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Revue québécoise de psychologie, vol. 23, n° 2, 2002
LE LOBE FRONTAL ET LA MÉMOIRE ÉPISODIQUE: UNE
PERSPECTIVE COGNITIVE NEUROSCIENTIFIQUE1
Martin
LEPAGE2
Université McGiI/
Amélie M. ACHIM
Université McGiI/
Résumé
L'arrivée des techniques de neuroimagerie fonctionnelle a suscité un regain d'intérêt pour
J'étude des bases neurobiologiques de la mémoire chez J'humain. Ces techniques ont permis
de mettre en évidence un ensemble de régions cérébrales impliquées dans les processus de
mémoire épisodique (encodage et récupération), rétablissant /'importance accordée aux lobes
frontaux. Ce(§lrticle présente un aperçu des études neuropsychologiques et de neuroimagerie
permettant d'associer les lobes frontaux aux différents processus mnésiques. Reste à
approfondir nos connaissances sur la contribution spécifique des différentes régions frontales
dans ces processus mnésiques et à examiner les interactions avec les régions cérébrales
postérieures, incluant les structures du lobe temporal médian, impliquées dans le stockage
d'information en mémoire.
Mots clés: mémoire épisodique, lobe frontal, neuroimagerie fonctionnelle
INTRODUCTION
La mémoire fascine en bonne partie à "cause des conséquences que
peuvent entraîner les troubles de cette fonction. Des troubles insidieux de
mémoire qui surviennent au début de la démence de type Alzheimer
jusqu'au syndrome amnésique complet qui arrache au patient son passé
mais aussi son futur, la mémoire fascine car elle est à la base de notre
identité. Comprendre les substrats neurobiologiques qui sous-tendent la
mémoire demeure une priorité des neurosciences, un domaine de
recherche depuis peu soutenu par les développements de la neuroimagerie
fonctionnelle. Historiquement, le lobe frontal a été une des premières
régions cérébrales identifiées comme jouant un rôle dans les processus
mnésiques tant chez le singe (Jacobsen, 1935) que chez
1.
2.
La rédaction de cet article a été soutenue par une subvention de fonctionnement des
IRSC.
Martin Lepage, Ph.D., Groupe d'Imagerie Cérébrale, Centre de Recherche de l'Hôpital
Douglas, Université McGill, 6875 boul. LaSalle, Verdun (QC), H4H 1 R3.
Téléphone: (514) 761-6131 poste 4393. Télécopieur: (514) 888-4064.
Courriel : [email protected]
147
l'homme (De Morsier, 1929). Cependant, la documentation d'une amnésie
profonde chez le patient H.M. suite à l'ablation chirurgicale de la formation
hippocampique et du cortex environnant, vers la fin des années cinquante,
a canalisé la recherche des bases neurobiologiques de la mémoire vers
cette région. Aujourd'hui, les techniques de neuroimagerie fonctionnelle
nous permettent en quelque sorte de «redécouvrir », ou du moins
d'apprécier de nouveau, l'importance du lobe frontal pour les fonctions
mnésiques. .
LES SYSTÈMES DE MÉMOIRE
Les chercheurs s'entendent pour postuler l'existence de systèmes de
mémoire multiples chez l'humain (Eichenbaum, 2000; Squire, Knowlton et
Musen, 1993; Tulving et Schacter, 1990). Squire et collaborateurs (Squire et
al., 1993) suggèrent une première grande subdivision entre mémoire
déclarative et mémoire non déclarative. La mémoire non déclarative est
composée de plusieurs sous-systèmes de mémoire indépendants les uns
des autres. Elle comprend la mémoire procédurale qui concerne
l'acquisition graduelle et le maintien de diverses aptitudes à agir sur le
monde, par exemple acquérir et conserver l'habileté de monter à vélo. Elle
comprend aussi l'amorçage perceptuel (facilitation du traitement d'une
information familière) et les apprentissages simples tels le conditionnement
classique, le conditionnement opérant, l'habituation et la sensibilisation. On
qualifie souvent ces systèmes d'implicites car le rappel d'information en
mémoire ne se fait pas de façon consciente. La mémoire déclarative, par
opposition, permet le rappel conscient ou explicite d'événements
personnels (mémoire épisodique) et de faits ou de connaissances
générales (mémoire sémantique). La mémoire épisodique, dont il sera
question dans cet article, concerne la rétention des événements
autobiographiques récents ou anciens. C'est le système qui se rapproche le
plus de la définition populaire de la mémoire. La mémoire sémantique
consiste en l'ensemble des connaissances sur le monde, incluant le
langage et les caractéristiques associatives fonctionnelles des mots et des
concepts. C'est ce système qui nous permet, par exemple, de savoir qu'une
pomme est un fruit. En bref, se rappeler le moment de la naissance de son
premier enfant fait appel à la mémoire épisodique, tandis que de répondre à
la question « Quelle est la capitale de la France? » fait appel aux
informations de la mémoire sémantique. Bien que cela soit controversé
(Squire et Zola, 1998), certaines études neuroscientifiques suggèrent que
les deux systèmes de mémoire déclarative (épisodique et sémantique)
soient relativement indépendants l'un de l'autre, ou du moins que le
système de mémoire épisodique puisse être affecté sans atteinte de la
mémoire sémantique (Hodges et Graham, 2001; Tulving et Markowitsch,
1998; Vargha-Khadem et al., 1997). La Figure 1 présente de façon
schématique l'organisation de ces systèmes de mémoire à long terme.
148
RQP, 23(2)
Figure 1 Une taxonomie des systèmes de mémoire à long term~ d'après
Squire et al. (1993)
ÉTAPES
DU
ÉPISODIQUE
TRAITEMENT
EN
MÉMOIRE
La mémoire épisodique peut être divisée en trois étapes successives:
l'encodage, la consolidation et la récupération d'information en mémoire. La
première étape, l'encodage, concerne l'acquisition de nouvelles
informations. Plusieurs facteurs jouent sur l'efficience de l'encodage en
mémoire, notamment le type de traitement effectué (superficiel ou élaboré)
et la nature des stimuli (abstrait ou concret) (Craik et Lockhart, 1972;
Tulving, 1983). La majeure partie de l'information encodée sera oubliée par
la suite et seulement une petite portion restera accessible. L'étape suivante,
la consolidation, concerne les processus de stockage à long terme des
souvenirs (McGaugh, 2000). C'est la consolidation qui, soutenue par
l'activité cérébrale de la formation hippocampique, expliquerait le passage
de la mémoire à court terme vers la mémoire à long terme. Finalement, la
récupération concerne les processus nécessaires au recouvrement de
l'information en mémoire. La récupération peut faire appel aux processus
de rappel ou de reconnaissance. Le rappel consiste à récupérer
l'information emmagasinée en utilisant un minimum d'indices externes, par
exemple se remémorer une image qui nous a été présentée préalablement.
La reconnaissance consiste à évaluer le caractère ancien ou « déjà vu» du
matériel présenté, par exemple reconnaître l'image « déjà vue» parmi une
série de nouvelles images.
BASES NEUROBIOLOGIQUES DE LA MÉMOIRE ÉPISODIQUE
Effet de lésions hippocampiques sur la mémoire épisodique
Afin de mieux cerner les bases neurobiologiques de la mémoire chez
l'humain, les chercheurs se sont penchés sur l'effet des lésions cérébrales
sur les fonctions neuropsychologiques. Une série d'études réalisées durant
les années cinquante auprès d'un patient connu sous les initiales H. M. ont
149
été déterminantes dans le domaine de la neuropsychologie de la mémoire.
Afin de contrôler une épilepsie réfractaire, H. M. avait dû subir une ablation
de la formation hippocampique et du cortex environnant (entorhinal,
périrhinal et parahippocampique) dans les deux hémisphères cérébraux.
Les travaux de Scoville et Milner ont pu mettre en évidence une amnésie
importante chez ce patient (Milner, 1966; Scoville et Milner, 1957). H. M.
présentait en effet une amnésie antérograde sévère, soit des difficultés à
acquérir de nouveaux souvenirs et à se rappeler des événements survenus
après l'opération. De plus, H. M. présentait une amnésie rétrograde d'une
durée d'environ 11 ans, c'est-à-dire qu'il n'arrivait pas à se souvenir des
événements survenus dans les 11 années précédant l'opération. Par
contre,
malgré
ces
graves
lacunes,
les
autres
fonctions
neuropsychologiques de H. M., comme le langage, l'attention et les
habiletés visuo-spatiales, étaient intactes. D'autres systèmes de mémoire,
par exemple la mémoire procédurale, étaient aussi intacts. On a depuis
documenté bon nombre de cas de patients devenus amnésiquës suite à de
telles lésions. Le contraste entre la sévérité des troubles de mémoire
épisodique et la normalité des autres fonctions neuropsychologiques suite à
des lésions focalisées de l'hippocampe est remarquable, ce qui a contribué
à orienter la recherche sur la mémoire majoritairement vers les structures
du lobe temporal médian. Toutefois, il est depuis longtemps reconnu que
d'autres régions jouent un rôle important dans les processus de mémoire
épisodique. C'est le cas notamment du lobe préfrontal et de la région
diencéphalique qui étaient, dès 1929, considérés par De Morsier comme les
deux pôles de la fonction mnésique (De Morsier, 1929).
Effet de lésions frontales sur la mémoire épisodique
Le cortex préfrontal peut être divisé en cinq grandes parties en se
basant sur des critères anatomiques et fonctionnels (voir Figure 2). Juste à
l'avant du sillon central se trouvent l'aire motrice primaire et l'aire
prémotrice. La partie située antérieurement au cortex prémoteur est
nommée cortex préfrontal. Le cortex préfrontal peut être subdivisé en trois
parties distinctes, soit une partie dorsolatérale, une partie ventrolatérale et
une partie orbitale ou polaire.
Nos connaissances concernant la connectivité du lobe frontal
proviennent essentiellement d'études réalisées chez le singe. Ces études
ont permis d'identifier une connectivité directe et indirecte du lobe frontal
aux structures du lobe temporal médian. La connectivité directe lie de façon
réciproque des régions frontales (orbitale et médiane) à l'hippocampe et au
cortex entorhinal (deux structures du lobe temporal médian), tandis que la
connectivité indirecte transite par certains noyaux thalamiques qui projettent
de manière diffuse vers le lobe frontal (Barbas, 2000; Cavada, Company,
Tejedor, Cruz-Rizzolo et Reinoso-Suarez, 2000).
150
RQP, 23(2)
Figure 2 Les subdivisions du lobe frontal: l'aire motrice primaire (1) e11'aire
prémotrice (2). Le cortex antérieur au cortex prémoteur constitue la
partie préfrontale et se subdivise en une partie dorsolatérale (3), une
partie ventrolatérale (4) et une partie orbitale ou polaire (5)
Plusieurs études cliniques publiées entre les années 1920 et 1940 ont
examiné l'effet de lésions frontales sur les fonctions mnésiques, sans égard
à la localisation de ces lésions au sein du lobe frontal. Par exemple,
Kolodny (Kolodny, 1929) a observé des troubles de mémoire des
événements récents chez 13 des 30 patients porteurs de lésions frontales
participant à son étude. Il a aussi noté des troubles de l'humeur et du
comportement chez la majorité de ses patients. Frazier (Frazier, 1936) et
Messiny (Messiny, 1939) ont tous deux étudié des groupes d'une centaine
de patients présentant une tumeur dans la région frontale. Ils ont eux aussi
observé des troubles de mémoire chez la majorité des patients. Les
patients présentaient de plus des troubles d'attention (Frazier, 1936;
Messiny, 1939) et de troubles de comportement (Messfny, 1939).
Dans ces premières études, il n'est pas question d~amnésie globale,
mais plutôt de troubles importants de la mémoire des événements récents.
Dans le même sens, les études contemporaines sur l'effet des lésions
frontales soutiennent que l'on observe rarement un syndrome amnésique
complet (Mayes et Daum, 1997). Des cas d'amnésie importante ont
toutefois été notés chez quelques patients présentant des tumeurs de la
partie ventromédiane du lobe frontal (Lu ria, 1976). Dans ces quelques cas,
des dommages s'étendant au-delà du cortex frontal et atteignant le
prosencéphale basal (cerveau antérieur) pourraient cependant expliquer les
déficits mnésiques (Petrides, 1989).
Des déficits de mémoire sont toutefois observés chez les patients
porteurs de lésions frontales. Ces déficits peuvent être définis par une
performance significativement inférieure à celle de sujets contrôles à
certains tests de mémoire. Janowsky et collaborateurs (Janowsky,
151
Shimamura, Kritchevsky et Squire, 1989a) ont comparé la performance de
patients avec lésions frontales unilatérales. à celle d'amnésiques bihippocampiques, d'amnésiques suite à un syndrome de Korsakoff et de
sujets normaux. Ils ont constaté que les patients avec lésions frontales
performaient mieux que les deux groupes d'amnésiques, mais en général
moins bien que les sujets contrôles. De plus, le groupe avec lésions
frontales présentait un déficit beaucoup plus important pour les tâches de
récupération en mémoire faisant appel au rappel plutôt qu'à la
reconnaissance alors que les deux autres types d'amnésiques montraient,
une performance similaire pour les deux types de tâches. Ce patron de
résultats, qui a été maintes fois observé depuis (Wheeler, Stuss et Tulving,
1995), laisse présumer que les difficultés mnésiques se situent au niveau
de la récupération plutôt que de l'encodage ou de la consolidation. En effet,
l'information semble avoir été bien encodée et consolidée par les patients
puisqu'elle peut être récupérée lorsque de bons indices sont fournis
(comme dans le cas de la reconnaissance) (Mayes et Daum, 1997; Wheeler
et al., 1995).
Les patients porteurs de lésions frontales présentent d'ailleurs d'autres
troubles spécifiques à la récupération, soit des difficultés à se rappeler le
contexte spatio-temporel des souvenirs (Janowsky, Shimamura et Squire,
1989b; Shimamura, Janowsky et Squire, 1990), des difficultés dans
l'organisation et l'application de stratégies de rappel (Stuss et al., 1994) et
dans le contrôle de l'interférence lors de la récupération (Shimamura,
Jurica, Mangels, Gershberg et Knight, 1995).
Il reste toutefois hasardeux de séparer les troubles d'encodage et de
récupération chez des patients présentant des problèmes de mémoire. Par
exemple, un encodage fragmentaire pourrait permettre la création d'une
trace mnésique précaire, suffisante pour la reconnaissance, mais ne
permettant pas le rappel libre. Chez les patients frontaux, les difficultés à
bien performer aux tests de mémoire pourraient également être secondaires
à des troubles d'attention ou à des troubles exécutifs.
LES TECHNIQUES D'IMAGERIE FONCTIONNELLE ET L'ACTIVITÉ
NEURONALE
Les techniques d'imagerie cérébrale fonctionnelle permettent de
distinguer les régions cérébrales impliquées dans l'encodage et dans la
récupération d'information en mémoire en examinant l'activité cérébrale
spécifiquement associée à l'exécution d'une tâche faisant appel à l'un ou
l'autre de ces processus.
La Tomographie par Émission de Positrons (TEP) et l'Imagerie par
Résonance Magnétique Fonctionnelle (IRMf) sont deux techniques
d'imagerie cérébrale fonctionnelle largement répandues; La TEP et l'IRMf
152
RQP, 23(2)
permettent d'examiner les changements dans l'activité neuronale de
diverses régions cérébrales en observant des fluctuations dans les
propriétés du sang circulant dans le cerveau {Raichle, 1998). La TEP utilise
un traceur radioactif qui permet de mesurer le flux sanguin alors que l'IRMf
mesure les fluctuations de l'oxygénation du sang. Contrairement à la TEP,
l'IRMf ne nécessite pas d'injection de substance radioactive et a donc
l'avantage d'être une technique non invasive.
Ces deux mesures de l'activité neuronale sont relatives plutôt
qu'absolues. Pour identifier les aires cérébrales impliquées dans le
déploiement d'une fonction cognitive spécifique, par exemple l'encodage en
mémoire, il faut arriver à discerner l'activation cérébrale que cette fonction
occasionne de l'activité cérébrale qui n'y est pas liée. La méthode de
soustraction permet d'arriver à un tel résultat en comparant l'activité
neuronale suscitée par une tâche expérimentale d'intérêt à l'activité
neuronale suscitée par une tâche contrôle. De cette façon, il est possible
d'éliminer une grande part du bruit et de cibler l'activité spécifique au
processus d'intérêt. Cela implique toutefois que l'activité mesurée lors d'une
tâche expérimentale dépend de l'activité mesurée durant la tâche contrôle.
Pour plus d'information sur l'importance de bien choisir les tâches
contrôles, le lecteur pourra se référer à Cabeza et Nyberg (Cabeza et
Nyberg, 2000).
NEUROIMAGERIE FONCTIONNELLE ET MÉMOIRE ÉPISODIQUE
Encodage et lobe frontal
Les premières études en neuroimagerie fonctionnelle de l'encodage en
mémoire ont utilisé le paradigme des niveaux de traitement de l'information
élaboré par Craik et Lockart (Craik et Lockhart, 1972), c'est-à-dire qu'elles
ont comparé l'encodage d'informations verbales suite à un traitement
superficiel ou à un traitement approfondi. Ainsi, Kapur et collaborateurs
(Kapur et al., 1994) ont comgaré par TEP l'activité cérébrale associée à un
encodage de surface (indiquer si la lettre "A" se retrouve dans les mots
présentés visuellement) à l'activité cérébrale associée à un traitement
sémantique favorisant un encodage efficace de l'information en mémoire
épisodique (évaluer si les mots représentent une entité vivante ou non). En
contrastant ces deux conditions, les auteurs ont pu observer une activation
supérieure d'une région préfrontale gauche associée à l'encodage
sémantique comparativement à la condition d'encodage de surface. Ces
résultats ont depuis été reproduits à maintes reprises (Gabrieli, Poldrack et
Desmond, 1998; Lepage, Habib, Cormier, Houle et Mclntosh, 2000b;
Poldrack et al., 1999).
Depuis, d'autres études ont soutenu'plus directement l'implication du
lobe frontal dans l'encodage en mémoire. C'est le cas de deux études qui
153
ont examiné l'activité cérébrale durant une tâche d'encodage en mémoire
consistant en la présentation de mots (Wagner et al., 1998) ou de photos de
paysages (Brewer, Zhao, Desmond, Glover et Gabrieli, 1998). Une fois la
session d'imagerie terminée, les participants complétaient un test de
reconnaissance où ils devaient reconnaître les items présentés à
l'encodage parmi un lot d'items servant de distracteurs. Les réponses
émises servaient à distinguer l'activité cérébrale obtenue durant un
encodage efficace (items subséquemment reconnus avec succès) de celle
obtenue pour un encodage déficient (items subséquemment négligés lors
du test de reconnaissance). Ces études ont permis de mettre en évidence
le rôle du cortex préfrontal gauche et de la région hippocampique pour un
encodage en mémoire efficace, c'est-à-dire que ces régions étaient plus
actives lors de l'encodage des items dont les participants se sont bien
souvenus par la suite.
Récupération et lobe frontal
La récupération d'information en mémoire semble particulièrement
impliquer le lobe frontal. Depuis les toutes premières études TEP,
l'activation de plusieurs régions du lobe frontal lors de la récupération a été
maintes fois observée, et ce, peu importe la nature de l'information
récupérée (verbale, non verbale, visuelle, auditive, etc.) et le type de tâches
utilisé. Qu'il s'agisse de rappel libre (Petrides, Alivisatos et Evans, 1995), de
rappel indicé (Lepage et al., 2000b) ou de reconnaissance, on observe une
activation systématique du lobe frontal. Nombre d'études ont noté une
activation préférentielle du cortex préfrontal droit durant la récupération
(Lepage, Ghaffar, Nyberg et Tulving, 2000a; Nyberg, Cabeza et Tulving,
1996; Tulving, Kapur, Craik, Moscovitch et Houle, 1994). D'autres études
ont observé une activation bilatérale, l'activité droite étant tout de même
plus importante en termes d'intensité et de dimension de la zone activée.
Quel est le rôle précis du lobe frontal dans la récupération d'information
en mémoire? Plusieurs chercheurs ont tenté d'expliquer l'ensemble des
données de façon parcimonieuse en suggérant l'existence d'un seul
processus lié à la récupération, par exemple le succès du rappel
(recouvrement mnésique réussi) (Rugg, Fletcher, Frith, Frackowiak et
Dolan, 1996), l'effort nécessaire à la récupération d'information (Schacter,
Alpert, Savage, Rauch et Albert, 1996) ou l'état mental (( mental set»)
nécessaire à la récupération (Ka pur et al., 1995; Nyberg et al., 1995).
Dans une récente étude, nous avons cherché à déterminer si
l'implication des lobes frontaux dépend ou non du succès de la récupération
(Lepage et al., 2000a), c'est-à-dire si le lobe frontal est impliqué seulement
lorsque le sujet arrive à se rappeler d'une information en mémoire ou s'il
contribue plutôt à la tentative de récupération sans égard au succès. Pour
ce faire, nous avons combiné les résultats de
Dans une récente étude, nous avons cherché à déterminer si
l'implication des lobes frontaux dépend ou non du succès de la récupération
(Lepage et al., 2000a), c'est-à-dire si le lobe frontal est impliqué seulement
lorsque le sujet arrive à se rappeler d'une information en mémoire ou s'il
contribue plutôt à la tentative de récupération sans égard au succès. Pour
ce faire, nous avons combiné les résultats de
154
RQP, 23(2)
quatre études TEP (Düzel et al., 1999; Kapur et al., 1995; Nyberg et al.,
2000b; Nyberg et al., 1995) pour un total de 53 participants, ce qui apportait
une puissance statistique plus importante que celle d'études isolées.
Chaque étude avait en commun deux conditions de reconnaissance: une
première condition où la très grande majorité des items avait été étudiée
préalablement, favorisant le recouvrement mnésique, et une deuxième
condition où une très grande majorité des items étaient nouveaux,
n'entraînant que peu de recouvrement mnésique. Ces deux conditions
avaient en commun d'impliquer une tentative de récupération puisque dans
les deux cas il était possible que le matériel ait été préalablement présenté.
Une troisième condition consistait en une tâche d'encodage,
perceptuellement similaire aux tâches de reconnaissance, mais
n'impliquant pas de processus de récupération. L'analyse conjointe de ces
résultats a permis de mettre en évidence l'implication de six régions
corticales actives à la fois (durant la récupération d'items préalablement
étudiés et durant la reconnaissance d'items nouveaux. Il est intéressant de
noter que ces six sites sont situés dans les lobes frontaux (un site dans le
cortex cingulaire antérieur et cinq dans le cortex préfrontal) et que nous
n'avons trouvé aucune activation des régions postérieures (voir Figure 3,
partie supérieure). Nous avons donc conclu à l'implication des régions
frontales dans l'établissement et le maintien d'états cérébraux supportant la
récupération d'information en mémoire, un processus que nous avons
nommé « mode de rappel ». D'un point de vue cognitif, le mode de rappel
est un état mental favorisant le traitement de l'information en tant qu'indices
pour la récupération. D'un point de vue neuroscientifique, ces régions du
lobe frontal pourraient servir à influencer ou à biaiser le traitement au
niveau des systèmes perceptuels (Miller et Cohen, 2001).
Dans cette même étude, nous avons aussi observé un patron
d'activation spécifique au recouvrement d'information en mémoire. Ainsi, en
comparant la condition de reconnaissance des items majoritairement « déjà
vus» à la condition des items majoritairement nouveaux, nous avons
observé une activation importante du cortex préfrontal gauche et d'autres
régions corticales (voir Figure 3, partie inférieure). D'autres études ont aussi
fait état d'une activation des régions préfrontales pour la récupération de
matériel préalablement étudié (Habib et Lepage, 2000; Konishi, Wheeler,
Donaldson et Buckner, 2000).
Dans une autre étude TEP (Lepage, Mclntosh et Tulving, 2001), nous
avons examiné l'effet de la modalité perceptuelle d'encodage et de
récupération sur l'activité neuronale lors de la récupération. Nous avions
comme hypothèse que les régions frontales impliquées dans le mode de
rappel seraient semblablement actives d'une modalité à l'autre, étant donné
que l'état propice à la récupération (le mode de rappel) est de mise peu
importe la modalité. Des tâches de reconnaissance haptique (tactile)
155
Figure 3 Mode de rappel et recouvrement
Note: La partie supérieure présente une vue latérale et une vue médiane d'un cerveau où on
peut observer l'activation imputable au mode de rappel (G = gauche, D = droit). La
partie inférieure présente une vue latérale où on peut observer l'activation imputable au
recouvrement d'information en mémoire
et visuelle ont été examinées. Les stimuli étaient des objets géométriques
étudiés soit en les touchant, soit en les regardant. Nous avons pu identifier
certaines régions corticales préfrontales présentant une activité plus
importante lors de la récupération (impliquant le mode de rappel) que lors
de l'encodage (n'impliquant pas de tentative de rappel). Deux de ces
régions (frontopolaire et operculum frontal droit) étaient localisées aux
endroits où on avait observé une activité associée au mode de rappel. La
Figure 4b illustre l'activité observée dans les régions préfrontales droites
pour la reconnaissance haptique et pour la reconnaissance visuelle. La
Figure 4c illustre quant à elle les données brutes pour la région préfrontale
antérieure encerclée. On peut clairement constater que l'activité neuronale
dans cette région était beaucoup plus importante lors de la reconnaissance
que lors de l'encodage.
156
RQP, 23(2)
B
A
c
Récupération
Encodage
1.42
1.40
1 .38
1.36
1.34
1.32
1.30
Figure 4
Haptique Visuel
Partie A: Exemples de stimuli utilisés pour examiner la
reconnaissance haptique et visuelle. Partie B: Illustration de
l'activité observée dans les régions préfrontales droites pour la
reconnaissance haptique et pour la reconnaissance visuelle. Deux
tranches horizontales consécutives de 5mm d'un cerveau sont
présentées. Partie C: Données brutes de la région préfrontale
antérieure (encerclée en B) pour les conditions d'encodage et de
reconnaissance haptique et visuelle.
CONCLUSION: LES CINQ DÉFIS DE LA NEUROIMAGERIE
FONCTIONNELLE DE LA MÉMOIRE ET DU LOBE FRONTAL
Premier défi: réconcilier effets de lésions et neuroimagerie
L'effet des lésions frontales n'aurait pas laissé présager une implication
aussi importante des lobes frontaux dans les processus mnésiques.
Expliquer les différences entre des troubles souvent modestes de mémoire
de reconnaissance après lésions frontales et l'observation en
neuroimagerie fonctionnelle d'une activité frontale/préfrontale importante
durant ces même~ tâches représente un défi de taille.
Cette divergence fait ressortir une question fondamentale à savoir
quelle est la signification fonctionnelle de l'activité frontale observée dans
les études de neuroimagerie? Une augmentation de l'activité neuronale 1
157
peut être suffisante mais non nécessaire pour l'accomplissement d'une
tâche de mémoire. Bien que certains chercheurs croient qu'il est futile de
tenter de réconcilier les données de l'effet de lésions et de la neuroimagerie
fonctionnelle (Wheeler, Stusset Tulving, 1997), une possibilité que nous
favorisons est du coté de l'expérience subjective associée aux tâches
mnésiques. Lorsque qu'un patient porteur d'une lésion frontale ou un sujet
contrôle effectue une tâche mnésique, la mesure de la performance en
reconnaissance ne nous dit rien de l'expérience subjective de se rappeler
une information en mémoire que vit le participant. On pourrait donc imaginer
que chez le sujet sain, la présentation d'un indice pour le rappel entraîne le
recouvrement d'une information en mémoire et que cette personne peut en
quelque sorte revivre un événement du passé. Chez le patient frontal, cette
capacité serait diminuée et son jugement mnésique serait influencé par la
familiarité avec l'information plutôt que par le recouvrement réel
d'information en mémoire (Suddendorf et Corballis, 1997; Tulving et
Lepage, 2000). Il est donc possible que les patients avec lésions frontales se
souviennent, mais que ces souvenirs n'aient pas la même richesse que
chez les sujets normaux. L'augmentation de l'activité pourrait ainsi
représenter le corrélat neuronal de la conscience d'un souvenir ou du moins
une activité nécessaire pour permettre cette conscience autonoétique.
Deuxième défi: arriver à un consensus
Les différents processus d'encodage et de récupération d'information
en mémoire semblent supportés par des régions préfrontales distinctes.
Toutefois, il reste difficile d'identifier avec certitude les régions cérébrales
impliquées dans chacun de ces processus puisque nos connaissances sont
fragmentaires et semées de résultats divergents. Par exemple, alors que
certaines études associent le recouvrement d'information en mémoire
(succès du rappel) à une activité préfrontale dorsolatérale droite (Rugg et
al., 1998; Rugg et al., 1996), d'autres l'associent plutôt à une activité
préfrontale dorsolatérale antérieure gauche (Konishi et al., 2000; Lepage et
al., 2000a). De telles variations entre les études peuvent être attribuables à
la procédure utilisée pour les analyses, à des variations entre les tâches
utilisées ou simplement à des variations entre les groupes de sujets. Afin de
mieux interpréter les résultats de la neuroimagerie, il sera important
d'arriver à une étape où nous pourrons reproduire les résultats de façon
fiable. Pour ce faire, il sera utile d'augmenter la taille des groupes étudiés
(souvent moins de 10 participants pour l'instant) ou de combiner les
données de plusieurs études en une superanalyse. Il faudra aussi arriver à
un consensus concernant la façon d'effectuer les analyses.
Troisième défi: comprendre la relation entre les diverses régions
impliquées
Peut-on vraiment comprendre le rôle du lob~ frontal dans les processus
mnésiques en s'intéressant uniquement à cette partie du
158
RQP, 23(2)
cerveau? Les diverses structures des lobes frontaux jouant un rôle en
mémoire devraient être considérées dans leur interaction avec les autres
structures cérébrale impliquées en mémoire, notamment le lobe temporal
. médian
et les aires cérébrales postérieures.
Le lobe temporal médian et les aires cérébrales postérieures sont
impliqués dans le stockage des souvenirs. De plus, tout comme le lobe
frontal, les structures du lobe temporal médian sont aussi impliquées dans
l'encodage et la récupération d'information en mémoire (Lepage, Habib et
Tulving, 1998; Schacter et Wagner, 1999). Des études de neuroimagerie
fonctionnelle suggèrent aussi que les sites corticaux postérieurs impliqués
dans le traitement perceptuel de l'information lors de l'encodage (par
exemple le cortex visuel ou le cortex auditif) sont réactivés lors de la
récupération de cette même information (Nyberg, Habib, Mclntosh et
Tulving, 2000a; Wheeler, Petersen et Buckner, 2000).
Le lobe frontal et les autres régions impliquées en mémoire jouent-ils le
même rôle? Jouent-ils plutôt des rôles complémentaires? Cela reste à
explorer, par exemple en développant des tâches expérimentales capables
d'influencer l'activité d'une de ces régions tout en gardant l'activité de l'autre
région constante ou en observant la distribution de l'activité cérébrale qui a
lieu simultanément dans différentes régions du cerveau. Cette dernière
approche du contexte neural a été peu utilisée jusqu'ici, sauf pour quelques
exceptions (Mclntosh, Nyberg, Bookstein et Tulving, 1997) et pourrait
représenter une avenue de recherche prometteuse.
Quatrième défi: s'ouvrir aux autres rôles des lobes frontaux
L'intégration des données de la neuroimagerie fonctionnelle pour les
différentes sphères cognitives représente un défi de taille qui permettra une
meilleure compréhension des fonctions du lobe frontal. En s'intéressant à la
mémoire épisodique, on peut en venir à oublier le rôle du lobe frontal dans
beaucoup d'autres fonctions. Le lobe frontal est, par exemple, reconnu pour
son implication dans d'autres systèmes de mémoire, comme la mémoire de
travail et la mémoire procédurale, dans les processus d'attention, dans le
contrôle- et la planification du comportement, dans le langage, etc. (Cabeza
et Nyberg, 2000; Duncan et Owen, 2000).
Cinquième défi: comprendre la relation entre déficits cognitifs et
activation cérébrale
La neuroimagerie fonctionnelle est un outil puissant qui pourrait très
bien être utilisé en clinique. En plus de contribuer aux connaissances sur
l'organisation cérébrale de la mémoire épisodique, les différentes
techniques de neuroimagerie fonctionnelle peuvent apporter un regard
nouveau sur les dysfonctions cérébrales qui sous-tendent les troubles
cognitifs. La neuroimagerie fonctionnelle permet entre autres d'explorer les
159
déficits de mémoire spécifiques à différents troubles neurologiques ou
psychiatriques et de les associer à des dysfonctions cérébrales spécifiques.
Dans le cas de la schizophrénie, par exemple, un déficit mnésique plus
important pour les tâches de rappel, mais tout de même notable en
reconnaissance, est fréquemment rapporté dans la littérature (Aleman,
Hijman, de Haan et Kahn, 1999). Ces déficits au niveau behavioral
concordent avec de nombreuses études de neuroimagerie fonctionnelle
ayant identifié des anomalies dans l'activité neuronale des schizophrènes
durant des tâches mnésiques. Par exemple, Ragland, Gur, Raz et leurs
collègues (Ragland et al., 2001) ont observé une réduction de l'activité
cérébrale de la région préfrontale inférieure gauche et du gyrus temporal
supérieur gauche pour l'encodage de mots présentés visuellement, ce qui
pourrait refléter une difficulté pour les patients schizophrènes à maintenir et
à manipuler de l'information verbale. Heckers et al. (Heckers et al., 1998)
ont quant à eux observé une réduction de l'activation hippocampique durant
la récupération consciente du matériel étudié et une hausse de l'activation
préfrontale associée à l'effort pour récupérer le matériel faiblement encodé.
En conclusion, la neuroimagerie fonctionnelle a apporté une nouvelle
dimension à l'étude cognitive neuroscientifique de la mémoire, permettant
d'étudier la mémoire dans sa relation avec l'activité cérébrale. Reste à
apprivoiser ce puissant outil de recherche afin de maximiser son impact sur
nos connaissances.
FRONTAL LOBE AND EPISODIC MEMORY: A COGNITIVE NEUROSCIENTIFIC
PERSPECTIVE
Abstract
The introduction of neuroimaging techniques has renewed interest in the study of the neurobiological
basis of human memory. These techniques make it possible to identify largescale networks of brain regions
involved in memory processes such as encoding and retrieval. This article presents an,overview of
neuropsychological and functional neuroimaging studies linking frontal lobes to different memory processes.
Although progress has been significant, several challenges remain. For instance, additional studies will be
necessary to examine the specific contribution of different frontal regions to these memory processes and to
examine their interactions with posterior regions, including medial temporal lobe structures, implicated in
memory storage.
Key words : episodic memory, frontal lobe, functional neuroimaging
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