Science-2015-Les Plus Petits Ouvriers Ag[…]

LES PLUS PETITS OUVRIERS AGRICOLES
LES SCIENTIFIQUES DECOUVRENT DES MILLIERS DE MICROBES QUI AIDENT LES PLANTES
SURVIVRE ET PROSPERER. POURRAIENT AIDER LES AGRICULTEURS A CES SYMBIOTES AINSI?
PAR JOP DE VRIEZE A PALENCIA, ESPAGNE
Regardez. Rien ne fleurit ici. Pas même
les mauvaises herbes. "Pius Floris
ramasse l'une des dizaines de pierres
dispersées autour de lui sur le sol
dégradé, stérile prospectifs. Des
décennies de
sécheresse, la
monoculture, la surutilisation d'engrais,
et le labourage excessif ont payé le prix
sur ce champ dans la région espagnole
de Castilla y León. En conséquence,
vent et pluie ont emporté tout, mais pas
la couche arable fertile de 25 cm qui
sert à nourrir le grain ici. Pendant des
siècles, cette région était le grenier à
grain. Aujourd'hui, les rendements sont si
bas que les agriculteurs travaillent la
14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE
zone seulement en raison de
subventions de l'Union européenne.
Floris, un entrepreneur néerlandais de
la santé des plantes, veut renverser
cette situation.
Avec des chercheurs de l'Université de
Valladolid et une équipe d'agriculteurs
locaux, il participe à un projet pilote
financé par l'UE qui vise à rendre
l'agriculture de nouveau rentable sur
ces sols dégradés, sans irrigation.
Ses collaborateurs clés: les microbes.
Une des raisons pour lequel le sol est
détruit ici, selon Floris, est que
l'agriculture a détruit son écosystème
microbien, qui aide les plantes survivre
et pousser. Son équipe a récemment
appliqué des microbes bénéfiques - en
particulier des champignons qui vivent
autour des racines des plantes dans
cette zone dégradée, en plus de l’ajout
d'engrais organiques.
«Les agriculteurs ont ignoré ces
symbioses depuis des décennies », dit
Pius Floris. «Nous les apportons et les
faisons revenir dans la course. "
Il n’est pas le seul à essayer de le faire.
Les scientifiques ont récemment
découvert une vertigineuse diversité de
bactéries, virus et champignons qui
vivent dans, sur et autour des racines
dans le sol. Bon nombre de ces microorganismes, appelés les rhizobiomes,
aident les plantes d'une manière ou
traduction française par Pierre-Luc QUAAK
d'une autre, en leur apportant des
éléments fertilisants et les protégeant
des ravageurs et des maladies. Des
petites entreprises de biotechnologie
aux départements agronomiques de
grandes firmes, tous pensent qu'ils
apportent un énorme gain potentiel en
agriculture et ont récemment commencé
une série de nouveaux essais sur le
terrain. Un rapport 2013 publié par
l'American Academy de microbiologie
(AAM), avec l'optimisme Titre ‘’Comment
les microbes peuvent contribuer à
nourrir le monde’’, conclu que les
microbes ont le potentiel à augmenter
les récoltes tout en permettant aux
agriculteurs à utiliser moins d'engrais et
de pesticides; certain microbes peuvent
même permettre aux plantes de croître
dans des endroits très secs ou salés, qui
pourraient aider le monde à s’adapter
au changement climatique.
Quelques colonisateurs ont été sur le
marché depuis des décennies, comme
Trichoderma, des champignons qui
suppriment
les
champignons
pathogènes, et le brillant tueur, le
Bacillus Thuringiensis ou Bt., bien connu
maintenant, (Le gène de la toxine de
bactérie a également été introduite
dans les génomes de certaines cultures.)
Récemment, des grandes entreprises
agrochimiques tels que Bayer ont sauté
dans le train ‘’biologique’’ en marche.
«C’est
une
révolution
de
la
microbiologie », dit Thomas Schäfer,
vice-président de la R&D microbienne
au Novozymes, une société de
développement d’engrais et pesticides
microbiens qui a récemment fait une
alliance avec le géant de l'agriculture,
Monsanto.
Schäfer pense que les agriculteurs sont
dirigés vers "une agriculture de
précision," dans lequel ils ajouteraient
microbes
bénéfiques,
ou
entretiendraient ceux qui existent, après
une analyse en profondeur du terrain
microbiologique.
La diversité dans le sol microbiome est
si stupéfiante que trouver quels sont les
organismes bénéfiques, ceux qui offrent
plus de prestations, de quelle manière,
ou quelle combinaison fonctionnera le
mieux, est une tâche gargantuesque.
Aussi difficile est de savoir si les
microbes peuvent considérablement
réduire l'utilisation des pesticides et les
engrais chimiques, et si les agriculteurs
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classiques feront confiance à ces
nouvelles possibilités.
La question principale selon certains
scientifiques est: A quel degré la
microbiologie peut remplacer la chimie
dans l'agriculture?
Scientifiques et agriculteurs ont
longtemps perçu les microbes comme
originaires de problèmes. Un organisme
unicellulaire
fongique
appelé
Phytophthora infestans, responsable du
mildiou et d'autres maladies des
cultures, a causé des famines à travers
l'histoire et est toujours un problème
majeur.
D’autres
variétés
de
champignons
et
des
bactéries
provoquent la désintégration de racines
et de feuilles.
Pourtant, les agriculteurs savent que
certains microbes sont utiles: le groupe
de bactéries appelées rhizobiums, qui
vivent à l'intérieur des racines de
légumineuses et fixent l'azote de l'air
sous forme biologique utile pour les
plantes, figurent par exemple dans les
sols Jos Raaijmakers de la Pays-Bas
Institut d'écologie à Wageningen
détecté plus de 33.000 souches
bactériennes et archéennes sur les
racines de la betterave à sucre. Des
dizaines d'espèces apparaissent pour
supprimer les maladies des plantes en
excrétant
des
substances
qui
combattent les microbes pathogènes ou
prennent la place des loges prises par
les agents pathogènes.
Une étude de la vigne à New York,
publié en Mars, a montré que la
composition du rhizobiome dépend
fortement du type de sol.
Les expériences de laboratoire et en
serre ont également montré que les
microbes rendent
une variété
d’éléments nutritifs et de minéraux
présents dans le sol disponibles pour la
plante, produisent des hormones qui
stimulent la croissance, stimulent le
système immunitaire de la plante, et
déclenchent ou diminuer des réactions
au stress. "En général, on peut dire qu'un
manuels scolaires. Mais récemment, de
nouvelles méthodes d’analyse de l'ADN
et le séquençage ont apporté un vaste
réseau
complexe
d’interactions
mutuellement bénéfiques à notre
regard,
comparable
aux
rôles
symbiotiques de milliers de bactéries et
les espèces virales qui peuplent l'intestin
humain, la peau et d'autres tissus que les
chercheurs ont découverts.
Des études ont montré qu'il existe
jusqu'à 10 milliards de cellules
bactériennes par gramme de sol en et
autour des racines, une région connue
comme la rhizosphère. Ce domaine est
extrêmement varié; en 2011, une
équipe dirigée par microbiologiste des
sol plus diversifiée en microbiome
permet de diminuer les maladies des
plantes et augmente leur rendement" :
dit Raaijmakers.
Parmi les microbes, les plus utiles sont
appelés ‘’mycorhizes’’ ou ‘’champignons
des racines’’, qui forment un réseau
dense de minces filaments se
propageant loin dans le sol, agissant
comme des extensions des racines qu’ils
vivent dans ou hors des racines. Ces
champignons facilitent l'absorption de
l'eau et une grande quantité d’éléments
nutritifs – Pius Floris les appelle "les
caddies du supermarché. "
Les microbes peuvent aussi aider
plantes à survivent à des conditions
traduction française par Pierre-Luc QUAAK
extrêmes. Une étude de 2007 a montré
qu’un un complexe de symbiose entre
champignons et virus rend une herbe
appelée Dichanthelium Lanuginosum
possible à prospérer dans des sols
géothermiques du Park national de
Yellowstone, où les températures
atteignent 60 ° C. Le champignon,
maintenant soigneusement étudié et
introduit sur le marché américain en
2014 pour application sur le maïs et le
riz, déclenche une réponse positive au
stress que les plantes seules ne peuvent
pas assumer.
De même, une bactérie appelée
Stenotrophomonas Rhizophila a été
démontré qu’elle augmente fortement la
tolérance à la sécheresse dans cultures
comme la betterave à sucre et le maïs.
En 2013, une étude a permis une
explication: le microbe excrète une
variété de molécules qui aident les
plantes à résister au stress, y compris
appelés
osmoprotecteurs,
qui
empêchent le flux d’eau sortant des
plantes en environnements très salés.
Les microbes peuvent même altérer la
saveur des plantes alimentaires: Une
bactérie appelée Methylobacterium
Extorquens augmente la production de
furanones, un groupe de molécules qui
donne aux fraises leur saveur
caractéristique.
Les services fournis par les microbes
sont
apparemment
extrêmement
important pour les plantes, comme s’ils
ont mis dans beaucoup d'énergie pour
devenir favoris. Des études ont montré
que jusqu'à 30% du carbone fixé par les
plantes est excrété par les racines, soit
par les dits exsudats - comprenant
sucres, acides aminés, flavonoïdes,
acides aliphatiques, et acides gras qui
attirent et nourrissent les espèces
microbiennes bénéfiques, tout en
repoussant et tuant les nuisibles. Les
connaissances du rhizobiome de
L’ACADEMIE AGRONOMIQUE a plus
fait son chemin pour dans le monde de
l'entreprise et sur le domaine des
agriculteurs. Un des premiers exemples
était Serenade, un biopesticide
contenant un Bacillus Subtilis, souche qui
a des propriétés antifongique et
antibactérien et favorise la croissance
des plantes.
Cela a été découvert par AgraQuest,
une société de biotechnologie à Davis
en Californie. « Tant de produits
pharmaceutiques ont été extraits du sol,
mais pour l'agriculture, ce potentiel était
à peine exploité », rappelle Denise
Manker, qui a cofondé la société en
1995. Serenade, enregistré par le
ministère de l'Agriculture des Etats-Unis
en 2001, peut être appliqué sous forme
liquide sur les plantes et dans le sol pour
lutter contre une gamme d’agents
pathogènes. «Au départ, la plupart de
nos
clients
étaient
agriculteurs
biologiques", dit Manker. bientôt, ditelle, les agriculteurs conventionnels
innovants ont commencé à expérimenter
ce produit, et certains sont devenus des
convertis.
Jusqu'à présent, le marché pour de ces
produits a été modeste. Presque tous
ceux qui sont enregistrés sont des
biopesticides; le rapport AAM estime
qu'ils rapportent environ 1 milliard $ par
an, chiffre bien pâle par rapport
marché mondiale des pesticides et
d'engrais
chimiques,
estimée
à
respectivement 50 milliards $ et 60
milliards $ chaque année. Mais les
grandes compagnies
entreprises
d’agrochimie voient le potentiel
d’alternatives microbiennes. « Il nous a
fallu 17 ans pour susciter l’intérêt de
grandes entreprises, mais nous l'avons
fait », dit Manker. En 2012, le géant
agro allemand Bayer a acheté
AgraQuest pour 425 millions $. Manker
est devenu le directeur mondial du
14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE
traduction française par Pierre-Luc QUAAK
développement
agronomique
des
produits biologiques de Bayer, un
travail entrepris avec un budget annuel
de recherche de 10 millions ¤. Il est
utilisé pour tester sur le terrain des
dizaines de nouveaux champignons et
des bactéries pour remplacer pesticides
chimiques ou servir de biostimulants, qui
favorisent la santé et la croissance des
cultures.
Une explication de l'intérêt de Bayer:
Une résistance croissante publique
contre les pesticides chimiques et une
directive européenne 2009 visant à
réduire leur utilisation a causé la
stagnation du marché de la protection
chimique des cultures, alors que la
demande pour les produits biologiques
était de plus en
plus proche de +
10% par an.
D’ailleurs il n’est
pas surprenant
que
les
concurrents de
Bayer ont pris le
pas de manière
similaire.
Syngenta
et
BASF ont acquis
des
petites
entreprises
de
développement
de
produits
microbiens
l'année dernière;
Dupont en a fait
ainsi en Avril de
cette année. Le
nouveau
partenaire
de
Monsanto,
Novozymes,
a
beaucoup investi dans un biofertilisant
contenant le champignon du sol
Penicillim Bilaii, et un bio-insecticide qui
contient le champignon Metarhizium
Anisopliae.
La liste des microbes potentiellement
appropriés est sans fin, dit Matteo
Lorito, un pathologiste des plantes à
l'Université de Naples Federico en Italie,
et met les entreprises face à de lourdes
tâches. "Le défi auquel ils sont confronté
est la sélection de souches viables et
efficaces pour le commerce ", dit Lorito,
en particulier parce que de nombreux
microbes sont spécifiques de certaines
plantes
et la composition de la
rhizobiome
peuvent
changer
14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE
rapidement. Traditionnellement, les
microbes sont d’abord sélectionnés puis
testés et étudiés intensivement dans des
laboratoires et des serres. Mais les
souches prometteuses n’ont souvent pas
réussi à prouver leur efficacité dans
certains domaines, en raison du sol, du
climat, et des effets de l'écosystème.
Aujourd'hui, la plupart des entreprises
utilisent une « première approche au
champ » dans laquelle des centaines ou
même des milliers de souches
microbiennes sont testées sur des
parcelles de terrain. Si l'on réussit, le
mécanisme d'action est analysé ensuite
dans le laboratoire. Mais même un
domaine prometteur étude ne garantit
pas le succès à la ferme.
«Les gens utilisent des produits
microbiens sur une variété de cultures,
avec une application différente
méthodes et dans différents sols et de
climats, " explique Matthew Wallenstein,
un scientifique de l'écosystème à
l'Université d'État du Colorado (CSU),
Fort Collins. "Cela fera l'un des résultats
beaucoup plus variable. Il est très
difficile de faire un produit miracle qui
fonctionne partout ".
Le fait que ces biologiques sont des
êtres vivants est partie le problème;
pour travailler mieux, ils doivent s'établir
et prospérer par eux même.
Une façon de leur donner un avantage
est de traiter directement les graines au
lien de l’appliquer dans le sol; de cette
façon, ils peuvent coloniser
la
rhizosphère de la plante dès le début
dès l’apparition de la 1ère racine et
être en meilleure position pour dominer
l'espace.
Les populations de microbes bénéfiques
diminuent avec le temps. Les
pulvérisations de Serenade, par
exemple, augmentent fortement la
densité de B. Subtilis dans le sol au
début, mais rapidement le niveau
diminue au cours d'une saison agricole
car la bactérie ne parvient pas
stabiliser une niche permanente. Cela
peut être parce qu’elle se fait surpasser
par la communauté de microbes
existante.
«L’application
d’une
souche
unique, souvent ne
suffit pas ", dit
Raaijmakers. "Tu
besoin
d'un
consortium
de
deux, trois, ou
même cinq ou plus
de
souches
collaboratrices qui
peuvent résister à
la
force
écologique. "Pour
trouver
des
combos succès, les
scientifiques ont
récemment
commencé
la
sélection
ces
combinaisons de
manière
systématique, par
l'identification des
réseaux microbiens d'origine naturelle
dans les champs et en étudiant en
laboratoire leurs interactions jusqu'au
niveau moléculaire. «Scientifiquement,
c’est la marche à suivre», dit
Raaijmakers.
Enregistrer de tels cocktails en qualité
de biopesticides est un défi, cependant,
dit-il. Tant dans les États-Unis qu’en
Europe, les entreprises doivent prouver
aux autorités de régulation que les
deux souches individuelles et le produit
dans son ensemble sont sans danger
pour
les
consommateurs
et
l'environnement. "Ceci est un processus
laborieux et coûteux », explique
Raaijmakers. Voilà pourquoi beaucoup
traduction française par Pierre-Luc QUAAK
de produits existants ne sont pas
intitulée
«biopesticides»,
mais
«biostimulants"; car il est plus facile de
faire enregistrer cette dernière
catégorie, mais le marché est moins
lucratif.
Parce que des siècles de culture
peuvent avoir volé aux plantes cultivées
leur capacité à attirer eux-mêmes les
microbes
bénéfiques,
Raaijmakers
conduit également un projet visant à
étudier les cultures antiques et leurs
microbes dans leur environnement
naturel, comme les haricots sauvages en
Colombie et de la ancêtre de blé
Triticum Tauschii (Tausch de goatgrass).
L'espoir
est
d'identifier
les
caractéristiques des plantes et les
microbes symbiotiques qui pourraient
bénéficier aux cultures modernes.
L'effort pourrait donner des composés
qui peuvent être appliqués aux plantes
ou au sol, mais dans le long terme, les
scientifiques espèrent trouver les gènes
codant pour les molécules d'exsudat qui
attirent les microbes et les réintroduire
dans les cultures modernes. "Pour la
première fois, les fermiers et les
organismes de contrôle bio se parlent
entre eux", dit Lorito. "Ils commencent
maintenant à inclure l'interaction avec
des microbes dans les cultures. "
PIUS FLORIS, LA FORCE MOTRICE
d’un projet pionnier pour restaurer le sol
dans Espagne, a contribué à ce que
diverses factions parlent entre elles. Il y
a plusieurs décennies, tout en travaillant
pour une entreprise Néerlandaise
spécialisée dans l'entretien des arbres
et
en
étudiant
avec
un
phytopathologiste célèbre des du
Service des Forêts des Etats-Unis, il a
réalisé que les racines font beaucoup
plus qu’ancrer arbres et pomper de
l’eau. Aujourd'hui, il est propriétaire
d'une entreprise qui offre des conseils et
des produits biologiques pour améliorer
la vie du sol pour les agriculteurs, les
jardiniers et horticulteurs; Raaijmakers et
plusieurs autres scientifiques également
appuient ses connaissances pratiques.
La vision de Floris est plus radicale que
la plupart: un «remède» pour les terres
agricoles dégradées, basée sur une
ensemble holistique de mesures qui met
les microbes avant et au centre. L'espoir
est même que cette volonté de faire
disparaître la nécessité d’utiliser des
engrais artificiels, «La mère de tous les
maux», selon Floris, car il est désastreux
14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249 sciencemag.org SCIENCE
pour microbienne vie. Les engrais
épuisent le sol de sa matière organique
et de ses oligo-éléments, la cause de la
salinisation, et de la suppression des
mycorhizes; des études ont montré qu'ils
peuvent également transformer les
bactéries symbiotiques en concurrents
qui s’entretuent.
Le projet pilote, maintenant dans sa
3ème année et non encore publié,
montre que l'approche de Floris peut
fonctionner. L'équipe a emprunté une
charrue romaine antique d'un musée
local pour ameublir légèrement le sol et
fait crêtes pour retenir l'eau de pluie. Ils
ensemencées avoine et vesce, qui attire
les bactéries qui fixent l'azote et le
laisse dans les racines de la vesce
après la moisson. Ils ont planté des petits
oliviers pour augmenter la diversité
microbienne. Puis ils séparent le
domaine de 100 hectares en trois
zones. Zone A : traitée avec de
l'engrais chimique et les pesticides; les
Zones B et C ont été fournis avec
différentes quantités d'un biofertilisant
organique, constitué de restes de raisins
fermentés contenant une variété de
bactéries et les champignons, et une
dose de 4 types de spores de
mycorhizes différents. Aucun des zones
n’ont été irriguées.
En mai de cette année, Floris visite ces
champs d’avoine et de vesce, se
penchant tous les 2 m pour inspecter les
cultures. La culture de la zone B, qui a
reçu le plus d’engrais organique, avait
atteint deux fois la hauteur de celles de
la zone A et dépassait légèrement celle
de la Zone C. «Cela m’a vraiment
retourné! "cria-t-Floris.
(Le rendement de récolte de la zone B,
a égalé celui de cultures irriguées, alors
que celle de la zone conventionnelle
était négligeable.)
La raison pour laquelle cela était
possible devint plus claire quand
collègue de Floris, Pedro Alonso a
creusé un trou profond dans zone B. Les
racines des plantes avaient percé le sol
rocheux jusqu’à une profondeur de
presque 2 mètres, assez profond pour
atteindre le les eaux souterraines. Cela
ne pourrait pas arriver sans mycorhizes,
qui ont pénétré la roche en excrétant
des acides, Floris dit: "Ces champignons
permettent aux cultures de survivre sans
irrigation, même à travers les parties les
plus sèches de l'année. "
D'autres suivent l'expérience avec
intérêt, mais tout le monde n’est pas
convaincu que La recette de Floris est la
solution pour l'agriculture dans son
ensemble. "Si vous voulez faire une
différence, vous avez besoin pour
entrer dans le système existant, " dit
Wallenstein CSU. "Il est irréaliste
d’attendre
soudainement
un
changement
radical.
Pour
les
agriculteurs, ce serait tout simplement
trop de risques financiers à abandonner
les engrais et les pesticides et pour
investir dans de nouveaux équipements
pour appliquer les produits biologiques.
"
Prem Bindraban, directeur exécutif du
Centre de Recherche d'engrais virtuel à
Washington D.C financé les industriels,
reconnaît que les engrais chimiques
peuvent nuire microbes bénéfiques.
"Mais à mon avis, les engrais chimiques
est toujours essentiel de maintenir le
rendement », dit-il.
"Nous devons trouver une solution pour
combiner la avantages de l'engrais et
des microbes symbiotiques ".
Le Vice-président de Novozymes
Schäfer acquiesce. "Les Biologiques
peuvent aider à réduire la quantité de
engrais et d'eau utilisée, mais il y aura
encore être un rôle pour la chimie ", dit
Schäfer.
Mais Floris veut voir jusqu'où il peut
pousser ses aides microbiennes. En ce
jour de mai, comme il quitte le sol
espagnol et revient à sa voiture, un
tracteur passe dans un champ adjacent,
laissant un nuage de poussière
organique. « Labour par 30° à misaison? Une catastrophe pour le sol et
ses habitants », soupire-t-il. "Eh bien,
nous ne devrions pas être trop
pessimiste. Beaucoup de changements
se produisent déjà, et plus rapidement
que jamais. "■
traduction française par Pierre-Luc QUAAK
NEWS
FEATURES
THE LITTLEST FARMHANDS
By Jop de Vrieze in Palencia, Spain
“L
680
ook. Nothing flourishes here. Not
even weeds.” Pius Floris picks up
one of the dozens of stones scattered around him on the degraded,
barren-looking soil. Decades of
drought, monoculture, overuse
of fertilizer, and excessive plowing have taken their toll on this
field in the Spanish region of
Castilla y León. As a result, wind and rain
have washed away all but 25 centimeters of
the fertile topsoil that used to nourish the
grain here. For centuries, this area was a
bread basket; today, yields are so low that
farmers work the area only because of subsidies from the European Union.
Floris, a Dutch entrepreneur in plant
health, wants to turn that situation around.
Mycorrhiza fungi (yellow) help the roots of this
soybean plant absorb nutrients and water; to return
the favor, the plant excretes nutrients for the fungi.
With researchers at the University of Valladolid and a team of local farmers, he participates in an E.U.-funded pilot project that
aims to make profitable agriculture possible
again on such damaged soil, without irrigasciencemag.org SCIENCE
14 AUGUST 2015 • VOL 349 ISSUE 6249
Published by AAAS
PHOTO: MERTON BROWN/VISUALS UNLIMITED INC.
Scientists are discovering thousands of microbes that help plants
survive and thrive. Could these symbionts help farmers as well?
GRAPHIC: ADAPTED FROM R. MENDES ET AL., FEMS MICORBIOLOGY REVIEWS 37 (22 JULY 2013) © 2013 FEDERATION OF EUROPEAN MICROBIOLOGICAL SOCIETIES BY A. CUADRA/SCIENCE
NEWS
tion. His key collaborators: microbes.
One reason the soil here has gone to waste,
Floris says, is that farming has destroyed its
microbial ecosystem, which can help plants
survive and thrive. His team has recently
applied beneficial microbes—in particular
fungi that live around plant roots—to this
degraded area, in addition to organic fertilizer. “Farmers have ignored these symbionts
for decades,” Floris says. “We are bringing
them back into the game.”
He’s not the only one trying to do that.
Scientists have recently discovered a dizzying diversity of bacteria, viruses, and fungi
that live in, on, and around plant roots in
the soil. Many of these microbes, together
called the rhizobiome, help plants one way
or another, from providing nutrients to
warding off crop pests and diseases. Small
biotechnology and major plant science
companies think they have huge potential
benefits in agriculture and have recently
begun a spate of new field trials. A 2013 report published by the American Academy
of Microbiology (AAM), with the optimistic
title How Microbes Can Help Feed the World,
concluded that microbes have the potential
to increase harvests while allowing farmers
to use less fertilizer and pesticides; certain
microbes can even enable plants to grow in
very dry or salty places, which could help
the world adapt to climate change.
A few denizens of the soil have been on
the market for decades, such as Trichoderma
fungi that suppress pathogenic fungi, and
the now well-known caterpillar killer Bacillus thuringiensis, or Bt. (The gene for the
bacterium’s toxin has also been introduced
into some crops’ genomes.) Recently, major
agrochemical companies such as Bayer have
jumped on the biologicals bandwagon. “It’s
a revolution of microbiology,” says Thomas
Schäfer, vice president of microbial R&D at
Novozymes, a company developing microbial
fertilizers and pesticides that recently struck
up an alliance with agriculture giant Monsanto. Schäfer believes farmers are headed
for “precision agriculture,” in which they
would add beneficial microbes, or support
existing ones, after an in-depth analysis of a
field’s microbiological makeup.
Whether these high expectations can be
met by the budding research field is anyone’s
guess. The diversity in the soil microbiome is
so staggering that finding out which organisms benefit plants most, how they do it, or
what combinations work best is a gargantuan task. Also unclear is whether microbes
can dramatically curb the use of pesticides
and chemical fertilizers, and whether conventional farmers will trust these new options. The central question, some scientists
say, is: How much can microbiology replace
chemistry in agriculture?
SCIENTISTS AND FARMERS have long seen
microbes primarily as problems. A funguslike unicellular organism named Phytophthora infestans, responsible for potato blight
and other crop diseases, has caused famines
throughout history and is still a major problem. A variety of other fungi and bacteria
cause the decay of roots and leaves.
To be sure, farmers know that some microbes are helpful: The group of bacteria
called rhizobia, which live inside the roots of
legumes and fix nitrogen from the air into a
biologically useful form for the plants, are a
textbook example. But recently, new methods of DNA sequencing and analysis have
brought a vast, complex web of mutually
beneficial interactions into view, comparable
to the symbiotic roles researchers now believe are played by the thousands of bacterial
plants, produce hormones that spur growth,
stimulate the plant immune system, and
trigger or dampen its stress responses. “In
general, we can say that a more diverse soil
microbiome results in fewer plant diseases
and higher yield,” Raaijmakers says.
Among the most helpful microbes are socalled mycorrhizae or root fungi, which form
a dense network of thin filaments reaching
far into the soil, acting as extensions of the
plant roots they live on or in. These fungi facilitate the uptake of water and a wide range
of nutrients—Floris calls them “the plant’s
shopping carts.”
Microbes can also help plants survive
extreme conditions. A 2007 study showed
that a complex symbiosis with fungi and
viruses makes it possible for a grass called
Dichanthelium lanuginosum to thrive in
Underground world
Vast numbers of organisms—presented here along with their average number of
genes and their numbers per gram of soil—live in and around a plant’s root system.
100,000–1 million
organisms per gram of soil
1000–100,000
Protozoa
15,500
Fungi
14,000
Plant
37,500 genes
Archaea
1300
10 million–
100 million
Nematodes
18,000
Algae
13,000
Bacteria
6500
Viruses
45
10 million–
1 billion
10–100
and viral species that inhabit the human gut,
skin, and other tissues.
Studies have shown that there are up to
10 billion bacterial cells per gram of soil in
and around plant roots, a region known
as the rhizosphere. This domain is tremendously diverse; in 2011, a team led by
soil microbiologist Jos Raaijmakers of the
Netherlands Institute of Ecology in Wageningen detected more than 33,000 bacterial and archaeal species on sugar beet
roots. Dozens of species appear to suppress
plant disease by excreting substances that
ward off pathogenic microbes or occupying
niches otherwise taken up by the pathogens. A study of vineyards in New York,
published in March, showed that the composition of the rhizobiome depends heavily
on the soil type.
Lab and greenhouse experiments have
also shown that microbes make a variety of
nutrients and minerals in the soil available to
SCIENCE sciencemag.org
1000–1 million 100 million–1 billion
geothermal soils in Yellowstone National
Park, where temperatures reach 60°C.
The fungus, now thoroughly studied and
introduced in the U.S. market in 2014 for
application on corn and rice, triggers a
stress response that the plants can’t switch
on themselves.
Similarly, a bacterium called Stenotrophomonas rhizophila has been shown to
strongly increase drought tolerance in
crops like sugar beets and maize. A 2013
study offered an explanation: The microbe excretes a variety of molecules that
help plants withstand stress, including socalled osmoprotectants, which prevent the
catastrophic outflux of water from plants
in very salty environments. Microbes can
even affect the flavor of food plants: A bacterium called Methylobacterium extorquens
increases the production of furanones, a
group of molecules that gives strawberries
their characteristic flavor.
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The services provided by microbes are
apparently hugely important to plants, as
they put in a lot of energy to return favors.
Studies have shown that up to 30% of the
carbon fixed by plants is excreted from the
roots as so-called exudates—including sugars, amino acids, flavonoids, aliphatic acids,
and fatty acids—that attract and feed beneficial microbial species while repelling and
killing harmful ones.
THE GROWING ACADEMIC understanding
of the rhizobiome has increasingly made its
way into the corporate world and onto farmers’ fields. One early example was Serenade,
a biopesticide containing a Bacillus subtilis
strain that has antifungal and antibacterial
properties and promotes plant growth. It
was discovered by AgraQuest, a biotech in
Davis, California. “So many pharmaceutical
products were extracted from the soil, but
for agriculture, this potential was hardly
exploited,” recalls Denise Manker, who cofounded the company in 1995. Serenade, registered by the U.S. Department of Agriculture
in 2001, can be applied in a liquid form on
How microbes help plants
Microorganisms living in roots and the soil can shield plants
from a wide variety of threats. Here are some examples.
Heat
A symbiosis of
Curvularia fungi and
the Curvularia thermal
tolerance virus living in
the roots can increase
plants’ heat tolerance
by more than 20°C.
Cold
A cold-tolerant
Pseudomonas bacterium
helps plants grow by
fxing nitrogen from
the atmosphere at
temperatures as low
as 4°C.
Drought
Mycorrhiza fungi such
as Glomus deserticola
extend the root system
and can provide water
from deeper soil layers
to the plant.
Insects
Bacillus turengiensis, a
bacterium, produces a toxin
that kills caterpillars on plant
leaves and is widely used in
pest control.
Pb
Cd
Zn
N
N
682
Fe
N
Heavy metal toxicity
Methylobacterium oryzae can
take up heavy metals, allowing
plants to survive—and
promoting their growth—in
contaminated soils.
Nutrient limitation
Rhizobia, which live inside the
roots of legumes, make nitrogen
from the air available in a
biologically useful form.
Flooding
Enterobacter cloacae,
a bacterium, protects
plants from the
destructive impact of
fooding by reducing
levels of a stress
hormone that impairs
root growth.
Osmotic stress
A bacterium called
Stenotrophomonas
rhizophila can excrete
osmoprotectants,
which prevent the
catastrophic outfow
of water from plants in
very salty environments.
Pathogens
Soil fungi named
Trichoderma can kill
and outcompete
pathogenic fungi and
can activate the plant's
own immune system.
the plants and in the soil to fight a range of
pathogens. “Initially, most of our customers
were organic farmers,” Manker says. Soon,
she says, innovative conventional farmers
started experimenting with the product as
well, and some became converts.
So far, the market for such products has
been modest. Almost all of the registered
ones are biopesticides; the AAM report estimated that they bring in about $1 billion annually, which pales compared with the global
markets for chemical pesticides and fertilizer, estimated at $50 billion and $60 billion
annually, respectively. But big agrochemical
companies see the potential of microbial
alternatives. “It took us 17 years to get the
big companies interested, but we made it,”
Manker says: In 2012, German agro giant
Bayer bought AgraQuest for $425 million.
Manker became Bayer’s director of global
agronomic development of biologicals, a
job that comes with a €10 million annual
research budget. She’s using it to field-test
dozens of new fungi and bacteria to replace chemical pesticides or serve as biostimulants, which promote the health and
growth of crops.
One explanation for Bayer’s interest:
Growing public resistance against chemical
pesticides and a 2009 European directive
aiming to reduce their use caused the market for chemical crop protection to stagnate,
whereas the demand for biologicals was
growing close to 10% per year. Given that, it’s
not surprising that Bayer’s competitors have
made similar moves. Syngenta and BASF
acquired smaller companies developing microbial products last year; so did Dupont in
April of this year. Monsanto’s new partner,
Novozymes, has invested heavily in a biofertilizer containing the soil fungus Penicillium
bilaii, and a bioinsecticide that contains the
fungus Metarhizium anisopliae.
The list of potentially suitable microbes
is endless, says Matteo Lorito, a plant
pathologist at the University of Naples Federico II in Italy, and that poses a daunting
task for companies. “The challenge they are
facing is selection of the ones that are commercially viable and effective,” Lorito says,
especially because many microbes are plantspecific and the composition of the rhizobiome can change rapidly.
Traditionally, selected microbes were
first tested and investigated extensively
in labs and greenhouses. But promising
strains often failed to prove effective in
the field, because of soil, climate, and ecosystem effects. Today, most companies use
a “field-first approach,” in which hundreds
or even thousands of microbial strains are
tested on field plots. If one proves successful, the mechanism of action is unraveled
in the lab later. But even a promising field
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CREDITS: (ILLUSTRATION) RICHARD JOHNSON; (ICONS) C. SMITH/SCIENCE
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PHOTO: MIGUEL ÁNGEL SANTOS/AGENCIA GRÁFICA PHOTOGENIC
study doesn’t guarantee success on the farm.
but in the long run, scientists hope to find
“People are using microbial products on a
the genes encoding the exudate molecules
variety of crops, with different application
that attract microbes and reintroduce them
methods and in different soils and climates,”
into modern crops. “For the first time, breedsays Matthew Wallenstein, an ecosystem sciers and biocontrol people are talking with
entist at Colorado State University (CSU),
each other,” Lorito says. “They are now startFort Collins. “That will make the results a
ing to include the interaction with microbes
lot more variable. It’s very hard to make a
into the breeding.”
miracle product that works everywhere.”
That biologicals are living things is part
FLORIS, THE DRIVING FORCE behind
of the problem; to work best, they need to
the pioneering project to restore the soil in
become established and thrive on their own.
Spain, has helped various factions speak with
One way to give them an edge is to apply
one another. Decades ago, while working for
them on plant seeds instead of into
the soil; that way, they can enter the
plant’s rhizosphere early on as the
first roots form and have a better
shot at dominating the space.
Populations of beneficial microbes also dwindle over time.
Spraying Serenade, for instance,
results in a high B. subtilis density
in the soil initially, but levels rapidly
decrease during a farming season
as the bacterium fails to obtain a
permanent niche. That may be because it’s outcompeted by the existing community of microbes. “Applying just that one strain is often
not enough,” Raaijmakers says. “You
Pius Floris is using a mix of microbes and organic pesticides to help
need a consortium of two, three,
restore a depleted field in Spain.
or even five or more collaborating
strains that can withstand the ecological forces.” To find successful combos,
a Dutch tree care company—and studying
scientists have recently begun selecting
with a famed plant pathologist of the U.S.
these combinations in a systematic way, by
Forest Service—he realized that roots do
identifying naturally occurring microbial
much more than anchor trees and suck up
networks in the field and studying their
water. Today, he owns a company that offers
interactions down to the molecular level in
advice and biological products to improve
the lab. “Scientifically, that’s the way to go,”
soil life to farmers, gardeners, and horticulRaaijmakers says.
turists; Raaijmakers and several other scienRegistering cocktails as biopesticides is
tists also tap his practical knowledge.
a challenge, however, he says. Both in the
Floris’s vision is more radical than most:
United States and Europe, companies have to
a “cure” for degraded farmland, based on a
provide regulatory authorities with evidence
holistic set of measures that puts microbes
that both the individual strains and the prodfront and center. The hope is that this will
uct as a whole are safe for consumers and
even do away with the need for artificial ferthe environment. “This is a laborious and
tilizer, “the mother of all evil,” according to
expensive process,” Raaijmakers says. That’s
Floris, because it’s disastrous for microbial
why many of the existing products are not
life. Fertilizers deplete soil of organic matlabeled “biopesticides,” but “biostimulants”;
ter and trace elements, cause salination, and
the latter category is easier to get registered,
suppress mycorrhizae; studies have shown
but the market is less lucrative.
that they can also turn symbiotic bacteria
Because centuries of breeding may have
into competitors that kill each other.
robbed crop plants of an ability to attract
The pilot project, now in its third year and
beneficial microbes themselves, Raaijmakers
as-yet unpublished, suggests that Floris’s apalso leads a project to study ancient crops
proach may work. The team borrowed an anand their microbes in their natural environcient Roman plow from a local museum to
ment, such as wild beans in Colombia and the
loosen the soil just slightly and made ridges
wheat ancestor Triticum tauschii (Tausch’s
to retain rainwater. They seeded oat plants
goatgrass). The hope is to identify plant traits
along with vetch, which attracts bacteria that
and symbiotic microbes that could benefit
fix nitrogen and leave it in the vetch’s roots afmodern crops. The effort could yield comter the harvest. They planted small olive trees
pounds that can be applied to plants or soil,
to boost microbial diversity. Then they split
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the 100-hectare field into three zones. Zone
A was treated with chemical fertilizer and
pesticides; zones B and C were supplied with
different amounts of an organic biofertilizer,
consisting of fermented grape leftovers containing a variety of bacteria and fungi, and
a dose of four different types of mycorrhiza
spores. None of the areas were irrigated.
In May of this year, Floris strode through
hip-high oats and vetch fields, bending over
to inspect the crops every 2 meters. The
crops in zone B, which received the most organic fertilizer, had reached nearly twice the
height of those in zone A and were
inches taller than zone C. “This really turns me on!” Floris shouted.
(The yield of zone B, it would turn
out after the harvest, equaled that of
irrigated crops, whereas that of the
conventional zone was negligible.)
Why this was possible became
clearer when Floris’s colleague
Pedro Alonso dug a deep hole in
zone B. Plant roots had found their
way almost 2 meters into the rocky
soil, deep enough to reach the
groundwater. This could not have
happened without the mycorrhiza,
which penetrated the rock by excreting acids, Floris says: “These
fungi enable the crops to survive
without irrigation, even through
the driest parts of the year.”
Others are following the experiment with
interest, but not everyone is convinced that
Floris’s recipe is the solution for agriculture
as a whole. “If you want to make a difference,
you need to fit into the existing system,”
CSU’s Wallenstein says. “It is unrealistic to
expect a sudden radical change. For farmers,
it would just be too much of a financial risk
to abandon fertilizers and pesticides and invest in new equipment to apply biologicals.”
Prem Bindraban, executive director of the
industry-backed Virtual Fertilizer Research
Center in Washington D.C., acknowledges
that chemical fertilizers can harm beneficial
microbes. “But in my view, chemical fertilizer
is still essential to maintain the yield,” he says.
“We need to find a solution to combine the
benefits of fertilizer and symbiotic microbes.”
Novozymes’s vice president Schäfer agrees.
“Biologicals can help reduce the amount of
fertilizer and water used, but there will still
be a role for chemistry,” Schäfer says.
But Floris wants to see just how far he can
push his microbial helpers. On that May day,
as he leaves the Spanish acre and returns to
his car, a tractor passes in an adjacent field,
leaving a cloud of organic dust. “Plowing, at
30°, midseason? A disaster for the soil and its
inhabitants.” He sighs. “Well, we shouldn’t be
too pessimistic. A lot of change is happening
already, and more rapidly than ever.” ■
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