hydraulic isolation of ripening grape berries

HYDRAULIC ISOLATION OF RIPENING GRAPE BERRIES :
THE END OF A DOGMA
L’ISOLATION HYDRAULIQUE DES BAIES DE GRAPPE :
LA FIN D’UN DOGME
Markus KELLER1,*, Yun ZHANG1, Marco BIONDI1,2, Pradeep M. SHRESTHA1,3, Bhaskar R. BONDADA4
1
Washington State University, IAREC, 24106 N. Bunn Road, Prosser, WA 99350, USA
2
Vinifera Imports, Tempe, AZ 85281, USA - 3Planta Analytica LLC, Meridian, ID 83646, USA
4
Washington State University, Tri-Cities Campus, Richland, WA 99354, USA
*
Corresponding author: M. Keller, +1 509 786 9263, Fax +1 509 786 9370, Email [email protected]
Abstract
It has long been believed that ripening grape berries become dependent upon phloem water supply because xylem flow into
the berries ceases at veraison due to rupture of vessels during rapid berry expansion. We provide evidence that this
hydraulic isolation dogma should be replaced by a new model. We monitored berry diameter on grapevines during drydown
and rewatering at veraison and measured berry solutes and leaf gas exchange. We also pressurized roots or shoots with or
without adding xylem-mobile dye to probe xylem functionality. Using field-grown vines, we conducted a mass balance
analysis on ripening berries to estimate rates of berry growth, transpiration, and phloem flow. Finally, using a modified
pressure-chamber technique, we extracted apoplast sap from ripening berries and compared its composition with that of cell
sap. Measurements indicated a sudden rise in phloem inflow into berries undergoing veraison on drought-stressed vines.
Rewatering accelerated berry expansion by stimulating leaf photosynthesis, but girdling the cluster peduncle prevented this
effect. Pressurizing the roots or shoots increased expansion only in preveraison berries, but led to cracking of postveraison
berries. Pressurization also restored the normally impeded dye movement into ripening berries. Our results showed that the
phloem generally supplied more water than was needed for berry growth and transpiration. Solute accumulation and
changes in pH and osmotic pressure in the berry apoplast differed from that inside the cells and were under developmental
control. These results demonstrated that phloem inflow is controlled by sugar demand in the ripening berries and that these
berries do not become hydraulically isolated. While xylem flow remains reversible, it is usually from berry to shoot during
ripening. We propose a model in which surplus phloem water that osmotically follows the unloaded sugar to the berry
apoplast is recycled directly to the xylem or transpired across the skin. Xylem backflow and transpiration may serve as
‘overflow valves’ for excess phloem water, thus facilitating sugar accumulation and protecting berries from cracking.
Keywords : Vitis, berry growth, xylem, phloem, apoplast
Résumé
On a longtemps cru que pendant leur maturation les baies de raisin sont dépendantes de l’approvisionnement en eau par le
phloème parce que le débit de xylème cesse à la véraison due à la rupture des vaisseaux durant l’expansion rapide des baies.
Nous démontrons que ce dogme d’isolation hydraulique doit être remplacé par un nouveau modèle. Nous avons suivi le
diamètre des baies pendant un stress hydrique et l’arrosage à la véraison et mesuré les solutés de la baie et les échanges
gazeux foliaires. Nous avons pressurisé les racines ou les rameaux avec ou sans ajout de colorant de xylème pour sonder la
fonctionnalité du xylème. À l’aide de vignes cultivées en champ, nous avons effectué une analyse du bilan massique pour
estimer les taux de croissance des baies, de transpiration et de flux de phloème pendant la maturation des baies. Enfin, en
utilisant une technique modifiée de chambre de pression, nous avons extraite la sève apoplastique des baies et analysé sa
composition par rapport à celle du suc cellulaire. Les mesures indiquent une hausse soudaine sur le flux du phloème en baies
subissant la véraison sur vignes stressées. L’arrosage accélérait l’expansion des baies par une stimulation de la photosynthèse
foliaire, mais l’annélation du pédoncule de la grappe empêchait cet effet. La pressurisation des racines ou des rameaux
augmentait uniquement l’expansion des baies de pré-veraison, mais avait pour conséquence la fissuration de baies de postvéraison. La pressurisation également restaurait le mouvement normalement empêché de colorant de xylème dans les baies
de post-véraison. Nos résultats ont montré que le phloème généralement fourni plus d’eau que nécessaire pour la croissance
et la transpiration de la baie. L’ accumulation des soluté et les changements du pH et de la pression osmotique dans
l’apoplaste de la baie diffèrent de ceux à l’intérieur des cellules et étaient sous contrôle de développement.
Nos résultats démontrent que l’afflux de phloème est contrôlé par la demande de sucre dans les baies et que ces baies ne
deviennent pas isolées hydrauliquement. Alors que le flux de xylème reste réversible, il est généralement de direction baie à
rameaux pendant la maturation. Nous proposons un modèle dans lequel l’eau surplus de phloème qui suit osmotiquement le
sucre déchargé à l’apoplaste de la baie est recyclée directement au xylème ou s’évapore à travers la pellicule. Le reflux de
xylème et la transpiration peuvent servir comme «soupapes de débordement» pour l’eau surplus de phloème, facilitant ainsi
l’accumulation de sucre et la protection des baies de craquage.
Mots-clés: Vitis, croissance de la baie, xylème, phloème, apoplaste