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Bull. Soc. zool. Fr., 2007, 132(4) : 261-268.
Phylogénie moléculaire
PHYLOGÉNIE DES PETITS CARNIVORES FÉLIFORMES
(MAMMALIA, CARNIVORA)
par
Géraldine VÉRON
De récents résultats de phylogénie moléculaire ont éclairci les relations phylogénétiques des carnivores féliformes et ont permis d’établir la position de taxons débattus qui
étaient auparavant inclus dans les Viverridae. La civette palmiste africaine, les civettes malgaches et les linsangs asiatiques ne sont désormais plus inclus dans les Viverridae, qui maintenant comprennent quatre sous-familles : les Hemigalinae (civettes palmistes à bandes et
civette loutre), les Paradoxurinae (civettes palmistes et binturong), les Genettinae (genettes
et poianes) et les Viverrinae (civettes terrestres). La civette palmiste africaine (Nandiniidae)
est groupe-frère du reste des féliformes et les linsangs asiatiques (Prionodontidae) sont le
groupe-frère des félins (Felidae). Les civettes malgaches (Euplerinae) et mangoustes malgaches (Galidiinae) forment un groupe monophylétique (Eupleridae), groupe frère des mangoustes (Herpestidae). Les Herpestidae sont eux-mêmes divisés en deux sous-familles, les
Herpestinae, regroupant les mangoustes solitaires et les Mungotinae, incluant les mangoustes sociales. Ces travaux ont également montré quels étaient les caractères morphologiques ayant une valeur phylogénétique pour les carnivores féliformes.
Phylogeny of the small feliform carnivores (Mammalia, Carnivora)
Recent molecular studies have shed some light on the phylogeny of the feliform carnivores and have clarified the systematic position of some debated taxa that were previously
placed within the Viverridae. The African palm civet, the Malagasy viverrids and the Asian
linsangs are no longer included in the Viverridae, which now consists of four subfamilies:
the Hemigalinae (banded palm civets and otter civet); the Paradoxurinae (palm civets and
binturong); the Genettinae (genets and oyans); and the Viverrinae (terrestrial civets). The
African palm civet (Nandiniidae) is the sister-group of all other feliforms, and the Asian linsangs (Prionodontidae) are the sister-group fo the cat family (Felidae). The Malagasy civets
(Euplerinae) and Malagasy mongooses (Galidiinae) form a monophyletic group
(Eupleridae), which is the sister-group of the mongooses (Herpestidae). The Herpestidae
family is itself split into two subfamilies, the Herpestinae, including the solitary species, and
the Mungotinae, groupint the social species. These studies have also clarified which morphological features are reliable for the phylogeny of the feliform carnivores.
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Introduction
Si l’ordre des Carnivora constitue un groupe intensément étudié, les relations phylogénétiques au sein du sous-ordre des Feliformia – Felidae (félins), Herpestidae (mangoustes), Hyaenidae (hyènes et protèle), Viverridae (civettes et genettes) – sont restées
toutefois longtemps discutées (WOZENCRAFT 1989), et tous les regroupements possibles entre ces quatre familles ont été proposés. De plus, certains taxons placés dans la
famille des Viverridae posaient problème : le cryptoprocte (Cryptoprocta ferox), endémique à Madagascar, la nandinie ou civette palmiste africain (Nandinia binotata), et les
linsangs (Prionodon, Poiana). Est-ce que les Viverridés constituent une famille
« fourre-tout » regroupant des espèces ne partageant que des caractères plésiomorphes
ou convergents ? Cet article propose une synthèse des résultats moléculaires concernant
les Viverridae et Herpestidae qui ont permis de répondre à cette question.
La phylogénie des Viverridae
et la position systématique des « Viverrid-like taxa »
Jusque récemment, les Viverridae regroupaient de petits carnivores afro-asiatiques
en 6 sous-familles (WOZENCRAFT, 1993) : deux endémiques à Madagascar, les
Cryptoproctinae (Cryptoprocta) et les Euplerinae (Eupleres, Fossa) ; deux asiatiques,
les Hemigalinae (Chrotogale, Hemigalus, Cynogale, Diplogale) et les Paradoxurinae
(Arctictis, Arctogalidia, Macrogalidia, Paguma, Paradoxurus), une sous-famille africaine monospécifique, les Nandiniidae (Nandinia) et enfin les Viverrinae, asiatiques et
africains (Civettictis, Genetta, Osbornictis, Poiana, Prionodon, Viverra, Viverricula).
L'espèce malgache Cryptoprocta ferox fut décrite par BENNETT (1833) comme
appartenant aux Viverridae (sur la base de la nudité des soles plantaires, la présence
d’une palmure entre les doigts et de griffes rétractiles). MILNE-EDWARDS & GRANDIDIER (1867) considèrent que la forme générale du crâne ainsi que la denture le rapprochent des Felidae. Par contre, FLOWER (1869) rattache le cryptoprocte aux
Viverridae. La présence de la poche anale, l’absence de glandes périnéales et la taille de
l'os pénien selon MIVART (1882) et GREGORY & HELLMAN (1939) sont des caractères partagés par Cryptoprocta et les Herpestidae et non par les Viverridae. SIMPSON
(1945) rapproche Cryptoprocta de Paleoprionodon (Eocène-Miocène) et des
Viverridae. Les traits félins de la denture de Cryptoprocta (carnassières coupantes,
réduction de M1) sont considérés comme des adaptations à la prédation, mais PETTER
(1974) souligne que ce sont des caractères qui sont apparus de façon convergente chez
les Felidae et les Hyaenidae. Les résultats obtenus par l’hybridation ADN-ADN montrèrent que le cryptoprocte est plus proche des Herpestidae que des Viverridae (VÉRON
& CATZEFLIS, 1993). C’est la première étude moléculaire qui remet en cause la monophylie des Viverridae et qui montre que les Hyaenidae sont le groupe-frère des
Herpestidae + carnivores malgaches (ici Cryptoprocta) et non des Felidae. L’analyse des
caractères morphologiques a conduit à émettre deux hypothèses, l’une rapproche le
cryptoprocte des Felidae, et l’autre, par l’inclusion de fossiles de Feliformia, montre que
les caractères dentaires liés à l’hypercarnivorie seraient apparus par convergence et que
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le cryptoprocte ne partage des caractères dérivés qu’avec les Herpestidae (VÉRON,
1995). Tous les autres carnivores autochtones de Madagascar sont, comme le cryptoprocte, endémiques de l’île. Il s’agit de l’euplère (Eupleres goudotii) qui fut décrit tout
d’abord comme un insectivore (DOYERE, 1835) du fait de son museau long et effilé et
de ses dents très petites et pointues, mais qui fut rapidement rapproché des carnivores
féliformes. La civette fossane (Fossa fossana) a par contre une morphologie clairement
similaire à celle des Viverridae. Enfin, les mangoustes malgaches (Galidia elegans,
Galidictis fasciata, Galidictis grandidieri, Mungotictis decemlineata et Salanoia concolor) sont regroupées dans les Galidiinae, au sein des Herpestidae, du fait de nombreux
caractères partagés avec ceux-ci (WOZENCRAFT, 1993). Une analyse phylogénétique
basée sur le séquençage de 4 gènes (YODER et al., 2003) montre que tous les carnivores
malgaches forment un groupe monophylétique, groupe-frère des Herpestidae. Une estimation de l’âge des divergences des carnivores malgaches et des lémuriens avec leurs
groupes-frères montre que leurs colonisations respectives de l’île sont séparées par environ 10 MA (18 à 24 MA pour les carnivores ; 62 à 66 MA pour les lémuriens).
Les « Viverrid-like taxa » de Madagascar ne sont pas les seuls taxons à avoir été
récemment exclus de la famille. En effet, la nandinie, Nandinia binotata, présente des
caractères très particuliers, notamment un entotympanique cartilagineux, et sa position
phylogénétique a été longuement débattue, malgré sa morphologie générale de type
viverrin. Les données moléculaires de FLYNN & NEDBAL (1998) et celles publiées
ensuite (GAUBERT & VÉRON, 2003 ; YODER et al., 2003) montreront qu’elle se
place en groupe-frère de tous les autres féliformes.
Les hypothèse de relations phylogénétiques au sein des Viverridae ainsi nouvellement délimités restaient à étudier ; les premières analyses cladistiques montraient surtout la nature homoplasique de nombreux caractères morphologiques (VÉRON, 1995 ;
GAUBERT et al., 2002). Les premiers résultats moléculaires (VÉRON & HEARD,
2000) suggèrent la monophylie des civettes palmistes asiatiques, les Hemigalinae et les
Paradoxurinae. Mais les Viverrinae n’apparaissent pas monophylétiques, Prionodon
étant trouvé distant de cette sous-famille. Ce genre comporte deux espèces asiatiques, le
linsang à bandes (P. linsang) et le linsang tacheté (P. pardicolor) qui présentent une forte
ressemblance morphologique avec le linsang Africain (Poiana) : un crâne petit et
arrondi, une dentition hypercarnivore, l’absence de M2, un pelage et des proportions du
corps semblables. Les linsangs africains et asiatiques furent rassemblés dans la tribu des
Prionodontini (GRAY, 1864), mais par la suite les auteurs ont considéré Poiana comme
une genette primitive, qui a acquis un morphotype similaire à celui des linsangs asiatiques par convergence du fait de leur mode de vie similaire dans les forêts tropicales
(GREGORY & HELLMAN, 1939 ; SIMPSON, 1945 ; CRAWFORD-CABRAL, 1993).
Prionodon présente des ressemblances aussi bien avec les Felidae qu’avec les
Viverridae et la base du crâne est très proche de celles de féliformes fossiles de
l’Oligocène, Paleoprionodon et Proailurus (HORSFIELD, 1824 ; TEILHARD DE
CHARDIN, 1915 ; GREGORY & HELLMAN, 1939 ; VÉRON, 1995 ; HUNT, 2001).
Des analyses moléculaires (GAUBERT & VÉRON, 2003) placent pour la première fois
les linsangs asiatiques en position de groupe-frère des Felidae. Si le rapprochement avec
les Felidae avait déjà été suggéré, beaucoup d’auteurs considéraient que leur ressemblance pouvait être due à des convergences liées au régime hypercarnivore (GRAY,
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1864 ; POCOCK, 1933 ; GREGORY & HELLMAN, 1939 ; ROSEVEAR, 1974 ;
VÉRON, 1995). Ces résultats suggèrent de placer Prionodon dans une famille séparée,
les Prionodontidae (HORSFIELD, 1824). Le genre Poiana apparaît comme le groupe
frère du genre Genetta et donc les caractères morphologiques suggérant le rapprochement des linsangs africains et asiatiques sont des convergences. Cela confirme la nature
homoplasique des caractères dentaires et de l’ultrastructure des poils. Mais surtout cela
met en évidence que certains caractères morphologiques considérés comme diagnostiques et porteurs de signal phylogénétique, comme la structure de la bulle auditive et la
disposition des foramens de la base du crâne peuvent être homoplasiques. Il ressort de
ces travaux que l’établissement des affinités des formes fossiles, basées sur un nombre
réduit de caractères dentaires et crâniens, doit être considéré avec précaution. La parenté
entre les linsangs asiatiques et les Felidae a été par la suite confirmée par un grand
nombre de marqueurs (JOHNSON et al., 2006). L’évolution morphologique des viverridés et des « viverrid-like taxa » a pu être étudiée ensuite par le placage de 349 caractères discrets sur un arbre synthétique issu de ces récentes données moléculaires.
Figure 1
Arbre synthétique présentant la phylogénie des carnivores
(d’après GAUBERT & VÉRON 2003, YODER et al., 2003, FLYNN et al., 2005).
Synthetic tree of the phylogeny of carnivores
(from GAUBERT & VERON 2003, YODER et al., 2003, FLYNN et al., 2005).
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Phylogénie des petits carnivores
Les résultats ont mis en évidence la mosaïque de convergences que représente chacun
des « viverrid-like taxa » (GAUBERT et al. 2005).
La phylogénie des Herpestidae
La mise en évidence d’un groupe monophylétique de carnivores malgaches a
modifié le contenu des Herpestidae et a conduit à reconsidérer les relations phylogénétiques au sein de cette famille. Des études morphologiques (GREGORY & HELLMAN,
1939 ; BAKER, 1987 ; VÉRON 1995 ; WOZENCRAFT, 1989), cytogénétiques
(FREDGA, 1972 ; COUTURIER & DUTRILLAUX, 1985) et d’allozymes (TAYLOR
et al., 1991) ont tenté de résoudre les relations phylogénétiques au sein des Herpestidae.
WOZENCRAFT (1989) considèrait 3 sous-familles : les Galidiinae (mangoustes malgaches), les Herpestinae (Atilax, Bdeogale, Herpestes, Ichneumia, Rhynchogale) et les
Mungotinae (Crossarchus, Cynictis, Dologale, Helogale, Liberiictis, Mungos,
Paracynictis, Suricata). Certaines espèces africaines du genre Herpestes furent placées
dans le genre Galerella (WOZENCRAFT, 1993). Nous avons vu plus haut que les
Galidiinae forment un groupe monophylétique avec les autres carnivores malgaches
(YODER et al., 2003) et sont maintenant classés dans la famille des Eupleridae
(WOZENCRAFT, 2005). Les premiers résultats moléculaires (VÉRON et al., 2004)
confirment la monophylie des Herpestidae dont le groupe-frère est constitué des carnivores malgaches. Les Herpestidae sont divisés en deux groupes, qui correspondent aux
sous-familles proposées précédemment, les Herpestinae et les Mungotinae, mais avec la
mangouste jaune (Cynictis penicillata) rapprochée des mangoustes solitaires
(Herpestinae) et non des mangoustes sociales (Mungotinae). Or, cette espèce, autant par
sa morphologie que par son comportement était considérée comme proche du suricate
(Suricata) au comportement social développé. Des caractères comportementaux et écologiques ont été relevés pour les différentes espèces de mangoustes et inclus dans l’analyse, et montrent que les caractères comportementaux se révèlent peu homoplasiques
(VÉRON et al., 2004). Les caractères éthologiques soutiennent fortement le clade des
mangoustes sociales et procurent des synapomorphies pour ce groupe (vie sociale,
chasse en groupe, cri d’alarme, babysitting). Les caractéristiques sociales de la mangouste jaune, espèce grégaire, se révèlent en fait différentes de celles des mangoustes
sociales vraies.
Les relations phylogénétiques au sein du clade des mangoustes non sociales sont
mal résolues, mais la non monophylie du genre Herpestes est mis en évidence.
L’utilisation de gènes supplémentaires et un échantillonnage taxonomique élargi montrent le regoupement des genres Bdeogale - Cyniotis - Ichneumia - Rhynchogale, dont
des synapomorphies morphologiques sont mises en évidence, et suggèrent que les autres
taxons de ce groupe (Herpestes, Galerella, Atilax) pourraient former un groupe monophylétique. En effet, malgré l’irrésolution basale pour ces taxons dans la phylogénie
moléculaire, ils partagent la présence d’un événement rare chez les mammifères, la
translocation d’un autosome sur le chromosome Y (PEREZ et al., 2006).
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Conclusions
Les phylogénies moléculaires ont grandement modifié la sytématique des féliformes. La famille des Viverridae, groupe fourre-tout, a été redéfinie. Le genre Nandinia
est placé dans une famille séparée (Nandiinidae), en position basale au sein des féliformes ; le genre Prionodon est également placé dans une famille à part, les
Prionodontidae, groupe-frère des Felidae ; et les carnivores malgaches, dont certains
représentant étaient placés dans les Viverridae et d’autres dans les Herpestidae, forment
un groupe monophylétique (famille des Eupleridae), groupe-frère des Herpestidae. Les
Viverridae comprennent donc aujourd’hui deux sous-familles asiatiques, les
Paradoxurinae et les Hemigalinae, et une famille africaine et asiatique, les Viverrinae.
Celle-ci serait à diviser en Viverrinae (civettes terrestres ; Afrique et Asie) et Genettinae
(genettes et poiane ; Afrique) selon GAUBERT & CORDEIRO-ESTRELA (2006). Les
Herpestidae comprennent deux clades, l’un regroupant les mangoustes sociales
(Afrique) et l’autre, les mangoustes non sociales (Afrique et Asie).
Museum National d'Histoire Naturelle, Département Systématique et Évolution,
CP 51, USM 601-UMR 5202 Origine, structure et évolution de la biodiversité,
57 rue Cuvier, 75231 Paris Cedex 05 (France).
Email : [email protected]
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(reçu le 10/12/07 ; accepté le 20/12/07)