Quel dermatophyte peut-on encore appeler - Serval

Unicentre
CH-1015 Lausanne
http://serval.unil.ch
Year : 2016
Quel dermatophyte peut-on encore appeler Trichophyton
Mentagrophytes ? : revue historique et illustration par deux cas
cliniques
CHOLLET Annemay
CHOLLET Annemay, 2016, Quel dermatophyte peut-on encore appeler Trichophyton
Mentagrophytes ? : revue historique et illustration par deux cas cliniques
Originally published at : Thesis, University of Lausanne
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UNIVERSITE DE LAUSANNE - FACULTE DE BIOLOGIE ET DE MEDECINE
Département de médecine
Service de Dermatologie et Vénéréologie
Quel dermatophyte peut-on encore appeler Trichophyton
Mentagrophytes?: revue historique et illustration par deux cas cliniques
THESE
préparée sous la direction du Professeur Michel Monod
et présentée à la Faculté de biologie et de médecine de
l’Université de Lausanne pour l’obtention du grade de
DOCTEUR EN MEDECINE
par
Annemay CHOLLET
Médecin diplômée de la Confédération Suisse
Originaire de Prez-vers-Noréaz
Lausanne
2016
UNIVERSITE DE LAUSANNE - FACULTE DE BIOLOGIE ET DE MEDECINE
Département de médecine
Service de Dermatologie et Vénéréologie
Quel dermatophyte peut-on encore appeler Trichophyton
Mentagrophytes?: revue historique et illustration par deux cas cliniques
THESE
préparée sous la direction du Professeur Michel Monod
et présentée à la Faculté de biologie et de médecine de
l’Université de Lausanne pour l’obtention du grade de
DOCTEUR EN MEDECINE
par
Annemay CHOLLET
Médecin diplômée de la Confédération Suisse
Originaire de Prez-vers-Noréaz
Lausanne
2016
1
Table des matières
1 Résumé............................................................................... 2
2 Introduction ........................................................................
2.1 La mycologie en dermatologie ..........................................
2.2 Les Dermatophytes ..........................................................
2.3 Historique ......................................................................
2.4 Apport de la biologie moléculaire pour la taxonomie et
l’identification des espèces des dermatophytes .........................
2 . 5 P r o b l è m e s d e n o m e n c l a t u r e d es e s p è c e s d e d e r m a t o p h y t e s . . . .
4
4
5
6
7
8
3 Objectif du travail de thèse .................................................. 10
4 Matériel et Méthodes ........................................................... 11
4.1 Patients ........................................................................ 11
4.2 Examen mycologique direct des prélèvements .................... 11
4.3 Isolement et identification du champignon ........................ 12
4.4 Extraction de l’ADN....................................................... 12
4 . 5 P C R e t s é q u e n ç a g e d e l ’ AD N . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1 3
5 Résultats ........................................................................... 14
5.1 Case report 1 ................................................................. 14
5.2 Case report 2 ................................................................. 15
6 Discussion ......................................................................... 17
7 Références ......................................................................... 20
2
1 Résumé
Deux cas cliniques exceptionnels de teignes à Arthroderma vanbreuseghemii ont été traités
au laboratoire de Mycologie du Service de Dermatologie du CHUV en 2013 et 2014.
Le premier cas, celui d’une teigne de la barbe contractée par un homme de 32 ans, était
parfaitement compatible avec le premier cas d’une sycosis dermatophytique non favique
décrite par Gruby sous le nom de « mentagrophyte » duquel est dérivé le nom d’espèce
(épithète) « mentagrophytes ». L’identification de l’agent responsable de cette sycosis
comme étant A. vanbreuseghemii a permis de répondre à la question « quel champignon doit
réellement être appelé Trichophyton mentagrophytes? »
Le deuxième cas était celui d’un cheval infecté avec des lésions multifocales et qui fut la
source contagieuse d’une épidémie de dermatophytose inflammatoire chez 21 êtres humains
(étudiants, personnel du Swiss Institute of Equine Medicine à Berne). L’inspection de la
littérature de la fin du 19ème et du début du 20ème siècle montre que T. mentagrophytes
était fréquemment transmis des chevaux aux humains. En décrivant T. mentagrophytes,
Blanchard rapporta que plusieurs cas étaient observés chez des hommes en contact direct
avec des chevaux. Ce deuxième cas a permis d’appuyer qu’A. vanbreuseghemii devait être
considéré comme le champignon devant être réellement appelé T. mentagrophytes. L’aspect
exceptionnel d’un tel cas à notre époque est à mettre en relation avec l’évolution des mœurs
de la fin du 19ème siècle jusqu’à celles faisant partie aujourd’hui de notre civilisation.
3
Ces deux cas cliniques nous ont donné l’opportunité de régler un problème de nomenclature
des dermatophytes. Le problème était que la souche CBS 318.56, choisie comme néotype de
T. mentagrophytes, correspond à une autre espèce de dermatophyte (Trichophyton
quinckeanum). Autrement dit, ce néotype n’est pas du tout l’espèce décrite sous
« mentagrophytes » par les premiers auteurs au 19ème siècle. Une grande confusion existe
ainsi aujourd’hui dans l’utilisation de ce nom d’espèce. Trichophyton mentagrophytes dont
le néotype ne correspond pas à sa description originale devrait être abandonné comme nom
d’espèce et devrait être utilisé pour désigner un complexe d’espèces (Arthroderma
benhamiae, Arthroderma vanbreuseghemii, Arthroderma simii, Trichophyton interdigitale,
Trichophyton erinacei et Trichophyton quinckeanum). Suite à une revue de la littérature
originale, au regard de la clinique et des caractères du champignon, le dermatophyte nommé
T. mentagrophytes devrait être appelé aujourd’hui A. vanbreuseghemii.
4
2 Introduction
2.1 La mycologie en dermatologie
Les champignons en mycologie médicale sont divisés en trois grands groupes, à des fins
pratiques.
(i) Les dermatophytes : ce sont des champignons filamenteux parasites de l’homme et des
animaux qui ne se développent que dans les tissus kératinisés. Ils sont la cause de la plupart des
mycoses de la peau et des ongles mais envahissent également les poils et les cheveux.
(ii) Les levures (et les champignons dimorphes) : Candida albicans, Cryptococcus
neoformans et Histoplasma capsulatum sont les plus importants en pathologie humaine.
(iii) Les moisissures = champignons filamenteux non dermatophytes: ils forment un
groupe hétérogène du point de vue systématique. Ils comprennent notamment les Aspergillus, les
Fusarium et les Mucor. Les champignons dimorphes tels que H. capsulatum peuvent être aussi
considérés dans ce troisième groupe.
La mycologie est une branche de base de la dermatologie et concerne 5-10% des consultations.
Le diagnostic de mycoses, qui ne devrait pas se baser uniquement sur les signes cliniques,
nécessite toujours la mise en évidence de filaments, spores ou levures dans les prélèvements
dermatologiques lors d’un examen microscopique direct, et si nécessaire, l’identification de
l’agent responsable en culture. Les agents pathogènes des mycoses en dermatologie sont des
dermatophytes dans la majorité des cas, mais aussi des levures et des moisissures.
5
2.2 Les Dermatophytes
On distingue trois groupes écologiques de dermatophytes (1) :
- les dermatophytes anthropophiles dont l’habitat naturel est l’homme
- les dermatophytes zoophiles dont l’habitat naturel est les animaux
- les dermatophytes géophiles dont l’habitat naturel est le sol
Les espèces zoophiles et géophiles provoquent des mycoses inflammatoires chez l’homme en cas
de contact avec des animaux ou des sols infectés. Les dermatophytoses font partie des zoonoses
les plus fréquentes. Au contraire, les espèces anthropophiles ne sont généralement pas
inflammatoires.
Les dermatophytes, isolés à partir des lésions, se reproduisent en culture uniquement de manière
asexuée, c’est-à-dire avec des spores générées suite à une mitose. Les caractéristiques
morphologiques des colonies fongiques, y compris celles des spores mitotiques, permettent
d’identifier les dermatophytes et de les classer en trois genres : Epidermophyton, Trichophyton et
Microsporum. Les espèces zoophiles n’appartiennent qu’à ces deux derniers genres. De
nombreux dermatophytes sont cependant capables de se reproduire de manière sexuée dans des
conditions particulières de culture au laboratoire. Cette reproduction sexuée nécessite la
confrontation de souches de sexe opposé (+ et -) et génère de petites fructifications contenant des
cellules spécialisées appelées asques. Les asques renferment des spores formées suite à une
méiose et à une fusion de noyaux + et -. Les espèces de dermatophytes pour lesquelles la
reproduction sexuée a été obtenue au laboratoire sont appelées maintenant avec le nom de genre
Arthroderma (2-5)
6
2.3 Historique
C’est en 1839 que Schönlein, professeur de Médecine à Zürich de 1833 à 1839, décrit la nature
mycologique d’une teigne (6). Ce champignon a été d’abord appelé Achorion schoenleinii par
Remak en 1845 (7), puis Trichophyton schoenleinii par Langeron et Milochevitch en 1930 (8).
Entre 1841 et 1844, plusieurs espèces ont été décrites par David Gruby dans ses communications
pour the French Academy of Science et ses publications (9-13). L’agent du favus y est exposé,
sur la base des caractéristiques cliniques et microscopiques des croûtes, et la nature contagieuse
de la maladie est alors établie (9, 10). David Gruby décrivit également des teignes de la barbe et
du scalp et en nomma l’agent étiologique sous le nom de Microsporum audouinii en référence
aux petites spores localisées le long de la tige pilaire (11). Enfin, il réalisa une description
détaillée de la teigne tondante par Herpes (Trichophyton) tonsurans (12).
On doit la première étude systématique des dermatophytes au Français Raymond Sabouraud en
1910 dans son ouvrage intitulé « les teignes » (14). Le travail de Sabouraud permit des avancées
dans le domaine de la taxonomie, de la morphologie, dans les méthodes de culture des
dermatophytes (milieu de Sabouraud) et dans le domaine des traitements des dermatophytoses. A
la fois sur la base des aspects cliniques et sur les observations des dermatophytes en microscopie
et culture, Sabouraud classifia les dermatophytes en quatre genres: Achorion, Epidermophyton,
Microsporum et Trichophyton.
In 1934, Chester Emmons (15) modernisa la taxonomie proposée par Sabouraud et d’autres
auteurs. Sur la base de la morphologie, des spores et des organes accessoires des champignons en
7
culture, il classifia les dermatophytes en 3 genres, Epidermophyton, Microsporum et
Trichophyton, éliminant ainsi le genre Achorion. C’est cette classification qui est adoptée
aujourd’hui.
La position systématique des dermatophytes dans les champignons n’a été précisée que dès 1959,
date à laquelle on a démontré que de nombreux dermatophytes étaient capables de se reproduire
de manière sexuée dans des conditions particulières de culture au laboratoire. Successivement,
Dawson et Gentles en 1959 (16), Griffin en 1960 (17) et Stockdale en 1961 (18) et 1963 (19) ont
montré que des souches de sexe opposé (+ et -) au sein d’une même espèce pouvaient générer
après confrontation de petites fructifications contenant des asques avec des ascospores. Ces
fructifications sexuées (ou téléomorphes) ont permis de rattacher les dermatophytes aux
ascomycètes. Les espèces de dermatophytes pour lesquelles la reproduction sexuée a été obtenue
au laboratoire sont maintenant nommées avec le nom de genre Arthroderma (2-5).
2.4 Apport de la biologie moléculaire pour la taxonomie et l’identification des
espèces des dermatophytes
Les différentes espèces de dermatophytes sont identifiées sur la base des caractéristiques
macroscopiques et microscopiques. Cependant l’identification morphologique des dermatophytes
reste difficile ou incertaine car il peut y avoir des variations d’un isolat à l’autre. Le séquençage
de l’ADN s’est montré particulièrement utile pour assurer l’identification des espèces (20-24).
L’ADN ribosomal (rDNA), et notamment le polymorphisme des ITS1 et ITS2 (internal
8
transcribed spacer), situés de part et d’autre de la séquence ADN codant pour le 5.8S rDNA, est
très discriminant et permet de distinguer les différentes espèces. L’identification peut alors être
réalisée en comparant la séquence ITS de l’espèce à identifier aux séquences ITS déposées dans
une
banque
de
données
(CBS
public
database,
http://www.cbs.knaw.nl/dermatophytes/BioloMICSI.aspx). Enfin, l’ADN ribosomal 28S est
également adapté pour l’identification des dermatophytes mais il se montre cependant moins
spécifique (22-23).
2.5 Problèmes de nomenclature des espèces de dermatophytes
Alors que la biologie moléculaire a permis de bien cerner les espèces de dermatophytes, la
nomenclature de certaines espèces peut se révéler problématique. Historiquement, de
nombreuses espèces de dermatophytes ont été décrites seulement par l’aspect clinique de lésions.
En conséquence, des espèces ont été décrites sous de nombreux noms différents par les anciens
auteurs. A l’exception de rares espèces décrites récemment, il n’existe pas d’holotype déposé
dans une collection qui sert de référence [holotype = spécimen (culture, souche) désigné par un
auteur comme type pour la nomenclature d’un taxon décrit lors de sa publication originale]. Dès
lors, pour la plupart des espèces, une souche déposée dans une collection de référence a été
désignée comme néotype [spécimen sélectionné comme références lorsque le matériel original
sur lequel le taxon était basé n’existe plus (a été perdu ou détruit)]. Ainsi, dans le cas de
Trichophyton mentagrophytes de nombreux problèmes de nomenclature existent :
9
(i) En 1934, Emmons (25) a regroupé, sous le terme T. mentagrophytes, différents
dermatophytes qui produisent de nombreuses microconidies rondes ou pyriformes. Les
expériences d’interfertilié et le séquençage de l’ADN ribosomal ont permis d’identifier
différentes espèces zoophiliques téléomorphes dont Arthroderma benhamiae, Arthroderma
vanbreuseghemii et Arthroderma simii, ainsi que d’autres espèces dont Trichophyton
interdigitale (anthropophilique), le Trichophyton erinacei et le Trichophyton quinckeanum
(zoophiliques) pour lesquelles seule la forme anamorphe est connue.
(ii) Certaines de ces espèces ont été dépeintes sous de nombreux noms différents par les
anciens auteurs alors qu’il s’agissait, en fait, de la même espèce. Les espèces T. mentagrophytes
décrites sur patients et Trichophyton felinum sur chat, par Blanchard en 1896 (26), sont une seule
et même espèce nommée plus tard A. vanbreuseghemii par Takashio en 1973 (3).
(iii) Un néotype de T. mentagrophytes à été désigné en ne tenant pas compte de la
description originale de l’espèce. Un gros problème est que la souche CBS 318.56, choisie
comme néotype de T. mentagrophytes (20) correspond à une espèce (T. quinckeanum) autre que
celle de la description originale (27). Autrement dit, ce néotype n’est pas du tout l’espèce décrite
sous « mentagrophytes » par les premiers auteurs au 19ème siècle et une grande confusion existe
quant à l’utilisation de ce nom d’espèce. Trichophyton mentagrophytes est utilisé fréquemment
pour désigner des espèces différentes de dermatophytes.
10
3 Objectif du travail de thèse
Deux cas cliniques exceptionnels traités au laboratoire de Mycologie du Service de Dermatologie
du CHUV en 2013 et 2014 ont suscité notre intérêt car ils étaient en fait semblables à des cas
bien décrits au 19ème siècle sous le terme « mentagrophytes », terme duquel découle le nom
d’espèce T. mentagrophytes (13, 26). Ces deux histoires cliniques nous ont donné l’opportunité
de clarifier un problème de nomenclature des dermatophytes. Avec ces deux cas, en tenant
compte de la description originelle du champignon dans la littérature du 19ème siècle, l’objectif
de ce travail a été de déterminer quelle espèce de dermatophyte doit ou devrait être appelée T.
mentagrophytes. La revue de la littérature a permis également de mettre en lumière des
modifications épidémiologiques des dermatophytoses en fonction des changements de mœurs du
19ème siècle à nos jours.
Ce travail a fait l’objet de deux articles récemment publiés (28, 29)
« Which fungus originally was Trichophyton mentagrophytes ? Historical review and illustration
by a clinical case »
Chollet A, Cattin V, Fratti M, Mignon B, Monod M.
Mycopathologia. 2015;180:1-5.
« An outbreak of Arthroderma vanbreuseghemii dermatophytosis at a veterinary school
associated with an infected horse »,
Chollet A, Wespi B, Roosje P, Unger L, Venner M, Goepfert C, Monod M.
Mycoses. 2015;58:233-238.
11
4 Matériel et Méthodes
4.1 Patients
Dans le premier cas rapporté (28), le patient a été examiné à la policlinique du service de
Dermatologie et Vénéréologie du CHUV. Dans le deuxième cas (29), les données cliniques ont
été collectées par le biais de l’ISME (Swiss Institute of Equine Medicine) à Berne qui nous a
procuré les prélèvements de poils d’animaux pour analyse et nous a envoyé quelques photos
d’étudiants ayant contracté l’infection mycosique.
Les deux publications générées dans cette étude ne nomment aucun patient et les images ont été
modifiées (cache noir) afin de garantir l’anonymat des personnes impliquées.
4.2 Examen mycologique direct des prélèvements
Une partie de chaque prélèvement (squames, poils) a été examinée après dissolution dans une
solution contenant un fluorochrome (30,31). Cette solution a été préparée en dissolvant 1g de
sodium sulfide (Na2S) (Sigma, St. Louis, MO, USA) dans 7.5 ml d’eau distillée puis en ajoutant
2.5 ml d’éthanol. Par la suite, 20 l d’une solution aqueuse à 1% de Tinopal UNPA-GX
(Fluorescent brightener 28, Sigma) y a été ajoutée. Les prélèvements ainsi dissous ont alors pu
être examinés à l’aide d’un microscope à fluorescence (Zeiss Axioskop) avec une longueur
d’onde entre 400-440 nm.
12
4.3 Isolement et identification du champignon
L’isolement du champignon a été effectué après avoir déposé des squames, des cheveux ou des
poils sur un milieu nutritif gélosé. Deux cultures sont généralement faites en parallèle, l’une sur
du milieu de Sabouraud contenant du chloramphénicol (50 µg/ml), l’autre sur le même milieu
auquel est ajouté du cycloheximide (Actidione, 400 µg/ml). Le cycloheximide inhibe la
croissance de la plupart des champignons filamenteux mais non celle des dermatophytes résistant
à cette substance. Les dermatophytes ont été identifiés en culture après dix à quinze jours
d’incubation à 32°C. L’identification des dermatophytes a été effectuée sur la base des caractères
macroscopiques et microscopiques des cultures et confirmée sur la base de séquences l’ADN
codant pour la sous-unité 28S des ribosomes.
4.4 Extraction de l’ADN
L’ADN total est ensuite extrait à partir des cultures de dermatophytes sur milieu de Sabouraud.
Environ 1 cm2 de mycélium a été prélevé de la culture puis introduit dans un tube Eppendorf. On
a procédé ensuite à la purification de l’ADN en utilisant un kit commercial (DNeasy Plant Mini
Kit, Qiagen AG, Hombrechtikon, Suisse) et en suivant le protocole fourni par le fabricant. Après
purification sur colonne, l’ADN est élué par 200 l d’eau distillée. Un microlitre de suspension
d’ADN fut ensuite utilisé pour l’amplification par PCR.
13
4.5 PCR et séquençage de l’ADN
Une partie de l’ADN codant pour la sous-unité 28S des ribosomes a été amplifiée par PCR en
utilisant des amorces universelles (LSU1 et LSU2 (5’-GGTTGGTTTCTTTTCCT-3’ et 5’AAGTAAAAGTCGTAACAAGG-3’) utilisables pour toutes les espèces de champignons.
L’ADN fongique extrait (5 µL), 1 µM de primers LSU1 et LSU2 primers et enfin 25 µL de
“DNA polymerase reaction mix” ont été mélangés avec de l’eau exempte de nucléase afin
d’obtenir un réactant d’un volume total de 50 µL. Le mélange a été incubé pendant 1 min à
94°C, soumis à 30 cycles de 0.5 min à 94°C, 0.5 min à 55°C, 0.5 min à 72°C puis finalement
incubé pendant 10 min à 72°C, dans un ABI 2720 thermocycle (Applied Biosystems, Inc.,
Carlsbad, CA, USA). Les produits de PCR ont été envoyés a Mycrosynth (Balgach, Suisse) pour
séquençage avec les deux amorces préalablement utilisées.
14
5 Résultats
5.1 Case report 1
Nous avons rapporté le cas d’une teigne de la barbe contractée par un homme de 32 ans qui s’est
présenté auprès du département de Dermatologie et Vénéréologie du CHUV pour des lésions
prurigineuses de la région mentonnière et de la base du nez évoluant depuis deux semaines.
Le status clinique a mis en évidence des plaques érythémateuses, des pustules folliculaires et des
croûtes jaunâtres. L’examen mycologique a révélé de nombreux filaments septés et des
arthrospores attestant la nature infectieuse mycologique de l’affection cutanée. Le champignon a
été cultivé puis identifié, sur la base de critères microscopiques et macroscopiques, comme
appartenant au complex de T. mentagrophytes. Une étude moléculaire de l’ADN ribosomal a
ensuite été réalisée comme décrit dans « Matériel et Méthodes ». Les séquences étaient 100%
identiques aux séquences AF378740 et
AF506034 déposées pour des isolats d’A.
vanbreuseghemii.
Ce cas a suscité notre intérêt car il était parfaitement compatible avec le premier cas d’une
sycosis dermatophytique non favique décrite par Gruby (13) sous le nom de « mentagrophyte »
duquel est dérivé le nom d’espèce (épithète) « mentagrophytes ». L’identification de l’agent
responsable de cette sycosis comme étant A. vanbreuseghemii a permis de répondre à la question
« quel champignon doit réellement être appelé Trichophyton mentagrophytes? »
15
5.2 Case report 2
Nous avons rapporté le cas d’un cheval souffrant de lésions multifocales, alopéciques
moyennement croûteuses, cheval qui a été pris en charge par l’ISME (Swiss Institute of Equine
Medicine) à Berne et qui fut la source contagieuse d’une épidémie de dermatophytose
inflammatoire chez 21 êtres humains (étudiants, personnel de l’ISME). Ces personnes ont
présenté des lésions érythématosquameuses partiellement purulentes situées sur le corps et/ou le
visage.
L’identification de l’agent infectieux du cheval, par examen direct et culture, comme décrite sous
« Matériel et Méthodes » a permis d’identifier un dermatophyte appartenant au complex de T.
mentagrophytes. L’étude moléculaire de l’ADN ribosomal, réalisée comme précédemment
décrite (« Matériel et Méthodes »), a démontré que les séquences étaient 100% identiques aux
séquences AF378740 et AF506034 déposées pour des isolats d’A. vanbreuseghemii. Le même
champignon a été isolé à partir des prélèvements réalisés sur des étudiants et des membres de
l’ISME, ce qui a permis d’en confirmer l’origine comme provenant du cheval infecté.
L’intérêt de ce cas vient du fait qu’une infection chevaline à A. vanbreuseghemii est
exceptionnelle de nos jours. Aucun article n’a pu être répertorié à la suite à d’une revue de la
littérature sur Pubmed réalisée le 21.09.14 avec les termes « horse » et « Arthroderma
vanbreuseghemii ». L’inspection de la littérature de la fin du 19ème et du début du 20ème siècle
montre que T. mentagrophytes était fréquemment transmis des chevaux aux humains. En
décrivant T. mentagrophytes, Blanchard rapporta que 13 des 19 cas observés par Sabouraud
étaient isolés chez des hommes en contact direct avec des chevaux (26). Ce cas a permis
16
d’appuyer qu’A. vanbreuseghemii devait être considéré comme étant le champignon qui devait
être réellement appelé T. mentagrophytes.
17
6 Discussion
Ce travail de thèse, basé sur deux cas cliniques, a permis d’identifier quel champignon était T.
mentagrophytes dans la littérature originelle et de clarifier ainsi un problème de nomenclature
des dermatophytes. Le cas rapporté dans notre publication dans Mycopathologia est parfaitement
compatible sur la base des signes cliniques et du mode de parasitisme avec la première
description d’une teigne non favique par Gruby (13). Il est également compatible avec la
description du T. mentagrophytes de Blanchard, désigné comme une espèce produisant de
nombreuses microconidies pyriformes et rondes en culture (26).
Le nom d’espèce « mentagrophytes », est dérivé du nom français mentagre, créé en 1842 par
Gruby (13) qui, le premier, décrivit une dermatophytose non favique de la barbe. Le mot
« mentagrophyte » dérive éthymologiquement du latin et du grec (« mentum » pour le menton,
«  » pour prise et «  » pour plante) et désigne ainsi la « prise par une plante du
menton ». Dans une description succinte, Gruby rapporte un champignon causant une infection
non favique de la barbe sous forme d’un parasitisme ectothrix de la tige pilaire. Onze ans plus
tard, le champignon fut appelé Microsporon mentagrophytes par Robin (32) qui, le premier,
utilisa le terme mentagrophytes, en tant que nom d’espèce. Le transfert de Microsporon
mentagrophytes dans le genre Trichophyton (Malmsten, 1845) fut réalisé par Blanchard (26). Cet
auteur décrivit un champignon possédant « une extrême vitalité » en culture, culture « recouverte
d’une poussière blanche constituée de conidies ». La description de Gruby fut reprise par
Sabouraud dans son traité « Les teignes » (14). Pour Sabouraud, le champignon décrit par Gruby
appartenait au groupe des Trichophyton ectothrix parmi lesquels on retiendra les « Trichophyton
18
microides » et les « Trichophyton megaspores » qui se différencient, à l’examination
mycologique directe, par la taille et l’arrangement des arthrospores parasites autour de la tige
pilaire. Les « Trichophyton microides » englobent différentes espèces qui furent incluses sous le
terme T. mentagrophytes par Emmons en 1934, tandis que les « Trichophyton megaspores »
rassemblent des espèces variées actuellement considérées des Trichophyton verrucosum.
Les expériences d’interfertilité et le séquençage de l’ADN ribosomal ont permis de révéler, au
sein de T. mentagrophytes selon Emmons, différentes espèces zoophiliques, capables de former
un téléomorphe (A. benhamiae, A. vanbreuseghemii et A. simii) et
d’autres espèces pour
lesquelles seule la forme anamorphe est connue (T. interdigitale qui est anthropophilique, T.
erinacei et T. quinckeanum qui sont zoophiliques). L’identification du champignon, sur des bases
macroscopiques, microscopiques et moléculaires, responsable du sycosis barbae de notre cas
clinique a révélé A. vanbreuseghemii.
Selon les règles proposées dans la déclaration d’Amsterdam au sujet de la nomenclature
fongique (un champignon= un nom) (33), « les auteurs devraient choisir le nom générique le plus
ancien, et cela indépendamment de la typisation du nom d’espèce sous un type téléomorphe ou
anamorphe, sauf si un nom générique plus récent est mieux connu ». Dans ce cas précis, cette
règle suppose que l’appellation T. mentagrophytes étant la plus ancienne et la plus connue
devrait être maintenue à la défaveur de l’appellation A. vanbreuseghemii qui, elle, devrait être
abandonnée. Cependant, un problème est que la souche CBS 318.56, choisie comme néotype de
T. mentagrophytes (20) a été désignée en ne tenant pas compte de la description originelle de
l’espèce et elle se rapporte ainsi à un dermatophyte (T. quinckeanum) possédant des propriétés
19
mycologiques, cliniques et épidémiologique différentes (27). Autrement dit, ce néotype n’est pas
du tout l’espèce décrite sous « mentagrophytes » par les premiers auteurs au 19ème siècle et une
grande confusion existe quant à l’utilisation de ce nom d’espèce. C’est pourquoi, nous proposons
d’appeler A. vanbreuseghemii le dermatophyte appelé à l’origine T. mentagrophytes. Nous
proposons d’abandonner le nom T. mentagrophytes dont le néotype ne correspond pas à la
description originale de T. mentagrophytes. L’appellation T. mentagrophytes devrait, selon nous,
être utilisée pour désigner un complexe d’espèces (A. benhamiae, A. vanbreuseghemii, A. simii,
T. interdigitale, T. erinacei et T. quinckeanum), et non une espèce individuelle. Bien que
l’appellation T. mentagrophytes soit couramment utilisée en pratique, elle devrait désigner la
forme assexuée d’A. vanbreuseghemii qui est fréquemment isolée des humains atteints de
dermatophytoses inflammatoires ainsi que des chiens et des chats (34).
Cette revue de la littérature, avec notamment les écrits de Blanchard en 1896 (26), a également
permis d’illustrer la transformation des mœurs de notre civilisation et ainsi le changement
épidémiologique des dermatophytoses avec ce champignon. En effet, les dermatophytoses à A.
vanbreuseghemii, transmise par les chevaux est exceptionnelle de nos jours. Toutefois,
l’inspection de la littérature de la fin du 19ème et du début du 20ème siècle montre que T.
mentagrophytes était fréquemment transmis des chevaux aux humains (14, 26). Blanchard
rapporta que 13 des 19 cas observés par Sabouraud étaient isolés chez des hommes en contact
direct avec des chevaux (26). Quinze ans plus tard, Sabouraud rapporta une épizootie touchant
800 chevaux à Sédan, en France, suite à une infection par un dermatophyte appelé Trichophyton
granulosum, dermatophyte très similaire à A. vanbreuseghemii (14). La rareté de ce cas à notre
époque est ainsi à mettre en relation avec le changement des moeurs de notre civilisation.
20
7 Références
1. Weitzman I, Summerbell RC. The dermatophytes. Clin Microb Rev 1995;8:240-259.
2. Ajello L, Cheng SL. The perfect state of Trichophyton mentagrophytes. Sabouraudia
1967;5:230-234.
3. Takashio M. A new sexual state of the Trichophyton mentagrophytes complex,
Arthroderma vanbreuseghemii sp. nov. Ann Parasitol Hum Comp 1973;48:713-732.
4. Symoens F, Jousson O, Planard C et al. Molecular analysis and mating behaviour of the
Trichophyton mentagrophytes species complex. Int J Med Microbiol 2011;301:260-266.
5. Symoens F, Jousson O, Packeu A et al. The dermatophyte species Arthroderma
benhamiae: intraspecies variability and mating behavior. J Med Microbiol 2013;62:377385.
6. Schoenlein JL. Zur Pathogenie der Impetigines. Arch Anat Physio Wiss Med 1839 ; p.
82.
7. Remak R. Diagnostische und pathogenetische Unterschungen in der Klinik des Herrn
Geh. Raths Dr. Schoenlein auf dessen Veranlassung angestell und mit Benutzung
anderweitiger Beobachtungen veröffentlicht. Berlin: A. Hirschwald, 1845.
8. Langeron M, Milochevitch S. Morphologie des dermatophytes sur milieux naturels et
milieux à base de polysaccharides. Essai de classification (deuxième mémoire). Ann
Parasitol Hum Comp 1930;8:465-508.
9. Gruby D. Mémoire sur une végétation qui constitue la vraie teigne. C R Acad Sci
1841;13:72-75.
21
10. Gruby D. Sur les mycodermes qui constituent la teigne faveuse. C R Acad Sci
1941;13:309-312.
11. Gruby D. Recherches sur la nature, le siège et le développement du porrigo decalvans ou
phytoalpécie. C R Acad Sci 1843;17:301-302.
12. Gruby D. Recherches sur les cryptogames qui constituent la maladie contagieuse du cuir
chevelu décrite sous le nom de teigne tondante (Mahon), Herpes tonsurans (Cazenave).
C R Acad Sci 1844;18:583-585.
13. Gruby D. Sur une espèce de mentagre contagieuse résultant du développement d’un
nouveau cryptogame dans la racine des poils de la barbe de l’homme. C R Acad Sci
1842;15:512-514.
14. Sabouraud R. Les teignes. Paris: Masson, 1910.
15. Emmons CW. Dermatophytes: natural groupings based on the form of the spores and
accessory organs. Arch Dermatol Syphilol 1934;30:337-362.
16. Dawson CO, Gentles JC. Perfect state of Keratinomyces ajelloi. Nature (London)
1959;183:1345-1346.
17. Griffin DN. The re-discovery of Gymnoascus gypseum, the perfect state of Microsporum
gypseum, and a note on Trichophyton terrestre. Trans Br Mycol Soc 1960;43:637-641.
18. Stockdale PM. Nannizzia incurvata gen. nov., sp. nov., a perfect state of Microsporum
gypseum (Bodin) Guiart et Grigorakis. Sabouraudia 1961;1:41-48.
19. Stockdale PM. The Microsporum gypseum complex (Nannizzia incurvata Stockd., N.
gypsea (Nann) comb. nov., N. fulva sp. nov.). Sabouraudia 1963;3:114-126.
22
20. Gräser Y, Kuijpers AF, Presber W, De Hoog GS. Molecular taxonomy of Trichophyton
mentagrophytes and T. tonsurans. Med Mycol 1999;37:315-330.
21. Frealle E, Rodrigue M, Gantois N et al. Phylogenetic analysis of Trichophyton
mentagrophytes human and animal isolates based on MnSOD and ITS sequence
comparison. Microbiology 2007;153:3466-3477.
22. Ninet B, Jan I, Bontems O et al. Identification of dermatophyte species by 28S
ribosomal DNA sequencing with a commercial kit. J Clin Microbiol 2003;41:826-830.
23. Symoens F, Jousson O, Planard C et al. Molecular analysis and mating behaviour of the
Trichophyton mentagrophytes species complex. Int J Med Microbiol 2011;301:260-266.
24. Symoens F, Jousson O, Packeu A et al. The dermatophyte species Arthroderma
benhamiae: intraspecies variability and mating behavior. J Med Microbiol 2013;62:377385.
25. Emmons CW. Dermatophytes: natural groupings based on the form of the spores and
accessory organs. Arch Dermatol Syphilol 1934;30:337-362.
26. Blanchard R. Parasites animaux et parasites végétaux à l'exclusion des Bactéries. In:
Traité de pathologie générale (Bouchard C, Ed). Paris: Masson, 1896:811-926.
27. Beguin H, Pyck N, Hendrickx M et al. The taxonomic status of Trichophyton
quinckeanum and T. interdigitale revisited: a multigene phylogenetic approach. Med
Mycol 2012;50:871-882.
28. Chollet A, Cattin V, Fratti M et al. Which fungus originally was Trichophyton
mentagrophytes ? Historical review and illustration by a clinical case. Mycopathologia
2015;180:1-5.
23
29. Chollet A, Wespi B, Roosje P et al. An outbreak of Arthroderma vanbreuseghemii
dermatophytosis at a veterinary school associated with an infected horse. Mycoses
2015;58:233-238.
30. Monod M, Baudraz-Rosselet F, Ramelet AA, Frenk E. Direct mycological examination
in dermatology: a comparison of different methods. Dermatologica 1989;179:183-186.
31. Verrier J, Pronina M, Peter C et al. Identification of infectious agents in onychomycoses
by PCR-terminal restriction fragment length polymorphism. J Clin Microbiol 2012;50 :
553-561.
32. Robin C. Microsporon mentagrophytes. In: Histoire naturelle des végétaux parasites qui
croissent sur l’homme et les animaux vivants. Paris: Baillière, 1853: 430-436.
33. Hawksworth DL, Crous PW, Redhead SA et al. The Amsterdam declaration on fungal
nomenclature. IMA Fungus 2, 2011;105-112.
34. Drouot S, Mignon B, Fratti M et al. Pets as the main source of two zoonotic species of
the
Trichophyton
mentagrophytes
complex
in
Switzerland,
Arthroderma
vanbreuseghemii and Arthroderma benhamiae. Vet Dermatol 2009;20:13-18.
Mycopathologia (2015) 180:1–5
DOI 10.1007/s11046-015-9893-2
Which Fungus Originally was Trichophyton
mentagrophytes? Historical Review and Illustration
by a Clinical Case
Annemay Chollet . Vincent Cattin .
Marina Fratti . Bernard Mignon . Michel Monod
Received: 16 January 2015 / Accepted: 14 April 2015 / Published online: 26 April 2015
Ó European Union 2015
Abstract Several dermatophytes producing numerous pyriform or round microconidia were called
Trichophyton mentagrophytes. Among these dermatophytes are the teleomorph species Arthroderma
benhamiae, Arthroderma vanbreuseghemii and Arthroderma simii, and other species such as Trichophyton
interdigitale, Trichophyton erinacei and Trichophyton
quinckeanum for which only the anamorph is known.
Confusion exists about which fungus should be really
called T. mentagrophytes and about the rational use of
this name in practice. We report a case of beard
ringworm (tinea barbae) with A. vanbreuseghemii.
According to both clinical signs and the type of hair
parasitism, this case was exactly compatible to the first
description of a non-favic dermatophytosis by Gruby
under the name of ‘‘mentagrophyte’’ from which was
derived the dermatophyte epithet mentagrophytes. In
addition, the phenotypic characters of the isolated
fungus in cultures perfectly matched with those of the
first description of a dermatophyte under T. mentagrophytes by Blanchard (Parasites animaux et parasites
végétaux à l’exclusion des Bactéries, Masson, Paris,
1896). In conclusion, T. mentagrophytes corresponds to
the fungus later named A. vanbreuseghemii. However,
because the neotype of T. mentagrophytes was not
adequately designated in regard to the ancient literature,
we would privilege the use of A. vanbreuseghemii and
abandon the name of T. mentagrophytes.
A. Chollet M. Fratti M. Monod (&)
Laboratoire de Mycologie, BT422, Service de
Dermatologie, Centre Hospitalier Universitaire Vaudois,
1011 Lausanne, Switzerland
e-mail: [email protected]
Introduction
V. Cattin
Dermatology Private Practice, 2000 Neuchâtel,
Switzerland
B. Mignon
Veterinary Mycology, Department of Infectious and
Parasitic Diseases, Fundamental and Applied Research for
Animals and Health (FARAH), Faculty of Veterinary
Medicine, University of Liège, B-43 Sart-Tilman,
4000 Liège, Belgium
Keywords Dermatophytes Tinea barbae Trichophyton mentagrophytes Arthroderma
vanbreuseghemii History
Several dermatophytes producing numerous pyriform or
round microconidia, but differing in ecological preference, were regrouped under the name of Trichophyton
mentagrophytes by Emmons [1]. Among these dermatophytes, mating experiments and ribosomal DNA
sequencing revealed different teleomorph zoophilic
species, among which are Arthroderma benhamiae,
Arthroderma vanbreuseghemii and Arthroderma simii,
and other species for which only the anamorph is
known, such as Trichophyton interdigitale (anthropophilic), Trichophyton erinacei and Trichophyton
123
2
quinckeanum (zoophilic) [2–5]. T. mentagrophytes is
still currently used in practice to name dermatophytes
both in laboratories and by practitioners.
We report a case of beard ringworm (tinea barbae)
with a dermatophyte in the T. mentagrophytes complex subsequently identified by sequence analysis as
Arthroderma vanbreusghemii in a 32-year-old man
who was recently presented at the Dermatology
Department of the Centre Hospitalier Universitaire
Vaudois (CHUV, Lausanne, University Hospital).
This case was found of interest as it is compatible to
the first description of a non-favic dermatophytosis by
Gruby under the name of ‘‘mentagrophyte’’ from
which was derived the dermatophyte epithet (species
name) ‘‘mentagrophytes’’ for dermatophytes producing numerous pyriform or round microconidia.
Mycopathologia (2015) 180:1–5
numerous pyriform microconidia (Fig. 2). Following
its macroscopic and microscopic characters, the
fungus was identified as a species belonging to the T.
mentagrophytes species complex. Fungal genomic
DNA was isolated, and part of the 28S ribosomal
DNA, as well as the internal transcribed spacer (ITS)
region of the ribosomal DNA, was subsequently
amplified by polymerase chain reaction (PCR) as
previously described [4]. The sequences of the PCR
products were found to be 100 % identical to the
sequences AF378740 and AF506034, respectively.
The patient was treated with a topical and oral
terbinafine (250 mg/d) therapy during 2 months and
totally cured.
Discussion
Case Report
The patient presented with a 2-week history of pruritic
lesions involving the mental (chin) region with
extension on the basis of the nose (Fig. 1). This
infection was typically a ‘‘sycosis’’ (papulopustular
inflammation of the hair follicle). Physical examination revealed erythematous plaques with follicular
pustules and yellow crusts. No lymphadenopathy was
present. Direct mycological examination of purulent
material and scales showed high numbers of septate
filaments and arthrospores.
Culture assay for 7 days at 32 °C on Sabouraud’s
agar medium produced a growing fungus with a white
to beige powdery surface attesting to the production of
Fig. 1 Tinea barbae with A. vanbreuseghemii
123
Beard ringworm (tinea barbae) is typically a dermatophytosis of men, particularly farm workers. It is
mostly caused by Trichophyton verrucosum from the
direct or indirect spread of infection from cattle. Cases
of tinea barbae caused by T. mentagrophytes were
previously reported in the literature, but the fungus
was only identified by phenotypic examination of
cultures [6, 7]. In the present case, PCR and DNA
sequencing allowed the identification of the infecting
fungus as being A. vanbreuseghemii in addition to
culture morphological features. The nucleotide sequence of a part of the 28S ribosomal DNA, as well as
the ITS region of the ribosomal DNA, was identical to
those of the A. vanbreuseghemii strains frequently
isolated from hunting cats and dogs [4, 8]. A.
vanbreuseghemii is a zoophilic dermatophyte species
Fig. 2 a Culture of the isolated fungus (A. vanbreuseghemii).
b Microscopic characters of the fungus producing numerous
microconidia and spiral hyphae (Bar 10 lm)
Mycopathologia (2015) 180:1–5
that has been clearly delineated of the closely related
anthropophilic species T. interdigitale which causes
non-inflammatory tinea pedis (foot mycosis) and tinea
unguium (onychomycosis). Indeed, confrontations
(mating experiments) between T. interdigitale isolates
and A. vanbreuseghemii isolates of the opposite
mating type do not allow the production of fertile
cleistothecia [4]. Of important note, T. interdigitale
was extended by German authors to contain zoophilic
strains similar to the fungus of the present case report
in addition to anthropophilic strains [9, 10]. In this
way, the ‘‘T. interdigitale zoophilic strains’’ correspond to A. vanbreuseghemii.
This case report was found of interest and raised our
attention because it enlightens on ‘‘Which fungus
originally was T. mentagrophytes?’’ The dermatophyte species name mentagrophytes is derived from
the French name ‘‘mentagre,’’ created in 1842 by
Gruby [11] when he first described a non-favic
dermatophytose in a beard. ‘‘Mentagrophyte’’ literally
means ‘‘plant of the chin,’’ with a Latin and Greek
etymology (‘‘mentum’’ for chin, acqa for catching
and utsom for plant). In his very succinct description,
Gruby reported a fungus causing a non-favic infection
where the fungal elements formed a continuous sheath
around the hair (ectothrix parasitism). The fungus was
termed Microsporon mentagrophytes 11 years later by
Robin [12], who first used the term of mentagrophytes
as a species name. Like Gruby, Robin only gave a
clinical description of the fungal infection with no
additional details about the morphology of the fungus.
The transfer of Microsporon mentagrophytes in the
genus Trichophyton (Malmsten, 1845) was made by
Blanchard [13]. This author described a fungus with an
‘‘extreme vitality’’ in culture. The culture was white
and was ‘‘recovered by a white dust made by conidia.’’
The succinctness of the description made by Gruby
was raised by Sabouraud [14] in his treatise, ‘‘Les
teignes.’’ For Sabouraud, the fungus described by
Gruby was an ectothrix Trichophyton to which belong
the ‘‘Trichophyton microides’’ and the ‘‘Trichophyton
megaspores’’ which were differentiated by the size
and the arrangement of parasitic arthrospores around
the hair observed by direct mycological examination
of clinical samples. The ‘‘Trichophyton microides’’
encompassed various species included in T. mentagrophytes by Emmons in 1934, while the ‘‘Trichophy-
3
ton megaspores’’ contained various species now
considered as a synonym of T. verrucosum.
The case described in the present communication is
perfectly compatible to the first description of a nonfavic dermatophytosis by Gruby [11] according to
both clinical signs and the type of hair parasitism. It is
also compatible with the description of T. mentagrophytes by Blanchard, who described a species producing numerous pyriform or round microconidia in
culture [13]. Identification of the dermatophyte
species responsible for this sycosis as A. vanbreuseghemii gives support to a response to the
question about which fungus should be really called
T. mentagrophytes. A confusion came from the recent
choice of the dermatophyte strain CBS 318.56 isolated
from a human suppurative infection to designate a
neotype of T. mentagrophytes [15]. The ITS and 28S
sequences of this neotype strain were found to be
identical to those of T. quinckeanum, which is an agent
of smouse and human favus [5, 16] while, based on
Gruby’s description, T. mentagrophytes senso stricto
should have been reserved for a dermatophyte causing
a sycosis. One case of tinea barbae was recently
described with A. benhamiae [17]. However, in most
cases, the reservoir of this nowadays emerging species
is guinea pigs [8], and it must be considered that
people in the nineteenth century had no guinea pigs as
pets.
Why do we call the fungus of the present case report
A. vanbreuseghemii? The genus name Arthroderma is
used for the dermatophytes species when a sexual form
(teleomorph) has been obtained. In the T. mentagrophytes complex, this change of nomenclature concerns
three zoophilic species: A. benhamiae, A. vanbreuseghemii and A. simii (Table 1). Mating experiments revealed that A. benhamiae and A.
vanbreuseghemii harbor several phenotypes and genotypes. For species whose teleomorph is still unknown,
the genus name ‘‘Trichophyton’’ is employed
(Table 1). According to the rules proposed by the
Amsterdam declaration on Fungal Nomenclature (one
fungus = one name) [18], the name T. mentagrophytes should simply disappear on behalf of A.
vanbreuseghemii. However, according to the same
declaration, ‘‘authors should choose the oldest generic
name, irrespective of whether it is typified by a species
name with a teleomorphic or an anamorphic type,
123
4
Mycopathologia (2015) 180:1–5
Table 1 Dermatophyte species producing numerous microconidia in cultures and previously named Trichophyton mentagrophytes
Teleomorpha
Anamorph°b
Main animal reservoir
ITS sequencesc
References
A.
vanbreuseghemii
Previously called T. mentagrophytese
Cats, dogs, rodents (mice, chinchillas)
AF506034c
[4, 24]
GU646873
GU646874
GU646879
GU929694
AF170452
Unknown
T. interdigitale
-(Anthropophilic)
AF506033
[20]
AF506036
EU181446
A. benhamiae
Not attributedd
Guinea pigs but also a wider range
of hosts (dogs, rabbits, degus)
AB088677
[19, 26–28]
AB048192
AY315661
Unknown
T. erinacei
Hedgehogs
Z97996
[25, 26]
A. simii
Previously called T. simii
Monkeys, poultry, dogs
JQ407209
[5, 29]
Unknown
T. quinckeanum
Mice (favus)
A4185126
JQ407210
[5, 16]
Z97995
The names in bold should be privileged for these species
a
Sexual form of the fungus
b
Asexual or conidial form of the fungus
c
AF606034 in the present case report
d
Anamorph name other than T. mentagrophytes not formally given for A. benhamiae
e
The use of A. vanbreuseghemii is privileged, and the name of T. mentagrophytes is abandoned
except where the younger generic name is far better
known.’’ In the present case, it might be argued that T.
mentagrophytes is both older and better known, in
which case A. vanbreusghemii should be abandoned. A
problem is that the neotype of T. mentagrophytes was
not adequately designated in regard to the ancient
literature and refers to a dermatophyte species that is
different from a mycological, clinical and epidemiological perspective. In addition, an anamorph
name other than T. mentagrophytes does not exist for
A. benhamiae, and consequently, T. mentagrophytes
and A. benhamiae would be the names retained for two
closely related but distinct dermatophytes species for
which the teleomorph is known [2–4, 19]. We would
therefore privilege the use of A. vanbreuseghemii and
abandon the name of T. mentagrophytes as A.
vanbreusghemii is at present used by many authors in
several countries [20–22]. Moreover, if both anamorph
and teleomorph names have been widely used, the
teleomorph name is to be maintained unless a formal
123
application in favor of the anamorph name has been
made [23].
References
1. Emmons CW. Dermatophytes: natural groupings based on
the form of the spores and accessory organs. Arch Dermatol
Syphilol. 1934;30:337–62.
2. Ajello L, Cheng SL. The perfect state of Trichophyton
mentagrophytes. Sabouraudia. 1967;5:230–4.
3. Takashio M. Une nouvelle forme sexuée du complex Trichophyton mentagrophytes, Arthroderma vanbreuseghemii
sp. nov. Ann Parasitol Hum Comp. 1973;48:713–32.
4. Symoens F, Jousson O, Planard C, et al. Molecular analysis
and mating behaviour of the Trichophyton mentagrophytes
species complex. Int J Med Microbiol. 2011;301:260–6.
5. Beguin H, Pyck N, Hendrickx M, et al. The taxonomic status
of Trichophyton quinckeanum and T. interdigitale revisited:
a multigene phylogenetic approach. Med Mycol.
2012;50:871–82.
6. Kick G, Korting HC. Tinea barbae due to Trichophyton
mentagrophytes related to persistent child infection. Mycoses. 1998;41:439–41.
Mycopathologia (2015) 180:1–5
7. Bonifaz A, Ramı́rez-Tamayo T, Saúl A. Tinea barbae (tinea
sycosis): experience with nine cases. J Dermatol.
2003;30:898–903.
8. Drouot S, Mignon B, Fratti M, et al. Pets as the main source
of two zoonotic species of the Trichophyton mentagrophytes complex in Switzerland, Arthroderma vanbreuseghemii and Arthroderma benhamiae. Vet Dermatol.
2008;20:13–8.
9. Nenoff P, Herrmann J, Gräser Y. Trichophyton mentagrophytes sive interdigitale? A dermatophyte in the course of
time. J Dtsch Dermatol Ges. 2007;5:198–202.
10. Nenoff P, Handrick W, Krüger C, et al. Dermatomykosen
durch Haus- und Nutztiere: Vernachlässigte Infektionen?
Hautarzt. 2012;63:848–58.
11. Gruby D. Sur une espèce de mentagre contagieuse résultant
du développement d’un nouveau cryptogame dans la racine
des poils de la barbe de l’homme. C R Acad Sci.
1842;15:512–4.
12. Robin C, editor. Microsporon mentagrophytes. In: Histoire
naturelle des végétaux parasites qui croissent sur l’homme
et les animaux vivants. Paris: Baillière; 1853. p. 430–6.
13. Blanchard R. Parasites animaux et parasites végétaux à
l’exclusion des Bactéries. In: Bouchard C, editor. Traité de
pathologie générale. Paris: Masson; 1896. p. 811–926.
14. Sabouraud R. Les teignes. Paris: Masson; 1910.
15. Gräser Y, Kuijpers AF, Presber W, De Hoog GS. Molecular
taxonomy of Trichophyton mentagrophytes and T. tonsurans. Med Mycol. 1999;37:315–30.
16. Blank F. Favus of mice. Can J Microbiol. 1957;3:885–96.
17. Braun SA, Jahn K, Westermann A, et al. Tinea barbae
profunda durch Arthroderma benhamiae. Eine diagnostische Herausforderung. Hautarzt. 2013;64:720–2.
18. Hawksworth DL, Crous PW, Redhead SA, et al. The
Amsterdam declaration on fungal nomenclature. IMA
Fungus. 2011;2:105–12.
5
19. Symoens F, Jousson O, Packeu A, et al. The dermatophyte
species Arthroderma benhamiae: intraspecies variability
and mating behavior. J Med Microbiol. 2013;62:377–85.
20. Kano R, Nakamura Y, Watari T, et al. Molecular analysis of
chitin synthase 1 (CHS1) gene sequences of Trichophyton
mentagrophytes complex and T. rubrum. Curr Microbiol.
1998;37:236–9.
21. Kano R, Hasegawa A. Historic topics on classification of
Trichophyton mentagrophytes complex. Med Mycol J.
2014;55:73–7.
22. Zhang H, Ran Y, Liu Y, et al. Arthroderma vanbreuseghemii infection in three family members with kerion
and tinea corporis. Med Mycol. 2009;47:539–44.
23. de Hoog GS, Chaturvedi V, Denning DW, et al. Name
changes in medically important fungi and their implications
for clinical practice. J Clin Microbiol. 2015;53:1056–62.
24. Ninet B, Jan I, Bontems O, Léchenne B, et al. Identification
of dermatophyte species by 28S ribosomal DNA sequencing
with a commercial kit. J Clin Microbiol. 2003;41:826–30.
25. Gräser Y, El Fari M, Vilgalys R, et al. Phylogeny and taxonomy of the family Arthrodermataceae (dermatophytes)
using sequence analysis of the ribosomal ITS region. Med
Mycol. 1999;37:105–14.
26. Fumeaux J, Mock M, Ninet B, et al. First report of
Arthroderma benhamiae in Switzerland. Dermatology.
2004;208:244–50.
27. Sieklucki U, Oh SH, Hoyer LL. Frequent isolation of
Arthroderma benhamiae from dogs with dermatophytosis.
Vet Dermatol. 2014;25:39-e14.
28. Hiruma J, Kano R, Harada K, et al. Occurrence of Arthroderma benhamiae genotype in Japan. Mycopathologia.
2015;179:219–23.
29. Beguin H, Goens K, Hendrickx M, et al. Is Trichophyton
simii endemic of the Indian subcontinent? Med Mycol.
2013;51:444–8.
123
mycoses
Diagnosis,Therapy and Prophylaxis of Fungal Diseases
Case report
An outbreak of Arthroderma vanbreuseghemii dermatophytosis at a
veterinary school associated with an infected horse
Annemay Chollet,1 Bettina Wespi,2 Petra Roosje,3,4 Lucia Unger,2 Monica Venner,2
Christine Goepfert5 and Michel Monod1
1
Department of Dermatology, Centre Hospitalier Universitaire Vaudois, Lausanne, Switzerland, 2Vetsuisse Faculty, Department of Clinical Veterinary
Medicine, Swiss Institute of Equine Medicine (ISME), University of Bern, Bern, Switzerland, 3Vetsuisse Faculty, Division of Clinical Dermatology, Department
of Clinical Veterinary Medicine, University of Bern, Bern, Switzerland, 4DermFocus, University of Bern, Bern, Switzerland and 5Vetsuisse Faculty, Institute
for Animal Pathology, University of Bern, Bern, Switzerland
Summary
Key
words: Horse,
We report a case of an outbreak of inflammatory dermatophytoses caused by Arthroderma vanbreuseghemii (formally Trichophyton mentagrophytes pro parte) that involved
an infected horse, the owner and at least 20 students, staff and stablemen at a veterinary school in Bern (Switzerland) that presented highly inflammatory dermatitis of
the body and the face. Transmission from human to human was also recorded as
one patient was the partner of an infected person. Both the phenotypic characteristics and ITS sequence of the dermatophytes isolated from the horse and patients
were identical, consistent with the conclusion that the fungus originated from the
horse. Three infected persons had not been in direct contact with the horse.
Although direct transmission from human to human cannot be ruled out, fomites
were most likely the source of infection for these three patients. Inspection of the literature at the end of the nineteenth and beginning of the twentieth century revealed
that this dermatophyte was frequently transmitted from horses to humans in contact
with horses (stablemen, coachmen, carters and artillery soldiers). The rarity of the
present case report at the present time is likely related to the transformation of civilisation from the nineteenth century to nowadays in Europe with the change of horse
husbandry. In addition, the inadequate immune response of the horse and the high
number of people in contact with it at the equine clinic may explain the exceptional
aspect of this case report.
Arthroderma vanbreuseghemii, Trichophyton mentagrophytes, dermatophytosis, outbreak,
epidemiology.
Introduction
Zoophilic dermatophytoses are among the most common zoonotic diseases and are most often transmitted
Correspondence: Michel Monod, Service de Dermatologie, Laboratoire de
Mycologie, BT422, Centre Hospitalier Universitaire Vaudois, CH-1011
Lausanne, Switzerland.
Tel.: +41 21 314 0376. Fax: +41 21 314 0378.
E-mail: [email protected]
Submitted for publication 22 October 2014
Revised 8 January 2015
Accepted for publication 12 January 2015
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by direct animal-to-human contact via the fungal elements present on desquamate skin and hair. Today, the
majority of zoonotic inflammatory dermatophytoses are
contracted from cattle and pet animals, particularly
cats, dogs, guinea pigs and rabbits.1–3 In contrast, dermatophytoses transmitted by horses are uncommon.
Most equine dermatophyte infections are indeed caused
by Trichophyton equinum but this species is rarely isolated from humans where it may cause moderately
inflamed lesions.4,5 Inflammatory dermatomycosis
transmitted by a horse can be due to T. verrucosum, of
which the reservoir is cattle but which occasionally
infects horses.6 We report a case of a horse infected by
doi:10.1111/myc.12301
A. Chollet et al.
Arthroderma vanbreuseghemii (formerly Trichophyton
mentagrophytes pro parte). This animal was the source
of an outbreak of inflammatory dermatophytoses that
involved the owner and at least 20 students, staff and
stablemen at a veterinary school in Bern (Switzerland).
Fungal cultures, when available, underwent molecular
characterisation to confirm the relatedness between the
human and horse isolates.
Case report
Horse
A 2-year-old Arabian stallion was presented during
winter at the equine clinic of the Swiss Institute of
Equine Medicine (ISME, Vetsuisse Faculty University of
Bern), for systemic problems including intermittent
fever, chronic nasal and ocular discharge, coughing,
unilateral swelling of the maxillary sinus region,
enlarged mandibular lymph nodes, recurrent bouts of
mild colic and swollen legs. It was presented in the
company of another out of the seven horses from the
same stable. The stallion was born in Switzerland, and
had not travelled abroad like the other horses. A clinical examination revealed multifocal alopecic lesions
with mild crusting in both presented horses. Upon further questioning of the owner, it was found that the
other five in-contact horses had one or several alopecic
lesions as well.
Direct microscopy of hairs revealed dermatophyteinfected hairs and biting lice (Werneckiella equi) in both
presented horses. After extensive further diagnostic
tests, the stallion was diagnosed with bronchitis, a
dental eruption cyst and obstruction of the nasolacrimal duct, pediculosis and dermatophytosis. Therapy
consisted of oral antibiotic treatment for the bronchitis
and obstructed nasolacrimal duct. A single application
of a neem tree seed extract solution (Mite Stopâ, Felema GmbH, St€
afa) and regular povidone iodine soap
washes (Betadineâ, Mundipharma Medical Company,
Basel, Switzerland) were performed by the owner for
treatment of the pediculosis and dermatophytosis
respectively. The other six horses in the stable received
the same antiparasitic treatment and topical povidone
iodine soap washes of alopecic lesions. The owner was
informed of the zoonotic potential of dermatophytosis.
Eight weeks later, the stallion was presented again
for a recurrence of fever, a poor body condition, multifocal hypotrichosis (Fig. 1) and a generalised crusting
dermatitis. Whereas in this horse the skin problems
had deteriorated, they had healed in the other
six horses, which were clinically normal according to
2
Figure 1 Picture of the horse at second presentation and after
clipping showing the generalised aspect of the infection.
the owner. A diagnosis of dermatophytosis and a secondary pyoderma was made based on direct microscopy,
cytology
of
impression
smears
and
histopathology of skin lesions (Fig. 2).
Hairs were submitted for fungal culture in Sabouraud’s agar medium and direct fluorescence microscopy
(Fig. 3). After 7 days at 32 °C, the growing fungus
showed a white to beige powdery surface attesting for
the production of numerous round microconidia (Fig. 4),
and was identified as a species belonging to the Trichophyton mentagrophytes complex. Fungal genomic DNA
was isolated using the DNeasy Plant Mini kit (Qiagen
AG, Hombrechtikon, Switzerland) according to the manufacturer’s protocol, and part of the 28S ribosomal DNA
as well as the internal transcribed spacer (ITS) region of
the ribosomal DNA were subsequently amplified by polymerase chain reaction (PCR). A standard PCR protocol
with the universal primers LSU1 (50 -GATAGCGM
ACAAGTAGAGTG-30 ) and LSU2 (50 -GTCCGTGTTTCAAGACGGG-30 ) to amplify 28S ribosomal DNA, and LR1
(50 -GGTTGGTTTCTTTTCCT) and SR6R (50 -AAGTAAA
AGTCGTAACAAGG) to amplify ITS DNA, was used as
described previously.7–9 The sequences of the PCR products were found to be 100% identical to the sequences
AF378740 and AF506034, respectively, which were
100% identical to those of many isolates of Arthroderma
vanbreuseghemii isolated from humans with inflammatory
dermatophytoses as well as hunting cats and dogs.2
Because of the systemic problems, the horse was
hospitalised and kept in an isolation box and all personnel were instructed to wear gloves and protective
clothing. All materials and equipments used for keeping the box clean were kept separately and were later
destroyed or sprayed with a surface disinfectant
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Outbreak of A. vanbreuseghemii by contact with an infected horse
(a)
(b)
Figure 2 Histologic sections showing dermatophytes within hair follicles of the skin. (a) Mild epidermal hyperplasia with mild superficial
and deep perivascular to interstitial leucocytic infiltrates (arrowhead) and numerous fungal elements within hair shafts and infundibular keratin (arrow) (PAS staining, Bar = 100 lm). (b) Higher magnification of hair follicle presenting with abundant fungal spores and
hyphae (PAS staining, Bar = 10 lm).
cleaner with fungicidal properties (KohrsolinâFF, Hartmann AG, Heidenheim, Germany). At admission, the
horse was clipped to remove infected hairs and scales
and enilconazole solution was applied properly (Imaverolâ, Provet AG, Lyssach, Switzerland) every 5 days.
After the horse was clipped, the clippers and the direct
environment were thoroughly cleaned and sprayed
with the same surface disinfectant cleaner.
Based on the clinical signs and diagnostic test
results, a presumed diagnosis of an underlying
immune dysfunction was made. The horse was treated
for the systemic problems with non-steroidal antiinflammatory drugs and oral antibiotics for the severe
secondary bacterial skin infection. After 6 days, the
horse was sent home to continue the antibacterial and
antifungal treatment with information on hygiene
measurements for horses with dermatophytosis. Two
Figure 3 Dermatophyte-infected hairs of the horse. Direct
microscopy was performed in the laboratory using Fluorescent
Brightener 28, Sigma F3543 as a fluorochrome as described
previously.26
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months later, the owner reported that the skin problems had completely resolved. The owner was contacted again later and it was communicated that the
horse was euthanised by the private veterinarian
5 months after initial presentation because it was
found recumbent in the stable and was unable to
stand up. Unfortunately, the horse was not submitted
for necropsy.
Patients
Twenty-one patients consisting of the owner, students,
staff and stablemen were registered as suffering from
inflammatory tinea corporis and tinea faciei (Fig. 5).
Three people had not been in contact with the horse.
One of them had used the common sleeping facility at
the clinic. One was a partner of a stableman and one
affected student had neither been in contact with the
horse nor in close contact with other affected students.
Lesions were often pruritic, single or multiple, annular, sharply marginated and erythemato-squamous,
and became vesiculous and sometimes purulent. Dermatomycosis had been confirmed by direct fluorescent
mycological examination, which showed a high number of septate filaments and spores (data not shown).
Arthroderma vanbreuseghemii was also isolated five
times from 11 collected dermatological samples that
all were positive by direct mycological examination.
Both phenotypic characteristics and ITS sequence were
identical to those of the fungus isolated from the horse
samples, consistent with the conclusion that the fungus originated from the horse. Depending on the localisation and extent of the lesions, and the physicians or
dermatologists involved, topical treatment with various
antifungal substances (e.g. clotrimazole, terbinafine
and econazole) was successful. At least two patients
3
A. Chollet et al.
received additional oral antifungal therapy consisting
of terbinafine and itraconazole, respectively, and fully
recovered within 1 month.
Discussion
We report an outbreak of Arthroderma vanbreuseghemii
in young adults most of whom had been in contact
(a)
with an infected horse. Zoophilic dermatophytes apparently lose pathogenicity during serial passage in
humans, and thus infections are generally acquired
directly from the animal.10 However, in the present
case, one patient was the partner of an infected person
and had not even been on the premises of the veterinary school. Although we cannot rule out direct
transmission from human to human, we think that
(b)
Figure 4 (a) White powdery aspect of the
culture of Arthroderma vanbreuseghemii
isolated from the horse after 2-week
incubation in Sabouraud’s agar medium.
(b) Microscopic observation of the fungus
revealing numerous microspores and
spiral hyphae (Bar = 10 lm).
(a)
(b)
(c)
Figure 5 Inflammatory tinea corporis (a
and b) and tinea faciae (c) in students in
contact with the horse.
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Outbreak of A. vanbreuseghemii by contact with an infected horse
fomites such as clothing or bed linen were most likely
the source of infection for all three infected persons
that had not been in direct contact with the horse. All
people in contact with the horse had to wear a disposable coverall and gloves while the horse was stabled.
As it was winter, most people wore warm clothing
and possible scarfs underneath these suits which may
have functioned as fomites. In spite of strict hygiene
measures, it was primarily students who became
infected, which may be explained by the fact that students were inexperienced in handling infected animals
and in using protective clothing and gloves in a correct way. Moreover, the very severe dermatophytosis
in the horse resulted in a very high amount of infectious material and the highly contagious character of
A. vanbreuseghemii may have contributed to the high
number of infected people.2
It has been described that ectoparasites such as lice,
fleas or Cheyletiella mites may transmit dermatophytes.11 We cannot exclude that Werneckiella equi
may have been involved in dermatophyte transmission
between the other in-contact horses although the localisation of some of the dermatophytic lesions did not
match the typical distribution pattern of biting lice.
Noteworthy, the disease did not spread to other hospitalised horses or other animals. Whereas the other
horses from the same stable fully recovered with only
topical treatment, this horse of the present case report
suffered from other infections, suggesting an inadequate immune response, which also contributed to its
severe dermatophytosis.
Arthroderma vanbreuseghemii was previously called
T. mentagrophytes, like many species that produce
numerous pyriform or round microconidia and for
which identifications are often difficult to ascertain.
Mating experiments and ribosomal DNA sequencing
showed that this complex contains different teleomorph species, including A. benhamiae and A. vanbreuseghemii, and other species for which only the
anamorph is known.8,12,13 Arthroderma benhamiae
was first described by Ajello and Cheng (1967) after
mating strains isolated from rodents,12 and A. vanbreuseghemii was described 6 years later by Takashio
after mating strains that were isolated from humans,
mice and chinchillas.13 The name T. mentagrophytes is
still routinely used in clinical laboratories and in
many publications for these two species. However,
according to the rules proposed by the Amsterdam
declaration on Fungal Nomenclature (One Fungus = One Name),14 the sexual names A. benhamiae
and A. vanbreuseghemii should be used for these two
distinct species.
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At present, A. vanbreuseghemii is frequently isolated
from humans, in particular children and young adults.
Most often described or recorded under Trichophyton
mentagrophytes, this species has a worldwide geographical distribution.15,16 Arthroderma vanbreuseghemii
causes highly inflammatory tinea corporis, tinea faciae
and tinea capitis in humans similar to A. benhamiae
and Trichophyton verrucosum, of which the main reservoir is the guinea pig and cattle respectively.3,17 Infections with A. vanbreuseghemii are generally contracted
from cats and infected dogs where this fungus is often
the cause of moderate to severe dermatophytoses.2,18
Cats with dermatophytosis caused by A. vanbreuseghemii are outdoor animals and it is likely that the
feline infections with A. vanbreuseghemii occur from
soil and/or rodent preys. It is important to note that
the phenotypic, macroscopic and microscopic characters as well as the 28S and ITS sequences of the fungus isolated from the horse and patients of this
outbreak were identical to the A. vanbreuseghemii
strains usually isolated from cats and dogs and from
patients in contact with these animals.2
To our knowledge, A. vanbreuseghemii infecting a
horse is rare. We performed a Pubmed search on September 21st 2014 from which 25 papers came out
using the terms ‘Horse’ and ‘Trichophyton mentagrophytes’. No papers came out using the terms ‘Horse’
and ‘Arthroderma vanbreuseghemii’. Trichophyton mentagrophytes was described and identified by DNA
sequencing as the aetiological agent of horse ringworm in Korea19 was reported in two epidemiological
surveys in Norway,20,21 and was identified as the
cause of kerions in horses.15 In addition, T. mentagrophytes was isolated from hooves.22,23 However, inspection of the literature at the end of the nineteenth and
beginning of the twentieth century revealed that T.
mentagrophytes was frequently transmitted from horses
to humans. When Blanchard, in 1896, transferred Microsporon mentagrophytes to the genus Trichophyton, the
fungus was described as similar to that of the present
case report with an ‘extreme vitality’ in culture, and a
mycelium ‘covered by a white dust made by conidia’.24 Blanchard reported that 13 of 19 cases
observed by Sabouraud were isolated from men in
continuous contact with horses (stablemen, coachmen,
carters and artillery soldiers). Fifteen years later, Sabouraud reported an outbreak of a dermatophyte, called
Trichophyton granulosum, similar to A. vanbreuseghemii,
on 800 horses in Sedan (France).25 The rarity of the
present case report at the present time is likely related
to the transformation of civilisation from the nineteenth century to the present day in Europe with the
5
A. Chollet et al.
change of horse husbandry. Nowadays, many horses
are kept for sports or leisure activities, live in smaller
groups and live under better hygienic conditions with
less exchange of tack and blankets which can act as
fomites. In addition, the inadequate immune response
of the horse and the high number of people in contact
with it at the equine clinic may explain the generation
of an outbreak.
Acknowledgement
We thank Dr. Gion Tscharner for contributing patient
samples for fungal cultures and Marina Fratti for technical assistance.
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15
16
17
References
1
2
3
4
5
6
7
8
6
Vanbreuseghem R, De Vroey C, Takashio M. Guide Pratique de Mycologie Medicale et Veterinaire. Paris, France: Masson, 1978.
Drouot S, Mignon B, Fratti M et al. Pets as the main source of two
zoonotic species of the Trichophyton mentagrophytes complex in Switzerland, Arthroderma vanbreuseghemii and Arthroderma benhamiae. Vet
Dermatol 2008; 20: 13–8.
Nenoff P, Handrick W, Kr€
uger C et al. Dermatomykosen durch Hausund Nutztiere. Hautarzt 2012; 63: 848–58.
Brasch J, F€
olster-Holst R, Christophers E. Tinea durch Trichophyton
equinum. Hautarzt 1998; 49: 397–402.
Amor E, Gutierrez MJ, Lamoneda C et al. Terbinafine treatment of
Trichophyton equinum infection in a child. Clin Exp Dermatol 2001;
26: 276–8.
Horses. In Van Cutsem J, Rochette F (Eds), Mycoses in Domestic
Animals. Beerse, Belgium: Janssen Research Foundation, 1991;
63–77.
Ninet B, Jan I, Bontems O, et al. Identification of dermatophyte species by 28S ribosomal DNA sequencing with a commercial kit. J Clin
Microbiol 2003; 41: 826–30.
Symoens F, Jousson O, Planard C et al. Molecular analysis and mating behaviour of the Trichophyton mentagrophytes species complex.
Int J Med Microbiol 2011; 301: 260–6.
18
19
20
21
22
23
24
25
26
Symoens F, Jousson O, Packeu A et al. The dermatophyte species
Arthroderma benhamiae: intraspecies variability and mating behavior.
J Med Microbiol 2013; 62: 377–85.
Marples MJ. The ecology of Microsporum canis Bodin in New Zealand.
J Hyg 1956; 54: 378–87.
Dvor
ak J, Otcen
asek M. Role of insects in the transmission of dermatophytoses. Cesk Epidemiol Mikrobiol Imunol 1970; 19: 99–101.
Ajello L, Cheng SL. The perfect state of Trichophyton mentagrophytes.
Sabouraudia 1967; 5: 230–4.
Takashio M. A new sexual state of the Trichophyton mentagrophytes
complex, Arthroderma vanbreuseghemii sp. nov. Annales de Parasitologie
Humaine et Comparee 1973; 48: 713–32.
Hawksworth DL, Crous PW, Redhead SA et al. The Amsterdam declaration on fungal nomenclature. IMA Fungus 2011; 2: 105–12.
Vanbreuseghem R, De Vroey C, Takashio M. Guide Pratique de Mycologie Medicale et Veterinaire Masson. Paris: France, 1978.
Mignon B, Monod M. Zoonotic infections with dermatophyte fungi.
In: Palmer SR, Soulsby EJ, Torgerson PR, Brown DWG, (eds), Zoonoses. Oxford, UK: Oxford University Press, 2011: 838–49.
Fumeaux J, Mock M, Ninet B et al. First report of Arthroderma benhamiae in Switzerland. Dermatology 2004; 208: 244–50.
Seebacher C, Bouchara JP, Mignon B. Updates on the epidemiology
of dermatophyte infections. Mycopathologia 2008; 166: 335–52.
Chung TH, Park GB, Lim CY et al. A rapid molecular method for
diagnosing epidemic dermatophytosis in a racehorse facility. Equine
Vet J 2010; 42: 73–8.
Stenwig H. Isolation of dermatophytes from domestic animals in
Norway. Nord Vet Med 1985; 37: 161–9.
Aho R. Studies on fungal flora in hair from domestic and laboratory
animals suspected of dermatophytosis. I. Dematophytes. Acta Pathol
Microbiol Scand B 1980; 88: 79–83.
Apprich V, Spergser J, Rosengarten R, Stanek C. In vitro degradation
of equine keratin by dermatophytes and other keratinophilic fungi.
Vet Microbiol 2006; 114: 352–8.
Keller M, Krehon S, Stanek C, Rosengarten R. Keratinopathogenic
mould fungi and dermatophytes in healthy and diseased hooves of
horses. Vet Rec 2000; 147: 619–22.
l’exclusion
Blanchard R. Parasites animaux et parasites vegetaux a
des Bacteries. In: Bouchard C, (ed), Traite de Pathologie Generale. Paris,
France: Masson, 1896: 811–926.
Sabouraud R. Trichophyton granulosum. In: Teignes L., (ed), Masson.
Paris: France, 1910: 357–62.
Verrier J, Pronina M, Peter C et al. Identification of infectious agents
in onychomycoses by PCR-terminal restriction fragment length polymorphism. J Clin Microbiol 2012; 50: 553–61.
© 2015 Blackwell Verlag GmbH