipomobilisation
augmente (Chilliard et al 1998a). Chez les ruminants, comme chez les monogastriques, ces AGNE
peuvent être utilisés directement par les muscles, ou indirectement après leur transformation hépatique
en corps cétoniques. Toutefois, les mécanismes de régulation de la cétogénèse hépatique sont très
différents entre les monogastriques et les ruminants (Hocquette et Bauchart 1999). Les AGNE peuvent
également être recyclés par le foie en triglycérides, ce qui explique que la triglycéridémie diminue peu
(Sudgen et al 1993) ou pas (Björntorp et al 1982) chez le rat à jeun, alors qu'une forte diminution de la
triglycéridémie est observée chez les ruminants après une sous-alimentation (Chilliard et al 1998b).
Ces divergences entre espèces résultent probablement de la faible capacité des hépatocytes de
ruminant à sécréter des triglycérides (Pullen et al 1990) et des lipoprotéines de très faible densité,
celle-ci étant au moins 8 fois plus faible chez le bovin que chez le rat (Hocquette et Bauchart 1999).
Ceci est à relier aux rôles différents du foie pour la lipogenèse de novo chez ces espèces. Par ailleurs, il
existe une corrélation inter-espèces entre les réponses de l'activité lipoprotéine-lipasique du cœur
durant des périodes de restriction sévère ou de jeûne, et la capacité du foie à sécréter des triglycérides
(figure 3). Cette observation permet de mieux comprendre les tendances contradictoires rapportées ci-
167
dessus sur les variations d'activité lipoprotéine-lipasique du cœur des différentes espèces. En effet, elle
suggère un lien direct ou indirect entre la nature des substrats énergétiques disponibles pour les tissus
(davantage de triglycérides chez le rat à jeun que chez le bovin restreint) et les différences interspécifiques de la régulation de l'activité lipoprotéine-lipasique du cœur. Une corrélation, comme celle
décrite figure 3, n'a pu être établie pour les variations de l'activité lipoprotéine-lipasique dans les
muscles glycolytiques en raison du peu de données disponibles chez les espèces monogastriques.
Figure 3. Relation inter-espèces entre la capacité du foie à sécréter des triglycérides in vitro et la variation de
l'activité lipoprotéine-lipasique dans le muscle cardiaque durant le jeûne ou la sous-alimentation. La sécrétion de
triglycérides a été déterminée par incubation d'explants de foie en présence de 14C-palmitate et 3H-oléate (Pullen
et al 1990). Les réponses de l'activité lipoprotéine-lipasique dans le muscle cardiaque ont été mesurées chez le
porc (Enser 1973), la brebis (Bonnet et al 1999), la vache (Faulconnier et al 1999), le cobaye (Enerbäck et al
1988), le lapin (Cryer et Jones 1979), le rat (moyenne et écart type : Borensztajn et al 1970, Cryer et Jones 1979,
Doolittle et al 1990, Ladu et al 1991, Sugden et al 1993) et le poulet (Husbands 1972).
c / Niveaux de régulation des activités lipoprotéine-lipasiques
La quantité d'ARNm de la lipoprotéine-lipase dans le tissu adipeux et le cœur de cobaye et de rat varie
de manière similaire à son activité en réponse à un jeûne de plus de 24 h ou à une réalimentation
(tableau 3). Une corrélation positive a d'ailleurs été mise en évidence entre les variations de l'activité et
du taux d'ARNm de la lipoprotéine-lipase dans le tissu adipeux et les muscles de rat après un jeûne de
24 h (r = 0,97) ou de 6 jours (r = 0,77) (Ladu et al 1991). Il existe donc une régulation, au moins en
partie pré-traductionnelle, de l'expression du gène de la lipoprotéine-lipase chez les monogastriques.
Toutefois, d'autres études montrent que les variations des taux d'ARNm ne sont pas toujours parallèles
à celles de l'activité lipoprotéine-lipasique, notamment dans le tissu adipeux et le cœur de rat mis à
jeun durant 12 h (tableau 3). Ces résultats suggèrent que la lipoprotéine-lipase est également soumise à
une importante régulation post-transcriptionnelle.
Chez la brebis, nous montrons que le taux d'ARNm de la lipoprotéine-lipase du tissu adipeux périrénal
est diminué de 58 % par la sous-nutrition, augmenté de 640 % par la réalimentation et qu'il varie de
manière parallèle à l'activité lipoprotéine-lipasique, bien que de façon plus marquée pendant la
réalimentation (tableau 4). Nous notons, par ailleurs, des variations semblables de l'activité et du taux
d'ARNm de la lipoprotéine-lipase dans le cœur de brebis, avec une diminution du taux d'ARNm de 53
% après sous-alimentation et une augmentation de 117 % après réalimentation (tableau 4). Ces
résultats quantitatifs sont les premiers obtenus chez les ruminants et confirment la tendance qualitative
déjà observée (Bonnet et al 1998a). Ils montrent que la régulation nutritionnelle de l'expression du
gène de la lipoprotéine-lipase est au moins en partie pré-traductionnelle, comme cela a été également
décrit chez le rat et le cobaye. Ainsi, alors que le sens des régulations de l'activité lipoprotéinelipasique des tissus adipeux et musculaires semble être liée à l'espèce animale, les niveaux de
régulation de l'expression du gène sont comparables chez les différentes espèces étudiées.
168
Tableau 3. Niveaux de régulation de l'activité lipoprotéine-lipasique dans les tissus adipeux et musculaires chez
les espèces monogastriques au cours du jeûne (comparés aux animaux témoins) et de la réalimentation
(comparés aux animaux à jeun).
Tableau 4. Effets de la sous-alimentation (en % des valeurs mesurées chez les animaux témoins) et de la
réalimentation (en % des valeurs mesurées chez les animaux sous-alimentés) sur l'activité et le taux d'ARNm de
la lipoprotéine-lipase dans le tissu adipeux périrénal et le muscle cardiaque de brebis (Faulconnier et al 1998,
Bonnet et al 1999).
d / Expression tissu-spécifique de la lipoprotéine-lipase
Chez les ruminants, l'analyse des ARNm de la lipoprotéine-lipase a permis d'identifier deux transcrits
dans le tissu adipeux périrénal et le cœur de brebis et de vache (Bonnet et al 1998a et 1999) ainsi que
dans le tissu adipeux périrénal et les muscles de veau sevré (Hocquette et al., 1998c). Ces résultats
corroborent ceux obtenus dans le tissu adipeux humain et de souris (Kirchgessner et al 1987).
169
La mise au point récente du dosage de l'ARNm de la lipoprotéine-lipase par RT-PCR semiquantitative en temps réel (Bonnet et al 1998b, Bonnet 1999), nous a permis de quantifier les taux
individuels de chacun de ces deux transcrits. Le transcrit de 3,8 kb est majoritaire dans le cœur alors
que celui de 3,4 kb prédomine dans le tissu adipeux périrénal ovin (figure 4). Ces résultats corroborent
ceux obtenus chez le cobaye (Enerbäck et al 1988) et chez l'Homme (Ranganathan et al 1995). Les
taux des deux transcrits sont modulés de la même façon par la sous-nutrition et la réalimentation, aussi
bien dans le tissu adipeux que dans le cœur (figure 4). Il ne semble donc pas y avoir de régulation
préférentielle, par le niveau alimentaire, de l'un des deux transcrits au sein d'un même tissu.
Figure 4. Expression relative des ARN messagers de la lipoprotéine-lipase dans le tissu adipeux périrénal et le
muscle cardiaque chez des brebis témoins (T), sous-alimentées (S) ou réalimentées (R) (Bonnet 1999).
2 / Effets de la photopériode et interactions avec l'état nutritionnel
Quelques études rapportent des variations saisonnières de l'activité métabolique du tissu adipeux chez
les ruminants sauvages tels que le renne (Larsen et al 1985a et 1985b) avec une diminution du dépôt
adipeux et de l'activité lipogénique durant l'hiver, diminution concomitante à une moindre ingestion
volontaire et à une augmentation du taux plasmatique d'AGNE. La synthèse d'acides gras ainsi que les
activités des enzymes lipoprotéine-lipase, glucose-6-phosphate déshydrogénase et isocitrate
déshydrogénase (enzyme impliquée dans la synthèse de novo d'acides gras) sont par ailleurs diminuées
pendant la période de jours courts dans les tissus adipeux des ovins (Eisemann et al 1984, Vernon et al
1986) et de hamsters Sibériens (Bartness 1995). De plus, la lipolyse du tissu adipeux stimulée in vitro
par des agents adrénergiques tend à être plus élevée chez des agneaux en croissance placés en jours
courts comparativement à ceux placés en jours longs (Eisemann et al 1984). Ces différents résultats
suggèrent que la lipogenèse est plus élevée chez les animaux placés en jours longs. En revanche chez
le faon, la diminution saisonnière ou artificielle de la durée du jour augmente la prise alimentaire et la
masse grasse corporelle, ces augmentations étant en partie expliquées par des variations de même sens
des activités lipogéniques (Abbott et al 1984).
Dans l'ensemble de ces études, les variations du métabolisme du tissu adipeux sont observées
parallèlement à celles de la prise alimentaire et sont accompagnées de variations de l'insulinémie ou
des teneurs en métabolites plasmatiques (acétate, glucose, triglycérides, AGNE) connus pour moduler
les activités lipogéniques, au moins chez les rongeurs et chez l'Homme. Ainsi, au vu de ces résultats, il
est difficile de conclure quant aux effets directs de la photopériode sur le métabolisme du tissu
adipeux, ou indirects liés aux variations du niveau d'ingestion ou de la sécrétion d'insuline. C'est la
raison pour laquelle nous avons utilisé un modèle expérimental original, permettant d'étudier les effets
de la photopériode sur le métabolisme tissulaire, indépendamment de ceux produits sur l'ingestion ou
sur l'activité ovarienne, dont les sécrétions hormonales pourraient interagir avec les métabolismes
tissulaires (revue de Chilliard 1987). Une expérience a donc été réalisée sur des brebis
170
ovariectomisées, soumises à des traitements photopériodiques contrastés (jours longs, 16 h de lumière
par jour vs. jours courts, 8 h de lumière par jour) soit en situation de sous-alimentation (apports égaux
à 22 % des besoins), soit en situation de réalimentation (190 % des besoins). Chez les brebis placées
en jours longs, on observe des augmentations significatives de l'activité de l'enzyme malique dans les
tissus adipeux périrénal et sous-cutané, de l'activité lipoprotéine-lipasique dans le tissu adipeux souscutané et du taux de transcrits de la lipoprotéine-lipase dans le tissu adipeux périrénal (tableau 5 et
figure 5). Toutefois, ces réponses sont plus marquées pour les brebis réalimentées que pour les sousalimentées, du fait d'une interaction (qui tend à être ou est significative) entre les effets de la
photopériode et ceux du jeûne ou de la réalimentation. Cette interaction est probablement à relier aux
réponses exponentielles des activités lipogéniques lors de l'augmentation des apports énergétiques :
une stimulation des activités enzymatiques par les jours longs est mieux détectée lorsque ces activités
sont déjà induites par la réalimentation que lorsqu'elles sont inhibées par la restriction.
Tableau 5. Effets de la photopériode sur les activités lipogéniques et lipoprotéine-lipasique (exprimées en
nmol/min et par 106 adipocytes ou par mg ADN, pour le tissu adipeux ou le muscle, respectivement) et sur le
taux d'ARNm de la lipoprotéine-lipase (exprimé en unités arbitraires) dans les tissus adipeux et musculaires chez
la brebis adulte sous-alimentée et réalimentée (Bocquier et al 1998, Chilliard et al 1998b, Faulconnier et al
1998, Bonnet 1999).
Chez les brebis placées en jours longs, outre les réponses des activités des enzymes lipogéniques des
tissus adipeux, on observe que l'activité lipoprotéine-lipasique augmente dans le muscle Longissimus
thoracis, ainsi que le taux de transcrit de la lipoprotéine-lipase dans le cœur (tableau 5 et figure 5).
Chez les brebis placées en jours longs et sous-alimentées, ces augmentations des activités lipogéniques
se produisent simultanément à une moindre élévation des teneurs plasmatiques en AGNE (figure 5).
Du fait que les teneurs plasmatiques en certains métabolites (glucose, acétate, triglycérides…) et
hormones (insuline, GH), ainsi que l'adiposité des brebis n'ont pas été significativement modifiées par
la photopériode (Chilliard et al 1998b), ces résultats suggèrent un effet direct de la photopériode sur le
potentiel métabolique du tissu adipeux, effet qui se produit dans un délai relativement bref (moins de 6
semaines).
Les médiateurs de cet effet direct restent à définir (revue de Chilliard et Bocquier 1999). On peut
envisager que la mélatonine, dont la sécrétion est augmentée en jours courts (revue de Chemineau et al
1996), puisse jouer ce rôle. Cette hypothèse est à relier à l'identification récente de récepteurs à la
mélatonine dans le tissu adipeux brun de hamster (Le Gouic et al 1997), dont le rôle physiologique
n'est toutefois pas connu. Les variations de prolactinémie pourraient être impliquées dans cet effet : la
171
lipomobilisation augmente en jours courts lorsque la prolactinémie est faible (7 ng/ml), et l'activité
lipogénique augmente en jours longs, lorsque la prolactinémie est plus élevée (19 ng/ml) (figure 5).
Les effets de la prolactine ne seraient toutefois qu'indirects, le tissu adipeux ovin ne contenant pas de
récepteurs à cette hormone (Emane et al 1986, Vernon 1989). De plus, l'addition in vitro de prolactine
ne modifie ni la lipolyse dans les tissus adipeux ovin et bovin (Houseknecht et al 1996) ou les
adipocytes isolés de lapin (Fortun-Lamothe et al 1996), ni la lipogenèse dans le tissu adipeux ovin
(Vernon et Finley 1986). Certains auteurs (Frawley et al 1988, English et al 1990) ont toutefois
suggéré qu'in vivo la prolactine agirait en induisant la synthèse d'un facteur hépatique, la synlactine,
dont le rôle physiologique reste à démontrer. Enfin, en jours longs, on observe une augmentation de la
leptine circulante et de son ARNm dans le tissu adipeux périrénal (Bocquier et al 1998), qui peut
paraître paradoxale puisque cette hormone semble jouer un rôle antilipogénique, mais qui est logique
compte tenu du fait que la synthèse de leptine répond généralement aux mêmes stimuli que les voies
lipogéniques (revue de Chilliard et al 1999).
Figure 5. Effets de la durée du jour et de l'état nutritionnel sur l'activité lipoprotéine-lipasique dans le muscle
Longissimus thoracis et dans le tissu adipeux sous-cutané, et sur les teneurs plasmatiques en acides gras non
estérifiés (AGNE) et en prolactine. Les apports alimentaires étaient égaux à 22 % des besoins pour les brebis
sous-alimentées et à 190 % pour les brebis réalimentées (Bocquier et al 1998, Faulconnier et al 1998).
Quel que soit le mécanisme incriminé, les effets de la photopériode sur les activités métaboliques du
tissu adipeux et des muscles, pour un niveau alimentaire donné, semblent coïncider avec les
fluctuations saisonnières des disponibilités alimentaires: l'activité lipolytique est accrue en jours
courts, alors que les brebis doivent généralement faire face à des situations de pénurie alimentaire en
hiver. A l'inverse, la capacité de stockage de lipides corporels et l'hydrolyse des triglycérides par les
muscles sont accrues par les jours longs, alors que les disponibilités alimentaires sont élevées au
printemps ou en été. Ces mécanismes pourraient permettre aux animaux de mieux anticiper les
situations nutritionnelles les plus probables: la reconstitution des réserves (en jours longs et en
alimentation favorable) doit primer sur la simple satisfaction des besoins, et la mobilisation des lipides
doit permettre de rééquilibrer rapidement le bilan nutritionnel de l'animal lorsque les ressources
alimentaires deviennent de plus en plus rares (jours courts et arrivée de l'hiver). Dans le cas des ovins
en croissance, chez lesquels l'accrétion protéique répond parfois favorablement aux jours longs (revue
de Bauman et al 1982), la stimulation de l'expression du gène de la lipoprotéine-lipase des muscles par
les jours longs (suggérée par nos résultats sur brebis adultes) pourrait accroître le captage de lipides
172
par les muscles, surtout oxydatifs. Ce flux supplémentaire de nutriments énergétiques apportés aux
muscles pourrait éventuellement favoriser l'accrétion protéique dans ces tissus, bien que la part des
acides gras prélevés et directement oxydés soit faible (Hocquette et al 1998b, Hocquette et Bauchart
1999).
Il semble donc que le photopériode soit non seulement le signal principal (proximal) qui conditionne
la mise en place de la reproduction chez les brebis (Chemineau et al 1996), mais également un facteur
distal qui permette à d'autres fonctions (ingestion, production laitière, dépense énergétique,
métabolisme tissulaire) de s'adapter aux fluctuations saisonnières des ressources alimentaires
(Bocquier et al 1990), en modifiant les points de consignes des régulations homéostasiques et
téléophorétiques qui coordonnent les métabolismes tissulaires en fonction des variations de l'état
physiologique et des facteurs environnementaux (Chilliard et Bocquier 1999).
Conclusion et perspectives
Des changements à court terme de l'état nutritionnel modulent fortement l'activité lipogénique du tissu
adipeux chez les ruminants, notamment les activités d'enzymes contrôlant les trois principales voies
lipogéniques: la lipogenèse de novo, l'hydrolyse des triglycérides plasmatiques et l'estérification des
acides gras. Des variations non négligeables des réponses sont toutefois observées en fonction de
différents facteurs: espèce, site anatomique du tissu adipeux, durée et intensité des traitements
nutritionnels.
L'étude de la régulation de l'expression du gène de la lipoprotéine-lipase permet une meilleure
compréhension des effets des facteurs nutritionnels sur la répartition des nutriments entre les tissus
adipeux et les muscles, puisque cette enzyme intervient directement dans le captage d'acides gras par
ces tissus. Chez les ruminants, les variations de l'activité lipoprotéine-lipasique des muscles, et plus
particulièrement du muscle cardiaque sont parallèles à celles des tissus adipeux, puisque cette activité
est diminuée par la restriction et augmentée par la réalimentation. Ces résultats vont à l'encontre de
ceux généralement rapportés chez le rat, vraisemblablement en raison d'une adaptation à la faible
disponibilité en triglycérides plasmatiques chez le ruminant sous-alimenté, du fait d'un métabolisme
digestif et hépatique différent de celui du rat.
Ces études suggèrent donc que les phases de stockage des lipides dans le tissu adipeux sont
accompagnées d'une augmentation de l'activité lipoprotéine-lipasique dans les muscles des ruminants,
ce qui suggère un rôle pour cette voie métabolique dans le dépôt de lipides intramusculaires et
l'accrétion protéique.
Par ailleurs, les variations d'activité lipoprotéine-lipasique dans le tissu adipeux et dans les muscles
résultent d'une régulation, au moins en partie, pré-traductionnelle du gène codant pour cette enzyme,
chez les ruminants comme chez les monogastriques. Ainsi, les niveaux de régulation de l'expression
du gène semblent être comparables chez les différentes espèces étudiées, mais les effets produits sont
différents.
Chez les ovins, la durée du jour a un effet positif sur les capacités lipogéniques des tissus adipeux,
ainsi que sur l'expression du gène de la lipoprotéine-lipase dans le muscle. La lipomobilisation est, à
l'inverse, augmentée par les jours courts. Il serait intéressant de préciser ces résultats en mesurant les
effets à long terme de la photopériode dans des dispositifs expérimentaux mimant les fluctuations
naturelles de la durée du jour. Ces adaptations métaboliques, bien qu'indépendantes de tout effet
préalable sur le niveau d'ingestion, sont probablement impliquées dans les adaptations physiologiques
des ovins aux variations saisonnières des disponibilités alimentaires. Ainsi, la conduite alimentaire des
petits ruminants pourrait être optimisée en jouant sur la durée d'éclairement des bergeries, selon les
saisons et les disponibilités en aliments.
Enfin, les particularités des ruminants font de ces espèces des modèles originaux et productifs pour des
études de physiologie comparée sur la régulation des flux de nutriments entre les tissus adipeux et
musculaires, en vue d'une meilleure maîtrise de la composition corporelle.
Remerciements
173
Les auteurs remercient A. Ollier, J.-P. Pezant, R. Jailler, J. Fléchet, M. Tourret, J. Rouel, A. Ferlay, N.
Guivier et F. Le Provost pour leur participation aux travaux réalisés dans le cadre de l'AIP "
Lipogenèse " de l'INRA.
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