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Université de Bourgogne - Master STS – ETE- Spécialité Biologie des Organismes et des Populations - Parcours Ecologie Comportementale et Conservation Rapport bibliographique de Master deuxième année, année universitaire 2010-2011 Rôle de la dépression de consanguinité dans le risque d’extinction des petites populations Par Céline De Fazio Réalisé sous la direction de Xavier Fauvergue, Chargé de Recherche Et Nicolas Ris, Ingénieur de recherche Laboratoire d’accueil Équipe Biologie des Population en Interaction UMR INRA-CNRS-UNSA 1301 Interactions Biotiques et Santé Végétale 400 Route des Chappes, BP167, 06903 Sophia-Antipolis Cedex 1 Remerciements Je tiens à remercier Xavier Fauvergue, Nicolas Ris et Chloé Vayssade pour la qualité de leurs encadrements. Un très grand merci pour votre disponibilité et vos précieux conseils qui ont permis d’améliorer et de faciliter la rédaction de ce rapport bibliographique. 2 Sommaire INTRODUCTION.......................................................................................................................4 I. CARACTERISTIQUES DE LA DEPRESSION DE CONSANGUINITE.......................6 1) Base génétique...........................................................................................................6 2) Mesures de la dépression de consanguinité............................................................7 3) Problèmes de détection.............................................................................................8 4) Effets sur l’aptitude phénotypique..........................................................................9 II. CONSEQUENCES POPULATIONNELLES DE LA DEPRESSION DE CONSANGUINITE..............................................................................................................11 1) Variabilité génétique...............................................................................................11 2) La purge est-elle efficace dans les petites populations ? ....................................12 3) Risque d’extinction.................................................................................................14 CONCLUSION-PERSPECTIVES.........................................................................................17 BIBILIOGRAPHIE.................................................................................................................19 3 INTRODUCTION Depuis l’apparition de la Vie, des espèces apparaissent et disparaissent continuellement. L’extinction est donc un phénomène naturel faisant partie du processus évolutif de chaque espèce. Cependant, une érosion de la biodiversité est actuellement constatée. Son étendue est telle que 20% de vertébrés, 30% d’invertébrés, 68% de plantes et 50% de champignons et protistes évalués sont considérés comme menacés (IUCN 2010), poussant certains à parler d’une sixième crise d’extinction massive (Leakey & Lewin 1995; Chapin et al. 2000; Thomas et al. 2004). La dégradation et la destruction des habitats, la pollution, la surexploitation et l’introduction d’espèces sont autant de facteurs qui fragilisent les populations naturelles (World Conservation Monitoring Centre 1992). Les populations d’espèces menacées y sont tout particulièrement sensibles car elles sont le plus souvent de petite taille ou en déclin (IUCN 2010). Dès lors que le déclin d’une population est entamé, des processus dus au hasard tels que les catastrophes, la stochasticité démographique, environnementale et génétique peuvent entrainer la population dans un vortex d’extinction (paradigme des petites populations ; Caughley 1994). Les petites populations ont donc généralement une persistance limitée dans le temps en comparaison aux plus grandes populations (Shaffer 1981). La consanguinité (ou endogamie) se réfère à des phénomènes variés bien que décrivant tous des situations dans lesquelles l’accouplement se fait entre individus apparentés (i.e. individus possédant au moins un ancêtre en commun); elle peut donc se définir de plusieurs façons. D’une part, la consanguinité systématique est due à un choix non aléatoire du partenaire sexuel mesuré comme un écart à l’équilibre d’Hardy-Weinberg (Glémin 2003). Dans ce cas, la parenté entre partenaires est donc plus élevée que la parenté moyenne entre individus choisis au hasard dans une population (Leberg & Firmin 2008). D’autre part, la consanguinité panmictique est utilisée pour faire référence à la probabilité non nulle que deux gènes d’un individu soient identiques par descendance au sein d’une population panmictique de taille finie (Glémin 2003; Leberg & Firmin 2008). Ainsi, en cas de consanguinité panmictique, même si l’association entre partenaires se fait au hasard, la probabilité de s’accoupler avec un apparenté est importante. La consanguinité systématique est donc le résultat du système d’appariement et se manifeste quelque soit la taille de la population, alors que la consanguinité panmictique est due à la baisse d’effectif au sein de la population. Pour cette raison, la consanguinité panmictique sera majoritairement utilisée dans ce rapport. La consanguinité est supposée affecter, entre autres, l’évolution des systèmes de reproduction (Charlesworth & Charlesworth 1987), les stratégies de dispersion et les comportements sociaux (Gros et al. 2008; Michod 1993), mais elle joue aussi un rôle déterminant dans la structure génétique des populations. En effet, la consanguinité entraine 4 l’augmentation de la proportion de locus homozygotes au détriment des hétérozygotes, modifiant les fréquences génotypiques de la population et aboutissant éventuellement à la dépression de consanguinité (Wright et al. 2008). La dépression de consanguinité est observée chez de nombreux taxons animaux et végétaux et se manifeste par une réduction de l’aptitude phénotypique des descendants endogames par rapport à ceux issus de croisements exogames (i.e. entre individus nonapparentés, outbreeding en anglais) (Hedrick & Kalinowski 2000). Nous pouvons alors supposer que la dépression de consanguinité agit comme une force majeure qui altère la dynamique et la viabilité des petites populations, augmentant de ce fait leur probabilité d’extinction. Cependant, la contribution de la dépression de consanguinité au risque d’extinction des petites populations n’a été que récemment mentionné (Frankel & Soulé 1981) et reste encore aujourd’hui controversée. Selon certains auteurs, la dépression de consanguinité apparait être la menace génétique la plus immédiate et la plus préoccupante pour la persistance des petites populations (Keller & Waller 2002; Vilas et al. 2006; Zayed 2009). D’autres ont affirmé que les petites populations disparaissaient bien en avant d’être impactées par les facteurs génétiques, plaçant la stochasticité démographique et environnementale ainsi que les catastrophes comme causes majeures de l’extinction (Lande 1988; Young 1991; Caro & Laurenson 1994). Ce scepticisme s’est par la suite étendu quant à l’importance, voire même, à l’existence de la dépression de consanguinité au sein des populations naturelles (Caro & Laurenson 1994; Caughley 1994; Merola 1994). Une des principales raisons est l’existence de nombreux comportements d’évitement de la consanguinité aussi bien pré et/ou post-copulatoire (e.g. dispersion, accouplements multiples des femelles (Bull & Cooper 1999; Danchin et al. 2005)) que pré et/ou post-fécondation (e.g. éjection du sperme, infanticide sélectif (Pizzari & Birkhead 2000; Danchin et al. 2005)) qui pourraient fortement limiter les possibilités de reproduction entre apparentés au sein des populations naturelles. L’objectif du rapport est de comprendre comment la dépression de consanguinité peut contribuer au processus d’extinction des populations à faible effectif évoluant aussi bien en captivité qu’en milieu naturel. Pour ce faire, les principales caractéristiques de la dépression de consanguinité seront exposées. Puis, nous discuterons plus précisément des conséquences de la dépression de consanguinité dans les petites populations. Les exemples passés en revue seront empruntés au règne animal et végétal. À travers les différentes publications étudiées, nous mettrons en évidence que ce n’est généralement pas la dépression de consanguinité per se, mais plutôt son interaction avec d’autres facteurs tels que la stochasticité environnementale qui augmente nettement la probabilité d’extinction des petites populations. 5 I. CARACTERISTIQUES DE LA DEPRESSION DE CONSANGUINITE 1) Base génétique Les bases génétiques de la dépression de consanguinité sont régulièrement débattues. Trois hypothèses antagonistes sont communément proposées afin d’expliquer l’effet négatif de la consanguinité sur l’aptitude phénotypique : la dominance partielle, la superdominance et l’épistasie (Fig. 1.). L’hypothèse de dominance partielle énonce que la dépression de consanguinité résulte de l’augmentation de la fréquence d’allèles délétères récessifs ou partiellement récessifs (Wright et al. 2008). Ce fardeau génétique est révélé par une baisse d’aptitude phénotypique lorsque le taux d’homozygotie augmente (Keller & Waller 2002). L’hypothèse de superdominance suppose que les hétérozygotes sont supérieurs aux homozygotes à un locus donné (A1A2 supérieur à A1A1 et à A2A2). La consanguinité, en augmentant la fréquence de loci homozygotes, réduit ainsi l’avantage sélectif des hétérozygotes (Wright et al. 2008). Cette seconde hypothèse à l’avantage d’expliquer également le phénomène inverse de la dépression de consanguinité, i.e., l’hétérosis (ou vigueur hybride), définie comme une augmentation de l’aptitude phénotypique d’un descendant par rapport à ses deux parents provenant de populations différentes (Edmands 2007). Différencier ces deux hypothèses s’avère délicat, puisque des allèles délétères en répulsion (i.e. lorsque l’allèle dominant d’un gène est présent avec l’allèle récessif d’un autre gène sur le même chromosome) peuvent avoir les mêmes effets que la superdominance : on parle alors de superdominance associative (Keller & Waller 2002). La dépression de consanguinité pourrait également être déterminée par l’épistasie (i.e. interaction entre deux ou plusieurs gènes) (Kristensen et al. 2010). Cependant, une part importante de la dépression de consanguinité pourrait être causée par l’hypothèse de dominance partielle (Charlesworth & Charlesworth 1999; Dudash & Carr 1998; Roff 2002; Charlesworth & Willis 2009), bien que des données empiriques existent pour étayer l’hypothèse de superdominance (Karkkainen et al. 1999). Même si la superdominance est rare, Charlesworth et Charlesworth (1999) soulignent également que la superdominance est essentielle pour certains traits, laissant supposer que ces deux mécanismes peuvent agir simultanément (Crnokrak & Barrett 2002). 6 Fig.1. Hypothèses de la base génétique de la dépression de consanguinité. La première partie de la figure (a) représente des chromosomes ayant deux loci A et B pour des individus homozygotes et leur descendance hétérozygotes. La deuxième partie de la figure décrit les valeurs génotypiques en fonction des différents génotypes (ligne noire) et leurs différents composants (rouge pour le locus A, vert pour le B, et bleu pour l’interaction entre A et B). Sous l’hypothèse de dominance partielle, les allèles récessifs délétères correspondent à A2 et B2 (a.i.). Pour l’hypothèse de superdominance, une interaction allélique (ovale jaune) est responsable de la supériorité des hétérozygotes (a.ii.). En ce qui concerne l’épistasie, l’interaction entre A1 et B1 (ovale jaune) est avantageuse pour l’hétérozygote (a.iii). D’après Kristensen et al. (2010). 2) Mesures de la dépression de consanguinité La dépression de consanguinité (δ, delta minuscule) est généralement mesurée en comparant l’aptitude phénotypique d’un descendant de croisement consanguin (Wi) avec celle d’un descendant de croisement aléatoire (Wn) (Hedrick & Kalinowski 2000). L’équation suivante permet de quantifier la dépression de consanguinité : δ= 1 − ܹ݅/ܹ݊ (1) Quand δ est supérieur à 0 (au maximum égal à 1) cela indique que l’aptitude phénotypique des individus exogames est plus grande que celle des individus endogames et inversement si δ est inférieur à 0. Cette mesure est fréquemment utilisée chez les espèces autofertiles, en comparant des individus issus d’allofécondation à d’autres individus de la même population mais issus d’autofécondation (le coefficient de consanguinité F, i.e. la probabilité qu’un individu possède deux gènes homologues identique par descendance, étant alors égal à 0.5) (Frankham et al. 2010). 7 Pour pouvoir comparer l’intensité l’ de la dépression de consanguinité entre populations, l’utilisation d’équivalents létaux est généralement requit car ils ont l’avantage de fournir une mesure standard du coût de la consanguinité pour différents niveaux de F (Armbruster & Reed 2005). Un équivalent létal (B B) correspond au nombre dee gènes délétères par génome haploïde ayant un effet cumulatif équivalent à un gène létal (Keller & Waller 2002). L’intensité de la dépression de consanguinité mesurée sur un individu est influencée par son coefficient de consanguinité et le nombre d’équivalents létaux pour les gènes qu’il porte. porte Par exemple, si les loci responsables de la dépression de consanguinité ont des effets indépendants et multiplicatifs, le logarithme ithme de l’aptitude phénotypique est supposé diminuer linéairement avec l’augmentation l’augmen du coefficient de consanguinité (Fig. 2.). Cette baisse correspond correspond au fardeau de consanguinité, exprimé en nombre d’équivalents létaux (Keller & Waller 2002). Fig. 2. Relation entre la dépression de consanguinité et le fardeau de consanguinité. D’après Keller & Waller (2002). 3) Problèmes de détection Pour comprendre comment la dépression de consanguinité impacte la persistance des petites populations, il est important de ne pas biaiser la littérature et de tenir compte des études démontrant l’absence de dépression de consanguinité. consanguinité Cependant, il existe un biais de publication intrinsèque, du fait d’une plus grande proportion de résultats « positifs » publiés que de résultats « négatifs » (i.e. absence de dépression de consanguinité). consanguinité) Par ailleurs, il est possible que certaines études échouent dans la détection de la dépression de consanguinité bien que celle-ci celle ci soit réellement présente. Une des raisons principales est le manque de puissance statistique due à des paternités difficilement identifiables (e.g. si plusieurs 8 individus ont le même coefficient de consanguinité) et/ou une taille d’échantillon trop faible (Hedrick & Kalinowski 2000). Un minimum de 20 accouplements entre apparentés pourrait être nécessaire et suffisant pour pouvoir détecter, dans la plupart des cas, une dépression de consanguinité significative (Keller & Waller 2002). De plus, bien que certains traits phénotypiques soient plus susceptibles à la dépression de consanguinité que d’autres (Hedrick & Kalinowski 2000), il n’est pas possible de tous les examiner expérimentalement. Par exemple, les traits d’histoire de vie étroitement liés à l’aptitude phénotypique, soumis à une sélection directionnelle importante, sont généralement considérés comme sensibles (Mousseau & Roff 1987; DeRose & Roff 1999). De ce fait, la majorité des études s’intéressant aux effets de la consanguinité ne considèrent que quelques composants majeurs de l’aptitude phénotypique (e.g. fécondité, survie juvénile). L’environnement dans lequel la dépression de consanguinité est considérée peut aussi influencer sa détection (Bijlsma et al. 1999). En effet, la dépression de consanguinité est généralement plus importante sous des conditions stressantes (e.g. compétition intra ou interspécifique élevée, charge parasitaire, privation de nourriture etc.) comme cela est démontré dans une méta-analyse de 34 études (Armbruster & Reed 2005). Le coût de la consanguinité est donc attendue être moins sévère en captivité qu’en milieu naturel (Jiménez et al. 1994; Crnokrak & Roff 1999) et par conséquent moins facilement détectable, même si cela n’est pas toujours le cas (Keller & Waller 2002). Les effets de la consanguinité examinés à partir de populations captives pourraient alors être sous estimés. De plus, dans de telles populations, le plus souvent de petite taille, la dépression de consanguinité pourrait être réduite à travers la contre-sélection des allèles délétères récessifs ou partiellement récessifs (Crnokrak & Barrett 2002). Ce processus appelé purge sera étudié plus en détail ultérieurement. 4) Effets sur l’aptitude phénotypique Les effets de la consanguinité sur l’aptitude phénotypique, qu’ils soient positifs (i.e. hétérosis) ou négatifs, sont connus depuis longtemps. Charles Darwin (1876) en s’intéressant aux effets de l’autofécondation et de la fécondation croisée chez 57 espèces de plantes, a apporté la première preuve de l’existence de la dépression de consanguinité. Il a démontré que la majorité des plantes endogames sont plus petites et produisent moins de graines que les plantes exogames. Par la suite, la consanguinité sera considérée comme néfaste, principalement, pour toutes les composantes de la survie et de la reproduction tels que la longévité (Laikre et al. 1997), la fécondité (Laikre et al. 9 1997; Eldridge et al. 1999), la survie des stades immatures (Kempenaers et al. 1996), la résistance aux maladies (Whiteman et al. 2006), etc. En captivité, les effets délétères de la consanguinité sur l’aptitude phénotypique ont été contestés (Ralls et al. 1979). Cette controverse prend fin avec ces auteurs et tout particulièrement avec l’étude de Ralls et al. (1988) qui énonce la présence d’un différentiel de survie entre les individus endogames et exogames dans 40 populations captives de mammifères appartenant à 38 espèces. Le coût de la consanguinité a été quantifié et la reproduction entre parent-enfant ou frèresœur (F=0.25) a été considérée comme augmentant d’environ 33% la mortalité juvénile. Il existe aujourd’hui plusieurs preuves attestant de la présence de la dépression de consanguinité in natura, malgré le scepticisme de certains (Caro & Laurenson 1994; Caughley 1994; Merola 1994). À l’aide d’une méta-analyse, Crnokrak et Roff (1999) ont rapporté des niveaux significatifs de dépression de consanguinité dans 35 espèces en situation naturelle. Lors d’une étude expérimentale menée dans une population sauvage de souris à pattes blanches Peromyscus leucopus noveboracensis, Jiménez et al. (1994) se sont intéressés à l’impact de la consanguinité sur la survie et la masse corporelle des adultes. Les souris capturées dans un site naturel ont été utilisées pour fonder une nouvelle population en laboratoire. Leurs descendants étaient issus soit d’accouplement non-consanguin soit d’accouplement frère-sœur. Au bout de 3 à 4 générations, environ 800 descendants adultes, distribués relativement équitablement entre les individus endogames et exogames, ont été réintroduits à différentes périodes dans le site de capture initial. En utilisant la méthode de capture-marquage-recapture, les auteurs ont montré que 10 semaines après le lâcher, les souris consanguines présentaient toujours une survie hebdomadaire moyenne réduite par rapport aux souris non-consanguines (Fig. 3.). Une perte de poids significative a également été observée chez les mâles consanguins uniquement, suggérant que les caractères morphologiques faiblement liés à l’aptitude phénotypique (DeRose & Roff 1999) peuvent aussi être affectés par la consanguinité. Fig. 3. Survie hebdomadaire moyenne ± S.E. des descendants non consanguins (traits pleins) et consanguins (trais pointillés) d’une population naturelle de souris à pattes blanches au cours des 10 semaines suivant leur réintroduction. D’après Jiménez et al. (1994). 10 Au sein d’une population, les effets de la consanguinité sur l’aptitude phénotypique peuvent donc varier selon le trait considéré, l’environnement ou encore l’origine géographique de la population considérée. Ce dernier effet génétique a été démontré par des études expérimentales sur la mouche des fruits Drosophila melanogaster et le tribolium rouge de farine Tribolium castaneum (Pray & Goodnight 1995; Reed et al. 2002). La dépression de consanguinité peut donc réduire l’aptitude phénotypique individuelle dans les populations captives et naturelles. II. cCONSEQUENCES CONSANGUINITE POPULATIONNELLES DE LA DEPRESSION DE 1) Variabilité génétique Le niveau de variabilité génétique est fortement conditionné par la taille de la population (Knaepkens et al. 2004; Palstra & Ruzzante 2008). Dans les petites populations, la consanguinité panmictique devient inévitable (la possibilité de s’apparier avec un partenaire non-apparenté devenant inexistante au fil des générations) (Frankham et al. 2010) et conduit à une hausse de l’homozygotie. Parallèlement, la théorie prédit qu’au sein de telles populations, la dérive génétique, i.e., la fluctuation aléatoire des fréquences alléliques, devient forte et conduit également à une augmentation de l’homozygotie à travers la perte d’allèles rares et la fixation d’allèles (Falconer & Mackay 1996; Charlesworth & Charlesworth 1987). Ces deux processus aboutissent donc à une réduction inexorable de la variabilité génétique au cours du temps (Newman & Pilson 1997; Knaepkens et al. 2004). Cette perte significative de variabilité génétique entrave le potentiel évolutif de la population en réponse aux changements environnementaux (Knaepkens et al. 2004; Palstra & Ruzzante 2008). Les populations à effectif réduit sont donc attendues être plus susceptibles à l’extinction que les grandes populations (Mills & Smouse 1994; Keller & Waller 2002; Frankham et al. 2010). La perte de variabilité est décrite par le taux d’hétérozygotie, qui en l’absence de mutation et de sélection, est lié comme suit à la consanguinité et la taille de la population : et H୲ ⁄ H = [1 − 1/(2ܰ ) ]௧ = 1 − ܨ௧ (2) [1 − 1/(2ܰ )]௧ ~ eି୲/(ଶ ) (3) où Ht est l’hétérozygotie attendue à l’équilibre d’Hardy-Weinberg à la génération t, Ho l’hétérozygotie initiale, Ft le coefficient de consanguinité à la génération t et Ne la taille efficace 11 de la population (Brook et al. 2002; Reed & Frankham 2003). La taille efficace d’une population peut se définir comme étant la taille d’une population idéale (i.e. population panmictique d’effectif constant, isolée des autres populations, et à générations non-chevauchantes) qui subirait une perte de diversité génétique, de même intensité que dans la population étudiée (Frankham et al. 2010). Or, la grande majorité des populations réelles dévie considérablement des hypothèses de la population idéale (e.g. sex-ratio biaisé, polygynie). La taille efficace est donc généralement inférieure au nombre d’adultes reproducteurs de la population et par conséquent à la taille de dénombrement (N) (Palstra & Ruzzante 2008). La variabilité génétique est attendue décroître exponentiellement avec les générations comme supposée par l’équation (3). Ce déclin s’effectuant à un taux de 1/(2Ne) à chaque génération, la variabilité génétique diminue d’autant plus vite que la taille efficace de la population est faible (Fig. 4.) (Lande 1988). De ce fait, les petites populations sont donc affectées plus rapidement par la consanguinité que les grandes populations (Brook et al. 2002). Fig. 4. Perte de variabilité génétique au fil des générations pour des populations différant dans leur taille efficace (Ne). Après 10 générations, la population ayant une taille efficace égale à 10 perd environ 40% de sa variabilité génétique alors que la plus petite population perd la totalité de sa variabilité génétique. D’après Meffe & Carroll (1997). 2) La purge est-elle efficace dans les petites populations ? Puisque la consanguinité augmente l’homozygotie à un taux d’autant plus important que la population est petite, la sélection naturelle contre les allèles délétères récessifs ou partiellement récessifs devrait réduire plus efficacement leur fréquence au sein d’une telle population (Boakes 12 et al. 2007). Cette ‘purge’ des allèles délétères est le résultat de deux processus distincts : la ‘purge par écart à la panmixie’ causée par la consanguinité systématique et la ‘purge par dérive’ correspondant à la consanguinité panmictique (Glémin 2003). Sous l’hypothèse de dominance partielle uniquement (Kalinowski et al. 2000; Wright et al. 2008), la purge permettrait de diminuer le fardeau génétique des populations, entrainant une réduction de la dépression de consanguinité et aboutissant ainsi au rétablissement de l’aptitude phénotypique dans ces populations (Bijlsma et al. 2000). En théorie, les modèles prédisent qu’au sein des petites populations, seuls les allèles récessifs à large effet, i.e., les allèles létaux ou fortement délétères, devraient être rapidement purgés par dérive, à condition que le nombre de létaux ne soit pas trop élevé (Hedrick 1994; Glémin 2003). Les effets négatifs de la consanguinité pourraient alors être efficacement atténués (Leberg & Firmin 2008) notamment lorsque la consanguinité agit lentement, laissant de nombreuses opportunités à la sélection pour purger le fardeau génétique (Hedrick 1994). En revanche, les allèles légèrement délétères pourraient être plus difficiles à éliminer, si ce n’est impossible (Lande 1988; Hedrick 1994; Glémin 2003). En effet, la sélection s’avérant moins efficace dans les petites populations, ces allèles pourraient être « invisibles » à la sélection, et dès lors, avoir une forte probabilité d’être fixés par dérive génétique (Keller & Waller 2002). Par conséquent, on s’attend à ce que les allèles ayant un effet faible mais négatif augmentent en fréquence et contribuent à réduire l’aptitude phénotypique moyenne. La présence de tels allèles peut impacter la dynamique de la population et augmenter par conséquent son risque d’extinction à long terme (Hedrick 1994; Leberg & Firmin 2008). Ainsi, bien que certains auteurs aient détecté un déclin significatif de la dépression de consanguinité (Crnokrak & Barrett 2002), la majorité s’accordent pour dire que les effets de la purge sont généralement insuffisants pour réussir à éliminer la dépression de consanguinité au sein des petites populations (Hedrick 1994; Byers & Waller 1999; Reed et al. 2003; Leberg & Firmin 2008). Si la purge est effectivement peu efficace et accroit le risque d’extinction des populations naturelles, les tentatives de purge du fardeau génétique, par une gestion des populations basée sur la mise en place d’une consanguinité délibérée, pourraient être une stratégie risquée pour les petites populations captives d’espèces menacées (Hedrick 1994; Byers & Waller 1999). Par exemple, Templeton et Read (1984) avaient proposé de purger le fardeau génétique d’une population captive de gazelles de Speke Gazella spekei issus de 3 femelles et 1 mâle. À l’époque, ils avaient conclu que la dépression de consanguinité pouvait être rapidement (3 générations) et efficacement réduite par un programme de reproduction approprié. Depuis, plusieurs auteurs ont douté de l’efficacité d’une telle purge intentionnelle et de la validité des 13 méthodes d’analyses statistiques utilisées (Hedrick 1994; Willis & Wiese 1997; Kalinowski et al. 2000; Boakes et al. 2007). Par exemple, la ré-analyse des données par Kalinowski et al. (2000) n’a pas aboutit aux mêmes conclusions que celles publiées initialement : la viabilité des individus endogames augmente belle et bien mais uniquement durant la 1ère génération de consanguinité. Cette augmentation pourrait refléter l’amélioration des conditions d’élevage plutôt que l’action de la sélection naturelle (Kalinowski et al. 2000). Puisqu’il apparait difficile d’éliminer la dépression de consanguinité, les petites populations pourraient alors être tout particulièrement sujettes à l’extinction. 3) Risque d’extinction Le rôle de la dépression de consanguinité sur le risque d’extinction des petites populations est encore aujourd’hui mal compris. Certains auteurs ont affirmé que la stochasticité démographique et environnementale devraient conduire les petites populations à l’extinction avant que les facteurs génétiques n’aient eu le temps d’agir (Lande 1988; Young 1991; Caro & Laurenson 1994). Si tel est le cas, la variabilité génétique des espèces menacées est attendue ne pas différer de celle des espèces non menacées auxquelles elles sont étroitement apparentées (Spielman et al. 2004). Or, dans une récente méta-analyse comparant l’hétérozygotie dans 170 paires de taxons (i.e., menacés versus non menacés), Spielman et al. (2004) démontrent que 77% des taxons menacés présentent des répercussions génétiques (i.e. un niveau variabilité génétique significativement réduit). Ils concluent donc que les facteurs génétiques peuvent impacter les populations avant qu’elles ne s’éteignent et réfutent ainsi l’hypothèse du rôle exclusif des facteurs écologiques sur l’extinction. Cependant, comme supposé par Lande (1988), sous certaines conditions, comme par exemple lorsque les pressions environnementales sont importantes et affectent alors rapidement la démographie des populations, les facteurs génétiques n’ont pas toujours le temps de contribuer significativement au processus d’extinction. Pour connaitre le rôle exact que pourrait jouer la dépression de consanguinité dans la dynamique d’extinction, il est intéressant d’exclure ou de contrôler les autres facteurs. Quelques études de laboratoire ont réalisé de telles expériences. Ainsi, dans une étude expérimentale, Bijlsma et al. (2000) ont conclu que les petites populations endogames de mouche des fruits D. melanogaster avaient un taux d’extinction à court terme plus important que les populations exogames, et ce, même si les populations endogames subissaient un faible niveau de consanguinité. Leur taux d’extinction était d’autant plus grand que le coefficient de consanguinité était élevé. Frankham (1995), a aussi procédé à une approche expérimentale sur la 14 drosophile D. melanogaster et D. virilis ainsi que sur la souris domestique Mus musculus en dissociant les processus génétiques et non génétiques. Il a ainsi mis en évidence une augmentation du risque d’extinction comme conséquence directe de la consanguinité, et donc, de la dépression de consanguinité. L’intérêt de son travail est de dévoiler l’existence d’une relation seuil entre la consanguinité et l’extinction (Fig. 5.). Fig. 5. Relation seuil entre extinction et coefficient de consanguinité (F) dans une population consanguine de souris domestique (points blancs) et trois populations consanguines de mouches à fruit (une espèce ayant deux populations ; points noirs). L’extinction initiale est faible voire nulle, alors qu’à des taux intermédiaires de consanguinité, l’extinction augmente très nettement. Le fait que l’extinction ne commence qu’à des niveaux intermédiaires ne signifie pas qu’un F faible n’est pas néfaste pour la population, mais que le taux d’accroissement de la population doit devenir négatif pour observer un changement. D’après Frankham et al. (2010). En situation naturelle, établir un lien entre la dépression de consanguinité et l’extinction est méthodologiquement bien plus complexe. C’est pourquoi, peu d’études ont détecté et démontré un tel effet. Dans une approche expérimentale sur les plantes de Clarkia pulchella, Newman et Pilson (1997) ont montré que les populations hautement endogames et ayant la plus petite taille efficace avaient un taux d’extinction de 69% après 3 générations in natura. Ce taux d’extinction atteignait seulement 25% pour les populations moins consanguines. À plus grande échelle, l’étude de Saccheri et al. (1998) a permis d’estimer le taux d’hétérozygotie et la survie dans une large métapopulation finlandaise de papillons de mélitée du plantain Melitaea cinxia. Dans un ensemble de 42 sous-populations, la probabilité d’extinction était d’autant plus forte que l’hétérozygotie était faible. Ce résultat est resté significatif après l’élimination de l’effet des variables écologiques et démographiques pertinentes, dévoilant ainsi l’importance de la dépression de consanguinité dans la dynamique de ces populations. Néanmoins, dans ce système biologique, le meilleur modèle statistique permettant d’expliquer le risque d’extinction des 15 populations locales incluait à la fois les facteurs génétiques et écologiques. Ainsi, l’étude de Saccheri et al. (1998) traduit la nécessité de prendre en considération l’interaction des processus démographiques et génétiques pour appréhender correctement l’extinction de populations d’espèces menacées. Par la suite, Nieminen et al. (2001) confirmeront expérimentalement la relation causale entre la dépression de consanguinité et l’extinction dans les populations de Melitaea cinxia. La dépression de consanguinité pourrait ainsi contribuer au risque d’extinction des petites populations en rendant les individus plus sensibles à la stochasticité, à l’effet Allee etc. Le déclin et la disparation d’une population pourraient alors être le fruit d’un travail en synergie entre ces facteurs. Par exemple, Keller et al. (1994) ont étudié une population naturelle de bruant chanteur Melospiza melodia de l’île de Mandarte après qu’elle ait subit une forte période de déclin (mortalité de 89% des adultes) probablement causé par des conditions météorologiques inhabituellement défavorables. Le coefficient de consanguinité était connu pour la majorité des oiseaux avant le crash de la population. Après le déclin, les auteurs ont constaté un taux de survie bien plus faible chez les individus consanguins que chez les non-consanguins. Dans cet exemple, il est clair que la catastrophe météorologique a été responsable de la forte mortalité, mais il est apparu également très clairement que la consanguinité explique, en partie, qui survit et qui meurt. La dépression de consanguinité a été mise en évidence dans cette population (Keller 1998), en accord avec le différentiel de survie. Pour une compréhension et une analyse plus complète du rôle de la dépression de consanguinité sur la probabilité d’extinction, l’utilisation de modèles de simulation peut être utile, notamment pour les espèces menacées pour lesquels différents scénarios de gestion peuvent être comparés. Ces modèles prédictifs permettent d’analyser la persistance à long terme d’une large gamme d’espèces menacées et ont l’avantage de distinguer l’effet de chaque facteur tout comme le résultat de leur interaction. Brook et al. (2002) incorporent dans leur modèle 20 espèces menacées et démontrent que la dépression de consanguinité élève la probabilité d’extinction de 25 à 30.5% selon la taille initiale de la population, en comparaison aux situations où la dépression de consanguinité est omise. Cependant, il est probable que ce résultat sousestime la véritable ampleur de la dépression de consanguinité sur l’extinction. En effet, elle est appliquée à un niveau de 3.14 d’équivalents létaux comme rapporté par Ralls et al. (1988), alors que le niveau réel en milieu naturel y serait supérieur (Keller 1998). Le modèle développé par O’Grady et al. (2006) confirment que la dépression de consanguinité contribue et augmente la probabilité d’extinction des petites populations tout en révélant cette sous-estimation. 16 CONCLUSION-PERSPECTIVES La dépression de consanguinité affecte négativement l’aptitude phénotypique individuelle et donc in fine, la dynamique des populations, que ces populations soient captives ou naturelles. De plus, son ampleur est d’autant plus importante que la population est petite et isolée. La dépression de consanguinité joue donc un rôle essentiel dans le risque d’extinction des petites populations et c’est en interaction avec les facteurs démographiques, stochastiques et déterministes qu’elle accroit la probabilité d’extinction. Ainsi, si la dépression de consanguinité est ignorée en biologie de la conservation, le risque d’extinction des populations menacées pourrait être nettement sous-estimé et les stratégies mises en place pourraient s’avérer inadéquates et inefficaces. La restauration de flux de gènes entre parcelles, le renforcement et la réintroduction d’individus en milieu naturel permettraient de limiter l’impact de la dépression de consanguinité et ainsi d’augmenter la persistance des populations. Les exemples phares de gestion des populations prenant en compte la consanguinité concernent le tétras des prairies Tympanuchus cupido (Westemeier et al. 1998), la vipère péliade Vipera berus (Madsen et al. 1999) ou encore, la panthère de Floride Felis concolor coryi (Hedrick 2001). Un des outils possibles pour l‘aide à la gestion des petites populations repose sur le concept de taille minimale de population viable (Shaffer 1981) qui propose qu’une population a une probabilité de survie de 90% sur 100 ans à partir du moment où sa taille atteint un certain seuil qu’il convient alors d’estimer. Parmi les espèces qui préoccupent l’homme et font l’objet d’une forte activité de gestion, les espèces d’insectes appartenant à l’ordre des Hyménoptères occupent une place centrale. En effet, les Hyménoptères offrent de nombreux services écosystémiques à travers leurs rôles de pollinisateur et de régulateur d’insectes phytophages (les Hyménoptères parasitoïdes sont des outils courants en lutte biologique). Les Hyménoptères haplodiploïdes connaissent actuellement un déclin sévère (LaSalle & Gauld 1993), et contrairement à la conception courante qui suppose que les allèles délétères récessifs peuvent être purgés au cours de la phase haploïde, ils peuvent souffrir de dépression de consanguinité (Antolin 1999 ; Henter 2003). Il est donc primordial de comprendre les effets démographiques de la consanguinité chez de telles espèces. Au sein des populations d’Hyménoptères parasitoïdes, une des composantes de la dépression de consanguinité est causée par le système génétique de déterminisme du sexe. Ce déterminisme est contrôlé par la complémentarité des allèles à un seul gène (sl-CSD, pour singlelocus Complementary Sex Determination ; Cook 1993; van Wilgenburg et al. 2006; Heimpel & De Boer 2008). Les femelles issues d’œufs fécondés sont diploïdes et hétérozygotes au locus slCSD. Les mâles sont normalement produits à partir d’œufs non fécondés et sont donc haploïdes, 17 et hémizygotes pour ce même locus (Zayed 2009). Le sl-CSD conduit à une dépression de consanguinité considérable travers la production d’individus diploïdes homozygotes au locus du CSD. Ces individus destinés à être des femelles (puisqu’ils sont issus d’œufs fécondés), se développent anormalement en mâles et soit ils meurent au cours de leur développement, soit ils restent stériles (Zayed & Packer 2005). Lors d’accouplements entre individus porteur de même allèle, la moitié de la descendance diploïde correspond à ces mâles non-viables (van Wilgenburg et al. 2006). Au niveau démographique, cette augmentation de la proportion de diploïdes se développant en mâles équivaut à une hausse de la mortalité des femelles (Zayed 2009). Ce coût s’accentue lorsque les mâles diploïdes arrivent à s’accoupler. En effet, les femelles s’accouplant avec ces mâles stériles ne produiront que des descendants haploïdes (Zayed 2009). L’impact sur la dynamique de la population est donc important. De ce fait, le taux d’extinction des haplodiploïdes attendu est supérieur à celui des espèces diploïdes menacées à paramètres démographiques identiques (Zayed & Packer 2005). L’objectif de mon stage sera donc d’étudier finement la dépression de consanguinité chez un Hyménoptère parasitoïde modèle, l’ichneumonide Venturia canescens. Pour ce faire, la comparaison entre populations goulotées et isolées versus non goulotées et connectées pour des traits d’histoire de vie et comportementaux ainsi que la comparaison d’individus issus de croisements entre parents plus ou moins apparentés seront effectuées. 18 BIBLIOGRAPHIE Antolin, M. F. 1999. A genetic perspective on mating systems and sex ratios of parasitoid wasps. Researches on Population Ecology, 41, 29-37. Armbruster, P. & Reed, D. H. 2005. 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