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DOSSIER Imagerie Sono-embryologie : apport de la sonde endovaginale à haute fréquence Sonoembryology: contribution of the high-frequency transvaginal tranducers I. Boucoiran*, B. Benoit**, A. Bongain* * Service de gynécologie, obstétrique, reproduction et de médecine fœtale, université de Nice-Sophia-Antipolis, hôpital Archet-2, CHU de Nice, 151, route de Saint-Antoine-de-Ginestière, 06202 Nice Cedex 3. ** Centre hospitalier Princesse Grâce, 11, bd du Jardin-Exotique, 98000 Monaco. A lors que l’imagerie de l’anatomie fœtale au moment de la mesure de la clarté nucale entre 11 et 14 semaines d’aménorrhée (SA) fait l’objet de nombreux travaux, la sono-embryologie (imagerie échographique de l’embryon, jusqu’à 10 SA) reste un domaine peu exploré. L’utilité clinique de l’échographie endovaginale pour l’échographie obstétricale précoce a été décrite depuis le début des années 1990 (1, 2). L’apparition des sondes d’échographie endovaginale à haute Figure 1. Échographie endovaginale mettant en évidence une contraction utérine (flèche). 20 | La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 fréquence apporte une nette augmentation de la résolution via une amélioration de la focalisation, permettant d’obtenir des images mieux définies de l’anatomie embryonnaire en 2D et en 3D (3). La limite de cette technique est la nécessité que l’embryon soit proche de la sonde, le pouvoir de pénétration des ultrasons étant d’autant plus faible que leur fréquence est élevée (coefficient d’absorption α = Kf², avec fréquences [f] des ultrasons). En pratique, si l’embryon est à plus de 3 cm de l’extrémité de la sonde endovaginale, l’image est de moins bonne qualité. Cela survient notamment en cas d’utérus myomateux et, temporairement, en cas de contraction utérine (figure 1). L’interposition de placenta est rarement un problème à cet âge gestationnel. Nous discutons ici des pièges et de l’intérêt clinique de la sono-embryologie par sonde endovaginale à haute fréquence. Dans la suite de ce travail et selon l’habitude des échographistes et des obstétriciens, l’âge gestationnel sera exprimé en SA et non en semaine gestationnelle, comme souvent dans les travaux portant sur l’embryologie ; pour plus de clarté, la longueur crânio-caudale (LCC) sera spécifiée. Toutes les images et les volumes 3D concernent des grossesses intra-utérines et ont été acquis en utilisant un appareil d’échographie Voluson® E8 avec une sonde endovaginale RIC 6-12 MHz (GE Healthcare Technologies, ÉtatsUnis), puis travaillés avec le logiciel 4D View versions 9 et 10. Points forts Mots-clés » L’apparition des sondes vaginales à haute fréquence a permis de grands progrès dans l’imagerie échographique de l’embryon avec le développement de la sono-embryologie. » Cette discipline élargit nos connaissances sur l’anatomie et la physiologie embryonnaires. » Elle présente aussi un intérêt en pratique clinique, notamment pour le dépistage précoce de certaines malformations majeures. Grossesse au premier trimestre Échographie prénatale Diagnostic prénatal Sono-embryologie Les pièges de la sono-embryologie Keywords a First trimester pregnancy Prenatal ultrasonography Prenatal diagnosis Sonoembryology Il s’agit d’images normales à cet âge gestationnel, mais inhabituelles et qui pourraient paraître pathologiques. Il est important que le clinicien soit averti de ces aspects pour ne pas mal interpréter un résultat d’échographie précoce. Cœlome externe Jusqu'à environ 12 SA, l’amnios n’est pas accolé au chorion ; l’espace entre ces deux feuillets, qui dérive du mésoderme extra-embryonnaire, forme le cœlome extra-embryonnaire. Il présente un aspect finement échogène, par contraste avec le liquide amniotique anéchogène, pouvant donner une fausse image de décollement trophoblastique (figure 2). b Vésicules cérébrales Les vésicules cérébrales primitives (prosencéphale, mésencéphale, rhombencéphale) s’individualisent dès 6 SA. Elles sont nettement visibles en échographie endovaginale sous la forme de lacunes hypoéchogènes au niveau du pôle céphalique de l’embryon (figures 3 et 4). Cet aspect kystique, notamment du rhombencéphale, peut faire évoquer à tort une dilatation ventriculaire, une holoprosencéphalie, voire une pathologie de la fosse postérieure. c Pseudo-omphalocèle Tous les embryons entre 8 et 10 SA ont une hernie ombilicale physiologique correspondant à une masse hyperéchogène à la base du cordon ombilical (figures 2 et 5). Cet aspect, qui disparaît habituellement vers 11 SA, devient pathologique après 14 SA. Position des membres Les bourgeons des membres apparaissent dès 6,5 SA. Leur développement les fait passer par des positions pouvant paraître pathologiques. Ainsi, à 10 SA, les Figure 2. Embryon de 9 SA en 3D. (a et b) et 2D (c). a : amnios. ce : cœlome extra-embryonnaire. c : cordon. cv : canal vitellin. t : trophoblaste. v : vésicule vitelline. 2 plantes de pied se regardent (rotation interne) et les 2 mains sont placées devant le thorax paume vers le bas (figure 6). La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 | 21 DOSSIER Imagerie a b c d Figure 3. Vésicules cérébrales à 8 SA (LCC : 14 mm). a. Coupe sagitale. b. Coupe coronale. c. Coupe transversale. d. Reconstitution 3D. D : diencéphale, M : mésencéphale, R : rhombencéphale, T : télencéphale. Épanchement péricardique Références bibliographiques 1. Timor-Tritsch IE, Peisner DB, Raju S. Sonoembryology: an organ-oriented approach using a high-frequency vaginal probe. J Clin Ultrasound 1990;18:286-98. 2. Cullen MT, Green J, Whetham J, Salafia C, Gabrielli S, Hobbins JC. Transvaginal ultrasonographic detection of congenital anomalies in the first trimester. Am J Obstet Gynecol 1990;163:466-76. 3. Kurjak A, Pooh RK, Merce LT, Carrera JM, Salihagic-Kadic A, Andonotopo W. Structural and functional early human development assessed by three-dimensional and four-dimensional sonography. Fertil Steril 2005;84:1285-99. 4. Pooh RK, Shiota K, Kurjak A. Imaging of the human embryo with magnetic resonance imaging microscopy and high-resolution transvaginal 3-dimensional sonography: human embryology in the À 8 SA, un épanchement péricardique peut être mis en évidence sous la forme d’une lame hypoéchogène entourant le cœur (figure 7). Selon notre expérience, cet aspect physiologique disparaît à 9 SA. Intérêts de la sono-embryologie Une fois alerté sur les pièges de l’échographie embryonnaire, l’échographiste peut utiliser les sondes vaginales à haute fréquence pour corroborer les études anatomiques embryonnaires et dépister précocement certaines anomalies morphologiques. Études anatomiques ◆ Morphologie embryonnaire (3-7) La limite importante de l’embryologie est qu’elle est fondée sur des échantillons anatomopathologiques obtenus après la mort embryonnaire. La sonoembryologie permet la définition de l'anatomie in vivo 22 | La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 et la visualisation de caractéristiques dynamiques qui ne peuvent pas être détaillées sur des spécimens fixés. Ainsi à 8 SA, l’embryon mesure 16-18 mm (figure 5). Son pôle céphalique représente un tiers de son volume total ; il est fortement antéversé vers le thorax. Les bourgeons des membres sont clairement visibles. L'insertion du pédicule embryonnaire, futur cordon ombilical, se fait sur la partie antérieure de la paroi abdominale : il contient l'allantoïde et les vaisseaux ombilicaux. Le canal vitellin, ou canal omphalomésentérique, fait communiquer la partie moyenne de l'intestin primitif avec la vésicule ombilicale qui est située dans le cœlome extra-embryonnaire. À 9 SA, l’embryon mesure 21-25 mm (figure 2). L’intestin primitif est hernié dans le cordon ombilical proximal. Le bourgeon génital est apparent. Les différents segments des membres (bras avec coudes et jambes avec genoux) sont clairement visibles. Le cœlome extra-embryonnaire a un volume plus important que l’amnios. Le canal vitellin s’est détaché de l'intestin primitif (chez environ 2 % des adultes, la partie proximale intra-abdominale du pédicule vitellin persiste sous la forme d’un DOSSIER Références bibliographiques Figure 4. Comparaison des vésicules cérébrales à 8 et 9 SA par reconstruction 3D (en haut : vues frontales. En bas : vues latérales. D : diencéphale. M : mésencéphale. R : rhombencéphale. T : télencéphale). diverticule de l’iléon, le diverticule de Meckel). À 10 SA, la tête est clairement séparée du corps par le cou, et l’oreille externe est visible en surface (figure 6). Une légère déformation au niveau du site de fixation du cordon ombilical suggère que l’her- a niation de l’intestin moyen est toujours présente. Les membres sont encore mieux segmentés et leurs extrémités (mains et pieds) sont détaillables. La vésicule vitelline persiste, son volume restant petit comparé à celui de l’embryon. b Figure 5. Embryon de 8 SA en 2D (a) et 3D (b). c : cordon, v : vésicule vitelline, cv : canal vitellin. 21st century. Am J Obstet Gynecol 2011;204:77. 5. Yonemoto H, Yoshida K, Kinoshita K, Takeuchi H. Embryological evaluation of surface features of human embryos and early fetuses by 3-D ultrasound. J Obstet Gynaecol Res 2002;28:211-6. 6. Zanforlin Filho SM, Araujo JE, Guiaraes Filho HA, Pires CR, Nardozza LM, Moron AF. Sonoembryology by three-dimensional ultrasonography: pictorial essay. Arch Gynecol Obstet 2007;276:197-200. 7. Verwoerd-Dikkeboom CM, Koning AH, Hop WC, van der Spek PJ, Exalto N, Steegers EA. Innovative virtual reality measurements for embryonic growth and development. Hum Reprod 2010;25:1404-10. 8. Salihagic-Kadic A, Kurjak A, Medic M, Andonotopo W, Azumendi G. New data about embryonic and fetal neurodevelopment and behavior obtained by 3D and 4D sonography. J Perinat Med 2005;33:478-90. 9. Andonotopo W, Medic M, Salihagic-Kadic A, Milenkovic D, Maiz N, Scazzocchio E. The assessment of fetal behavior in early pregnancy: comparison between 2D and 4D sonographic scanning. J Perinat Med 2005;33(5):406-14. 10. Pooh K, Ogura T. Normal and abnormal fetal hand positioning and movement in early pregnancy detected by three- and four-dimensional ultrasound. Ultrasound Rev Obstet Gynecol 2004:46-51. 11. de Vries JI, Visser GH, Prechtl HF. The emergence of fetal behaviour. I. Qualitative aspects. Early Hum Dev 1982;7:301-22. 12. Kim MS, Jeanty P, Turner C, Benoit B. Three-dimensional sonographic evaluations of embryonic brain development. J Ultrasound Med 2008;27:119-24. 13. Hata T, Dai SY, Kanenishi K, Tanaka H. Three-dimensional volume-rendered imaging of embryonic brain vesicles using inversion mode. J Obstet Gynaecol Res 2009;35:258-61. 14. Timor-Tritsch IE, Monteagudo A, Santos R. Three-dimensional inversion rendering in the firstand early second-trimester fetal brain: its use in holoprosencephaly. Ultrasound Obstet Gynecol 2008;32:744-50. 15. Blaas HG, Eik-Nes SH, Kiserud T, Berg S, Angelsen B, Olstad B. Three-dimensional imaging of the brain cavities in human embryos. Ultrasound Obstet Gynecol 1995;5:228-32. La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 | 23 DOSSIER Imagerie a c b Figure 6. Embryon de 10 SA (LCC : 32 mm). (a) Membres inférieurs en 2D. (b) Membres supérieurs en 2D. (c) 3D. c : cordon, hp : hernie physiologique, v : vésicule vitelline. Références bibliographiques 16. Benoit B, Hafner T, Kurjak A, Kupesic S, Bekavac I, Bozek T. Three-dimensional sonoembryology. J Perinat Med 2002;30:63-73. 17. Meizner I, Levy A, Katz M, Glezerman M. Early ultrasonic diagnosis of conjoined twins. Harefuah 1993;124:741-4. 18. Jauniaux E, Johns J, Burton GJ. The role of ultrasound imaging in diagnosing and investigating early pregnancy failure. Ultrasound Obstet Gynecol 2005;25:613-24. 19. Angiolucci M, Murru R, Melis G, Carcassi C, Mais V. Correlations among different morphological features and abnormal karyotypes in early pregnancy loss. Ultrasound Obstet Gynecol 2011;37(2):21925. 20. Falcon O, Peralta CFA, Cavoretto P, Auer M, Nicolaides KH. Fetal trunk and head volume in chromosomally abnormal fetuses at 11 + 0 to 13 + 6 weeks of gestation. Ultrasound in Obstetrics and Gynecology 2005;26:517-20. 21. Bonilla-Musoles F. Threedimensional visualization of the human embryo: a potential revolution in prenatal diagnosis. Ultrasound Obstet Gynecol 1996;7:393-7. ◆ Mouvements embryonnaires (3, 8-10) Ces mouvements ont été décrits en utilisant les modes 2D et 4D en échographie haute fréquence. La relative lenteur du temps d’acquisition des données par la technique 4D (cadence de répétition insuffisante) paraissait être un obstacle à son utilisation en sono-embryologie. Cependant, l’étude d’Andonotopo et al. (9), portant sur 50 grossesses entre 6 et 14 SA n’a pas retrouvé ces limites. Les mouvements de tronc apparaissent à 7-8 SA (9, 11). Des mouvements isolés des membres ont été décrits dès 8 SA. 8 SA. Toutefois, les ventricules latéraux sont beaucoup plus reconnaissables notamment les cornes antérieures sur le plan frontal. Le rhombencéphale a une forme arrondie ; son isthme est court. L’écart entre les cavités du rhombencéphale et celle du mésencéphale est dû à la croissance du cervelet. Les plexus choroïdes, qui donnent un aspect hyperéchogène aux ventricules cérébraux, apparaissent vers 10 SA. ◆ Anatomie des vésicules cérébrales (12-15) Les figures 3 et 4 illustrent la reconstruction en volume inversé des vésicules cérébrales. À 8 SA (LCC : 14 mm), la chaîne anéchogène du système ventriculaire primitif peut être visualisée presque entièrement dans le plan sagittal médian. Le rhombencéphale est la plus grosse des vésicules cérébrales. Issues du prosencéphale, les cavités du télencéphale correspondant aux ventricules latéraux sont petites mais déjà bien délimitées ; elles se raccordent au diencéphale, futur troisième ventricule. La segmentation entre diencéphale et mésencéphale n’est pas encore évidente. À 9 SA (LCC : 21 mm), l’aspect du système ventriculaire vu sur le plan médian est proche de celui décrit à L’échographie endovaginale à haute fréquence permet de déterminer précocement la chorionicité des grossesses multiples au cours du premier trimestre. En plus du classique "signe du lambda", d’autres critères diagnostiques peuvent être utilisés à cet âge gestationnel : nombre de sacs gestationnels, nombre de vésicules vitellines (généralement autant que de cavités amniotiques), nombre de couronnes trophoblastiques (figure 8). La sono-embryologie par sonde endovaginale à haute fréquence peut détecter certaines anomalies spécifiques des grossesses multiples, comme l’arrêt spontané précoce de l’un des deux embryons, mais aussi des anomalies plus rares concernant les jumeaux monozygotes : jumeau acardiaque, jumeaux conjoints (17). 24 | La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 Grossesses multiples (16) DOSSIER Figure 7. Épanchement péricardique physiologique à 8 SA (c : cœur, e : épanchement). Pathologie La sonoembryologie peut permettre la mise en évidence précoce d’anomalies congénitales. Cependant, il ne peut s’agir à ce stade que de suspicion, le diagnostic formel étant le plus souvent posé à 12 SA, voire ultérieurement. XMort embryonnaire Dans notre série, sur les 456 fausses couches spontanées observées entre 1988 et 2010 (figure 9), l’arrêt des grossesses est composé de 2 pics de fréquence : 6-7 SA (sac gestationnel sans a embryon visible, vésicule ombilicale présente) et 8-9 SA (LCC : 15-21 mm). Certains aspects échographiques sont associés à des anomalies chromosomiques et à un risque plus important de fausse couche précoce : arrêt précoce et symétrique de la croissance du sac gestationnel et de l’embryon, taille faible de l’embryon par rapport à b 100 90 80 70 c 60 50 40 30 20 10 0 7-8 SA 8-9 SA 9-10 SA 10-11 SA 11-12 SA 12-13 SA 13-14 SA 6-7 SA (1-8 mm) (9-14 mm) (15-21 mm) (22-31 mm) (32-41 mm) (42-54 mm) (55-67 mm) (68-80 mm) Âge gestationnel (LCC) Figure 7. Répartition des fausses couches spontanées en fonction de l'âge gestationnel (n = 456). Figure 8. Diagnostic de chorionicité à 9 SA. (a) Grossesse dichoriale. (b et c) Grossesse monochoriale diamniotique, respectivement en 2D et 3D. La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 | 25 DOSSIER Imagerie a b Figure 10. Acrânie à 8 SA (LCC : 15 mm) en 2D (a) et en 3D (b). a b Figure 11. Hydrothorax à 8 SA + 5 j (LCC : 20 mm). Coupes frontale (a) et transversale (b) en 2D. celle du sac gestationnel, vésicule vitelline élargie ou œuf clair (18, 19). ◆ Retard de croissance intra-utérin précoce Un décalage entre l’âge gestationnel calculé selon la date des dernières règles et la LCC mesurée en échographie endovaginale pourrait être, en cas de cycles réguliers, un signe de retard de croissance intra-utérin (RCIU) précoce, faisant évoquer une trisomie 18, une trisomie 13, une triploïdie ou une mosaïque confinée au placenta. Cependant, cette association, qui a été prouvée dès 11 SA (20), n’a pas été étudiée à la période embryonnaire. 26 | La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 ◆ Malformations cérébrales sévères L’acrânie, c’est-à-dire l’absence de voûte crânienne au-dessus des orbites oculaires, peut être évoquée dès 8 SA : il faut être alerté par l’absence de vésicules cérébrales et par le contour crânien irrégulier (figure 10). Cet aspect peut faire évoquer d’autres malformations cérébrales sévères : le cas que nous présentons a finalement développé une holoprosencéphalie, tout comme le cas décrit par TimorTritsch et al. (14). ◆ Hydrothorax précoce (figure 11) La mise en évidence à 8 SA d’un hydrothorax sous la DOSSIER a c Figure 12. Diagnostic précoce d’une malformation congénitale majeure à l’échographie 3D (a) 9 SA : grosse vésicule vitelline accolée à l’abdomen et direction inhabituelle du cordon. (b) 13 SA : "body stalk" anomalie. forme de deux images liquidiennes de part et d’autre du cœur semble être associée à un mauvais pronostic fœtal. Ainsi, dans notre expérience, un hydrothorax a été constaté chez 24 sujets à 8-9 SA (LCC : entre 16 et 26 mm) entre 1993 et 2010. Treize cas ont abouti à un arrêt d’évolution (LCC : maximum 26 mm). Parmi les 11 autres, 3 anomalies graves ont été diagnostiquées : une holoprosencéphalie, une tétralogie de Fallot et un syndrome de Turner. Kurjak et al. (3) décrivent aussi un cas d’hydrothorax bilatéral à 9 SA qui correspondait à un syndrome de Turner et qui a abouti à une fausse couche spontanée. ◆ Cœlosomie Il s’agit d’une anomalie congénitale majeure résultant d’un défaut de fermeture de la paroi abdominale ventrale. Nous rapportons ici un cas d’aspect inhabituel du cordon ombilical et de la vésicule vitelline à 8 SA (figure 12) : vésicule accolée à l’abdomen, direction inhabituelle du cordon qui, normalement, est court avec un axe à 90 degrés par rapport à celui de l’embryon. Le contrôle du même fœtus à 13 SA a permis de diagnostiquer une anomalie de "Body-stalk". ◆ Autres malformations D’autres anomalies ont été décrites sous la forme de "case report" dès la période embryonnaire, comme l’extrophie vésicale (3), l’hydrops non immun (3) et le spina bifida (3, 21). Conclusion Les sondes d’échographie endovaginale à haute fréquence permettent une bonne visualisation de l’embryon. Des courbes de croissance de référence sont disponibles dès 6 SA aussi bien en 2D qu’en 3D. D’autre méthodes d’exploration de la période embryonnaire sont en développement, comme l’imagerie par résonance magnétique (4). Cependant, il s’agit d’outils de recherche, alors que l’échographie offre l’avantage d’être disponible dans la plupart des centres médicaux. Les malformations sévères sont potentiellement présentes dès la période embryonnaire. Comme nous l’avons montré, certaines sont identifiables avant 10 SA via l’échographie endovaginale à haute fréquence. Une bonne connaissance de l’anatomie embryonnaire est cependant nécessaire pour les dépister et, surtout, les différencier de l’aspect embryonnaire normal. ■ La Lettre du Gynécologue • n° 361 - avril 2011 | 27