Mémoire bibliographique

Mémoire bibliographique
UE HMBE303
Année universitaire 2015-2016
Mention « Biodiversité Écologie Évolution »
Parcours « M2 - Darwin-Biologie Évolutive Écologie »
LELAURIN Dennyss
Sommaire
1 – Introduction ....................................................................................................................................... 1
2 – Développement.................................................................................................................................. 4
2.1 Architecture génétique de la dépression de consanguinité ....................................................... 4
2.2 Conditions théoriques pour qu’une purge de la dépression ait lieu.......................................... 6
2.3 Données expérimentales traitant de la purge ............................................................................ 7
2.4 Conséquences de la purge ......................................................................................................... 8
3 – Conclusion ......................................................................................................................................... 9
Références bibliographiques ................................................................................................................. 10
1 – Introduction
Lors de la reproduction, les organismes sexués transmettent une part de leur génome à
leur descendance. Ce matériel génétique détermine en grande partie les caractéristiques des
organismes. La biologie évolutive vise à comprendre les mécanismes qui dictent l’évolution
de ces caractères héréditaires dans les espèces et doit donc prendre en compte comment ils
sont transmis. Si cette transmission elle-même dépend de caractères qui peuvent évoluer, il est
important de comprendre comment ils évoluent car ils vont déterminer l’évolution de tous les
autres.
Le système de reproduction est l’un de ces caractères. Ainsi, parmi les espèces à
reproduction sexuée, il existe une grande variété de tels systèmes. On peut noter une gamme
de situations allant d’un régime allofécondant panmictique, qui consiste en un croisement
aléatoire entre individus, à des régimes consanguins où la reproduction a lieu entre individus
apparentés à divers degrés. Chez les organismes hermaphrodites, où les individus possèdent à
la fois le sexe mâle et le sexe femelle, on peut observer une forme extrême de reproduction
consanguine : l’autofécondation, où le même individu joue le rôle de père et de mère.
L’évolution de l’autofécondation a été principalement étudiée chez des végétaux (la plupart
des angiospermes étant hermaphrodites) et pour une plus petite part, chez les animaux
hermaphrodites comme les escargots pulmonés, les nématodes (essentiellement chez
Caenorhabditis), les plathelminthes.
Un facteur majeur à prendre en compte pour comprendre l’évolution de
l’autofécondation est la dépression de consanguinité. En effet, lors de croisements
consanguins, on observe une diminution de la valeur sélective des descendants par rapport
aux descendants non consanguins. C’est cela qu’on nomme la dépression de consanguinité (le
terme dépression endogamique est aussi parfois employé). Une forte dépression tend à
empêcher l’évolution de l’autofécondation puisque celle-ci produit des descendants de moins
bonne qualité que l’allofécondation. Pour autant, lorsqu’on regarde la distribution des taux
d’autofécondation, on remarque que l’autofécondation parvient à se maintenir et on observe
une distribution plutôt bimodale (Fig. 1). Ce maintien de l’autofécondation est permis par
certains avantages intrinsèques. En effet, un régime autofécondant implique que le parent
transmette potentiellement trois copies de ses gènes à ses descendants là où l’allofécondation
n’en transmet que deux (Fisher 1941, Fig. 2). De plus, l’autofécondation confère une
assurance de reproduction (Baker 1955, Fig. 3). Il n’est donc pas nécessaire pour les
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organismes autogames de dépenser de l’énergie, que ce soit pour l’accès aux partenaires ou
bien pour la production de gamètes (comme c’est le cas pour la production de pollen en
grande quantité par exemple pour les végétaux à pollinisation anémophile) (Charlesworth &
Willis 2009). La dépression de consanguinité pourrait être amenée à varier au cours du temps,
ce qui pourrait contribuer à des transitions évolutives vers un système de reproduction
différent. Par exemple, une diminution de dépression favoriserait une transition vers
l’autofécondation. C’est la raison pour laquelle, d’un point de vue fondamental, il est
primordial de comprendre l’évolution de cette dépression pour expliquer l’évolution des
systèmes de reproduction (Byers & Waller 1999, Glémin 2003). À cela s’ajoute également
des enjeux appliqués. Effectivement, puisque la dépression de consanguinité constitue une
menace pour la persistance des populations ou le rendement, alors sa compréhension est un
enjeu de poids par exemple pour la conservation des espèces et dans les programmes de
réintroduction, pour l’élevage de populations en captivité ou encore en agriculture pour
optimiser le rendement.
À travers ce mémoire bibliographique, nous verrons si une évolution de la dépression
de consanguinité a déjà été relevée et dans quelles circonstances. Cela nous mènera à la
notion de purge de la dépression, qui revient à débarrasser le génome de son fardeau
génétique. Nous commencerons dans un premier temps à étudier (i) l’architecture génétique
de la dépression de consanguinité. Ensuite nous verrons (ii) dans quelles conditions les
modèles théoriques suggèrent-ils qu’il puisse y avoir une purge de la dépression. Puis nous
étudierons (iii) les données expérimentales récoltées en faveur ou à l’encontre des prédictions
théoriques. Enfin nous verrons (iv) les conséquences mesurées de la purge. Nous terminerons
en étudiant (v) les questions qui restent non résolues en ce qui concerne la purge.
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Figure 1 : Distribution des taux d’autofécondation chez
329 espèces de plantes, d’après Igic & Kohn 2006.
Individu
autogame
Individu
allogame
1+1 copies des
gènes de l’individu
allogame et 1 copie
provenant d’un
autre individu
2+1 copies
des gènes de
l’individu
autogame
Figure 2 : Avantage de transmission génétique des
régimes autogames par rapport aux régimes allogames.
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2 – Développement
2.1 Architecture génétique de la dépression de consanguinité
La dépression de consanguinité se caractérise par une plus faible valeur sélective
(incluant fertilité, survie et croissance) chez les descendants issus de croisements consanguins
en comparaison aux descendants issus de croisements non consanguins (Charlesworth &
̅
𝑊𝑠
̅𝑠 et
Willis 2009). La dépression de consanguinité, notée δ est définie par : 𝛿 = 1 − 𝑊
où 𝑊
̅
𝑜
̅𝑜 représentent respectivement la valeur sélective moyenne des descendants issus
𝑊
d’autofécondation et ceux issus d’allofécondation. Cette dépression est étroitement liée à la
notion de fardeau génétique, qui représente l’ensemble des mutations récessives délétères qui
sont accumulées au sein du génome. Ces mutations récessives sont « masquées » lorsqu’elles
sont à l’état hétérozygote, en revanche, lorsqu’elles se retrouvent à l’état homozygote elles
vont entrainer une diminution de la fitness, c’est la dépression de consanguinité. Pour cette
raison, la dépression survient chez les individus consanguins, car ces derniers ont une forte
probabilité de porter la mutation à l’état homozygote.
La dépression de consanguinité influe donc sur l’évolution des systèmes de
reproduction, mais aussi sur la subsistance des petites populations, puisque ces dernières
présentent une dérive génétique forte et qu’elles auront donc tendance à accumuler des
mutations plus facilement (Byers & Waller 1999). Le système de reproduction adopté dépend
en grande partie de l’histoire de la population en question. Prenons un exemple chez les
végétaux. Une espèce pour laquelle les populations auraient subi des « goulots
d’étranglement » ou auraient peu de pollinisateurs devrait présenter une faible dépression et
donc tendrait vers l’autofécondation. C’est d’ailleurs ce qui a été observé dans l’étude de Foxe
et al. en 2010, chez l’espèce Arabidopsis lyrata qui révèle que les « goulots d’étranglement »
ont favorisé l’apparition de systèmes d’auto-compatibilité, donnant ainsi accès à
l’autofécondation. Au contraire une espèce dont les populations sont largement
allofécondantes devrait avoir accumulé de la dépression de consanguinité et tendrait à être
sélectionnée pour mettre en place des systèmes empêchant l’autofécondation (systèmes
d’auto-incompatibilité etc.) et favorisant donc la fécondation croisée (Lande & Schemske
1985). Il existerait un cercle vicieux, plus une espèce pratique l’autofécondation, plus elle
serait amenée à purger sa dépression, donc plus sa dépression serait faible ce qui aurait pour
conséquence de favoriser l’autofécondation (Noël et al. [en soumission]).
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Pourcentage de fructification
par pollinisation manuelle
Pourcentage de fructification
par pollinisation naturelle
Figure 3 : Assurance de reproduction de l’autofécondation, à partir de 207
espèces, d’après Burd 1994. Les points situés au-dessus de la diagonale
désignent un pourcentage de fructification plus élevé par pollinisation manuelle
que par pollinisation naturelle. Les points situés en dessous indiquent le
contraire. On remarque que le facteur limitant pour la fructification est la
rencontre du pollen par l’ovule. La plante est en capacité de produire davantage
de fruits, mais elle n’est pas suffisamment pollinisée pour le permettre.
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2.2 Conditions théoriques pour qu’une purge de la dépression ait lieu
Les modèles théoriques prédisent qu’à force d’exposer les allèles délétères à la
sélection, ils sont éliminés des populations et que cela contribue à diminuer le fardeau
génétique et ainsi on peut s’attendre à ce qu’après avoir purgé ces allèles délétères, on observe
un regain de fitness moyenne dans la population. On aurait donc finalement dans un premier
temps une baisse de fitness à cause de la dépression de consanguinité, puis dans un second
temps, étant donné que la dépression est contre-sélectionnée on s’attend à purger ces allèles
délétères, et ainsi on observerait un regain de fitness. Par conséquent, avant que la purge ne
puisse s’établir, il faut patienter plusieurs générations successives en autofécondation.
En ce qui concerne les mutations impliquées dans la dépression, il existe deux
principales hypothèses pour expliquer la perte de fitness associée à la consanguinité :
l’hypothèse de dominance partielle et celle de superdominance (Crnorkrak & Barrett 2002,
Charlesworth & Willis 2009). Selon l’hypothèse de dominance partielle, la consanguinité
augmente la proportion d’allèles délétères récessifs présents à l’état homozygote qui vont
avoir pour effet de diminuer la fitness. Il peut s’agir de mutations fortement délétères (voire
quasi-létales) et très récessives ou bien de mutations faiblement délétères et peu récessives.
Toutefois, ces dernières sont plus difficilement purgées que les précédentes puisqu’elles ne
diminuent que peu la fitness (Crnorkrak & Barrett 2002, Lande et al. 1994). Pour ce qui est de
l’hypothèse de superdominance, l’hétérozygote aurait une fitness supérieure à celle des
homozygotes (on parle alors de superdominance). Or la consanguinité augmentant
l’homozygotie, elle entrainerait donc une diminution de la fitness moyenne (Crnorkrak &
Barrett 2002), et dans ce cas, la dépression ne pourrait pas être purgée (Charlesworth & Willis
2009). Cependant, d’après Charlesworth & Willis 2009, la dépression serait essentiellement
causée par les effets cumulés de nombreuses mutations délétères, avec seulement une faible
contribution de quelques gènes superdominants.
Un autre élément à prendre en compte pour la purge est le fait qu’il faille distinguer
deux types possibles de purge, comme cela a été soulevé par Glémin en 2003 : la « purge par
croisements non aléatoires » et la « purge par dérive » (Glémin 2003). La première consiste en
une diminution de la fréquence des allèles délétères dans une population en croisements non
aléatoires par rapport à une population panmictique (en considérant une taille de population
égale pour les populations). Pour ce qui est de la « purge par dérive », il s’agit de la
diminution de la fréquence des allèles délétères dans une population de petite taille (finie) par
rapport à une population simulée de taille infinie (avec un même système de reproduction).
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A présent que nous avons vu la purge sous son aspect théorique, voyons quels sont les
résultats expérimentaux qui ont été obtenus à ce sujet.
2.3 Données expérimentales traitant de la purge
La notion de purge apparait pour la première fois en 1991dans un article de Barrett &
Charlesworth : « Because inbreeding increases homozygosity, and hence the effectiveness of
selection against recessive or partially recessive detrimental alleles, changes in levels of
inbreeding can lead to a reduction in frequencies of such mutant alleles. This results in
equilibration at higher population mean fitness and is refer to as ‘purging’ populations of
their genetic load » (Barrett & Charlesworth 1991).
Weeks (2004) s’est intéressé à la purge chez Eulimnadia texana, une espèce de
crevette présentant un système de reproduction rare, l’androdioécie. Il s’agit d’un système
dans lequel coexistent des individus hermaphrodites et des individus mâles. Ce type de
système de reproduction est plutôt instable, ce qui explique sa rareté. Des modèles théoriques
suggèrent que les mâles puissent se maintenir dans de telles populations si leur niveau de
dépression de consanguinité est élevé et que les hermaphrodites s’autofécondent
fréquemment. Cependant, si la dépression peut être purgée, on s’attend à voir disparaitre un
tel système de reproduction. Toutefois, si la dépression est causée par de la surdominance
associative entre des gènes reliés à la fitness et des gènes impliqués dans la détermination du
sexe, alors la purge est rendue difficile voire impossible. Les résultats obtenus par Weeks
(2004) révèlent que la dépression de consanguinité n’a pas été purgée chez Eulimnadia
texana, après plusieurs générations d’autofécondation. Cela est effectivement lié au fait qu’il
y a de la surdominance associative générée par des allèles délétères liés à des gènes de
détermination du sexe.
Une autre étude réalisée sur un escargot hermaphrodite, Physa acuta, a montré
qu’après plusieurs générations d’autofécondation, une purge de la dépression était observée
d’une part sur la survie juvénile et d’autre part sur la fécondité femelle (bien qu’elle soit plus
faible pour cette dernière), en comparant des lignées autofécondées à des lignées
allofécondées (Noël et al. [en soumission]). Ce travail indique également que la purge semble
être plus efficace sur les caractères précoces que sur les caractères tardifs.
La review réalisée par Crnorkrak & Barrett (2002) apporte également un soutien en
faveur de la purge de la dépression. Mais leur travail a également permis de mettre à jour une
chose importante pour les analyses statistiques concernant la purge : les méthodes employées
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afin d’estimer la purge ne sont pas toutes équivalentes et modifient les estimations de la
magnitude et de la fréquence du regain de fitness. Ainsi, selon la méthode d’estimation
employée, les résultats peuvent être en contradiction.
Bien que la liste des données expérimentales présentées ici ne soit pas exhaustive, tous
ces résultats suggèrent l’existence de la purge. Voyons désormais l’importance de la purge en
étudiant ses conséquences.
2.4 Conséquences de la purge
Etant donné que la purge diminue la dépression de consanguinité qui est liée à la
fitness, alors cette purge va avoir des conséquences visibles du point de vue de la sélection.
En effet, la purge devrait participer à l’évolution des régimes endogames et au maintien de ces
derniers, notamment en raison des avantages intrinsèques de l’autofécondation dont nous
avons déjà discuté dans l’introduction. La purge a de ce fait des conséquences importantes
dans la compréhension des transitions (fréquentes et multiples) de l’allofécondation vers
l’autofécondation, et par extension elle assiste à l’évolution de certains traits, notamment de la
morphologie florale (fleurs fermées etc.), mais aussi de certains comportements et
expliquerait la réallocation des ressources vers d’autres traits. En effet, puisqu’il n’est pas
nécessaire pour les organismes autofécondants d’aller à la rencontre de partenaires, ou
d’attirer des pollinisateurs, l’énergie ainsi économiser peut alors être redistribuée vers d’autres
traits. Toutefois, il faut aussi voir que l’autofécondation entrainerait une diminution de la
variabilité génétique. Cette dernière est directement liée à une capacité d’adaptation plus
faible face à d’éventuels changements, qui surviennent relativement fréquemment en
conditions naturelles. Par conséquent, les populations autofécondantes présentent un taux
d’extinction plus élevé (Noël 2015).
Nous l’avons évoqué dans l’introduction, la purge a des conséquences également en ce
qui concerne l’agriculture puisqu’en diminuant la dépression de consanguinité, on s’attend à
pouvoir améliorer la persistance de l’espèce cultivée et à augmenter son rendement, tout en
conservant ses caractéristiques génétiques sélectionnées d’une génération à l’autre. En plus de
cela, les données recueillies sur la purge participeront à élaborer des programmes de
conservation et de réintroduction mieux adapté en prenant en compte ce facteur de
consanguinité et ainsi en permettant d’améliorer les aspects génétiques des élevages.
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3 – Conclusion
En conclusion, comme nous avons pu le voir à travers ce mémoire bibliographique, la
purge de la dépression de consanguinité est importante en génétique, puisqu’elle va influer sur
l’évolution des systèmes de reproduction qui est un caractère qui va à son tour influencer de
façon majeure l’évolution de bien d’autres caractères. Toutefois, il est difficile de mesurer la
purge concrètement. En effet, en évolution expérimentale, cela requiert de mettre en place des
lignées avec plusieurs générations d’autofécondation. De plus, les méthodes d’estimation
employées peuvent apporter des résultats contradictoires et fausser la magnitude ou la
fréquence à laquelle les mutations délétères sont purgées. Il reste également de nombreuses
questions encore irrésolues en ce qui concerne cette purge. Des études ont montré que la
purge était impossible dans certains cas, notamment si les allèles délétères sont liés à d’autres
gènes qui vont déterminer le sexe par exemple (Weeks 2004). D’autres études suggèrent une
purge différentielle entre les caractères précoces et les caractères tardifs (Noël et al. [en
soumission]). De plus, on ne sait pas encore jusqu’à quel point il est potentiellement possible
de purger ces allèles délétères.
Ainsi, il serait désormais intéressant de se concentrer sur ces points restés sans réponse
ouvrant à des perspectives intéressantes pour comprendre la purge. Dans cette optique, durant
mon stage dans le cadre de mon Master 2, je vais réaliser un travail sur la purge de la
dépression de consanguinité avec comme matériel des lignées d’évolution expérimentales de
Physa acuta (escargot hermaphrodite). Ce stage s’inscrit dans la poursuite des travaux réalisés
par Elsa Noël sur ces mêmes lignées, en se focalisant seulement sur certains points. Les
lignées se situent actuellement autour de 50 générations d’évolution en laboratoire, ce qui
devrait permettre d’apporter des réponses en ce qui concerne les limites de la purge. Nous
serons peut-être en mesure de donner des éléments de réponse afin de déterminer s’il est
possible d’atteindre une dépression nulle, voire négative. Dans ce dernier cas, nous serions
amenés à tenter d’expliquer cette dépression négative en essayant éventuellement de
comprendre le rôle que pourrait avoir l’épigénétique ou encore les incompatibilités de
Dobzhansky-Muller. Nous étudierons également la purge différentielle entre les caractères
précoces et les caractères tardifs en considérant notamment la survie juvénile, la fécondité
femelle (nombre d’œufs) ainsi que la fécondité mâle (compétition spermatique). Nous
tenterons alors de voir si le fait de conserver une dépression sur les caractères tardifs
empêcherait la transition vers l’autofécondation, dans quel cas ce seraient essentiellement (ou
exclusivement) les caractères précoces qui dicteraient l’évolution du système de reproduction.
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Références bibliographiques
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Charlesworth, D. & Willis, J.H. 2009. The genetics of inbreeding depression. Nature Reviews
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Crnokrak, P. & Barrett, S.C.H. 2002. Purging the genetic load : a review of the experimental
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Foxe, J.P., Stift, M., Tedder, A., Haudry, A., Wright, S.I. & Mable, B.K. 2010.
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Glémin, S. 2003. How are deleterious mutations purged? Drift versus nonrandom mating.
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Lande, R., Schemske, D.W. & Schultz, S.T. 1994. High Inbreeding Depression, Selective
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