Gregory L. FLORANT - Réseau Marmottes International

Form and function in Marmot / Formes et fonctions chez les marmottes
Adaptive strategies and diversity in marmots / Stratégies adaptatives et diversité chez les marmottes
103
MARMOT PHYSIOLOGY: LESSONS TO BE LEARNED ABOUT BODY TEMPERATURE AND BODY MASS REGULATION
PHYSIOLOGIE DE LA MARMOTTE : ENSEIGNEMENTS SUR LA RÉGULATION DE LA TEMPÉRATURE
ET LA MASSE CORPORELLE
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Gregory L. FLORANT
Department of Biology, Colorado State University, Fort Collins, CO, USA 80523
Ce symposium a réuni de nouvelles informations concernant de nombreuses espèces de marmottes non étudiées auparavant. Les
domaines des communications vont de l’étude des populations à la biologie moléculaire. Ainsi, les marmottes offrent une
excellente opportunité d’étude des différentes facettes de la physiologie, en particulier du métabolisme énergétique, de la
thermorégulation et de la régulation de la masse corporelle. Les capacités thermorégulatrices des marmottes sont uniques car ce
sont les plus grands hibernants capables de thermoréguler leurs tissus à de très basses températures. Ces animaux ne sont donc
pas poïkilothermes à basse température, mais ils sont plutôt capables de répondre et de réguler la température de leurs tissus à de
très basses températures. Ce sont toujours des endothermes avec une large capacité de thermorégulation. Bien que cela n’ait pas
été étudié, il est possible que les marmottes vivant dans les régions arctiques soient capables d’hystérésis thermique comme chez le
spermophile arctique qui habite les mêmes régions. Il serait excitant de déterminer si les marmottes peuvent abaisser leur
température corporelle au-dessous du point de congélation. De plus, la démonstration que les marmottes ou d’autres hibernants,
présentent un rythme circadien de la température corporelle à de basses températures, constituerait un véritable défi et de
nouvelles leçons pourraient bien être découvertes dans ce domaine. En ce qui concerne la régulation de la masse corporelle, les
marmottes ont fourni de nombreuses enseignements comme le fait que le rythme de la masse corporelle soit circannuel. Les types
de graisses que les marmottes ou les autres hibernants stockent sont importants : les acides gras polyinsaturés sont préférés,
particulièrement les acides gras essentiels, alors que les acides gras saturés semblent altérer le patron normal de l’hibernation. Les
marmottes, engraissant tout au long de l’été et de l’automne, et développent toutes les marques de l’obésité, résistance à l’insuline
périphérique et l’hyper insulinémie, mais ne développent pas de diabètes francs puisqu’elles arrêtent de manger et passent d’un
état lipogénique à un état lipolytique. Elles ont un quotient respiratoire de 0,7 lorsqu’elles sont en torpeur suggérant qu’elles
assurent leurs besoins énergétiques internes en brûlant de la graisse. Ces observations font de la marmotte un excellent modèle de
l’obésité. De plus, le tissu adipeux blanc est un site de production et de sécrétion de plusieurs protéines nouvelles qui semblent
impliqué dans l’équilibre énergétique. Ainsi, l’étude de la biologie de la marmotte pourrait nous permettre de découvrir non
seulement comment la masse corporelle est régulée, mais aussi d’autres mécanismes physiologiques importants.
Mots clés : Marmota, hibernation, torpeur, physyiologie, température corporelle, masse corporelle, obésité.
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This symposium brings together new information about many species of marmots that have not been investigated
previously. The papers range in topics from population studies to molecular physiology. As such, marmots provide
an excellent opportunity to study many facets physiology, particularly energy metabolism, thermoregulation, and
body mass regulation. The thermoregulatory capabilities of the marmot are unique because it is the largest of the
hibernators that can thermoregulate at very low tissue temperatures. An important lesson that was learned from
these animals was that they were not poilkilothermic at low tissue temperature, but rather that they are able to
respond to and regulate tissue temperature at low temperatures: this demonstrated that they are still endotherms and
FLORANT G.L. 2003. Marmot Physiology: Lessons to be learned about body temperature and body mass regulation.
Physiologie de la marmotte : leçons à retenir sur la régulation de la température et de la masse corporelles. I n
Adaptive strategies and diversity in marmots / Stratégies adaptatives et diversité chez les marmottes, Ramousse R., Allainé D.
& Le Berre M., Eds., International Network on Marmots, 103-108.
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have a wide thermoregulatory capability. Although it has not been studied, it is possible that marmots living in the
high arctic region may be able to “super-cool” like the arctic ground squirrels that inhabit the same area. It would be
exciting to determine if marmots could lower or allow their body temperature to go below freezing. In addition,
whether marmots or other hibernators continue to produce a circadian rhythm of body temperature at low tissue
temperature is another exciting and challenging area of research and new lessons may well be uncovered in this area.
As for body mass regulation, marmots have provided many lessons including the fact that the body mass rhythm is a
circannual rhythm. The kind of fats that marmots and other hibernators store is important: Polyunsaturated Fatty
Acids are preferred, particularly the essential fatty acids while the saturated fatty acids appear to alter the normal
hibernation pattern. As marmots fatten throughout summer and autumn, they develop and express the hallmarks of
obesity—peripheral insulin resistance and hyperinsulinemia, but they do not develop frank diabetes since they stop
eating and switch from a lipogenic state to a lipolytic state. They have a respiratory quotient of .7 while in torpor
suggesting that they meet endogenous metabolic energy demands by burning fat. These observations make the
marmot an excellent animal model of obesity. Furthermore, the white adipose tissue is the site of production and
secretion of several novel proteins that appear to be involved in energy balance. Thus, by studying the biology of
marmots we may uncover not only how body mass is regulated, but other important physiological mechanisms.
Key words: Marmota, Hibernation, Torpor, Physiology, Body Temperature, Body Mass, Obesity.
The members of the genus Marmota have been
extensively used to understand many basic physiological mechanisms ranging from neural function
at low tissue temperature to body mass regulation.
Marmots are the largest (2-5kg) of the true hibernators if you define torpor during the winter hibernation period as the ability to lower body temperature to near ambient levels (which can be near zero
o
C), but the animal has the capability to spontaneously raise body temperature (Tb) to normothermia (Tb = 37oC) against a thermal gradient.
Thus, their size and their ability to undergo deep
torpor make them capable of invasive techniques
allowing physiologists to perform experimental
manipulations during torpor. Their size also allows for frequent sampling of certain tissues,
permitting the animal to be used in longitudinal
studies, which cannot be done on smaller mammals. In addition, the 14 different species of
marmots around the world offer physiologists
unique opportunities to study how mammals that
hibernate (hibernators) like the marmot have
evolved and adapted to different environments.
A historical Perspective
Regnault & Reiset made the first record of
oxygen consumption in a hibernating marmot in
1849, using Alpine marmots and recorded values
between 28-33ml oxygen/kg/hr. In Germany,
Valentin published many physiological studies on
Alpine marmots between 1857-1888 (review in
Kayser 1961), and Dubois (1896) published the first
real treatise on marmots and the physiology of
hibernation which included many aspects of
marmot physiology and is frequently cited as the
first accurate account of physiological changes in a
hibernator. Several other early (pre-1900) researchers, cited in Kayser 1961 provided important
information about the physiology of natural
hibernation in mammalian hibernators.
The dramatic and overt change in body temperature is most likely the major reason physiologists
began research in the hibernation field. So many
physiological mechanisms depend on temperature
that the apparent loss of thermo-regulatory control
during hibernation led many researchers to speculate that hibernation was some sort of evolutionary
FLORANT G.L.
throw back or “intermediate” stage between
poikilothermy and endothermy (Benedict & Lee
1938). In fact, Benedict and Lee (1938) performed
some of the most accurate measurements of body
tempera-ture and body mass for hibernating and
non-hibernating marmots. They also investigated
the hypothesis that animals of the hibernating
“class” represent an intermediate step between the
“cold-blooded” and the “warm-blooded” species.
The second obvious change exhibited by mammalian hibernators is body mass. The change in
marmot body mass was particularly noted in the
early papers of Dubois (1896) and Benedict & Lee
(1938). But understanding how body mass is built
up so quickly and is regulated has not been clearly
elucidated. Far more attention has been paid to
respiration, acid-base balance, cardiac regulation,
neural function and thermoregulation. South and
House (1967) reported what Dubois had inferred
over 100 years ago, that marmots and other hibernators were metabolizing fat. Unfortunately, virtually nothing was known about lipid metabolism
during the hibernating state. And as stated by
Lyman (1982) over 20 years ago “until 1940 science
had succeeded in establishing what might have
been guessed by an intelligent savage: that since
many hibernators get fat in the autumn and thin in
the spring, they are mainly utilizing fat reserves
during the winter. Modern biochemistry has
added little to this conclusion.” Recently, several
laboratories are now using the marmot and other
hibernators as animal models for obesity and body
weight regulation and significant progress has
been made toward understanding the weight gain
and loss phase of the circannual body mass cycle.
Lessons from Thermoregulation:
The early thermoregulatory experiments that
demonstrated hibernators were not reverting to
some cold-blooded (e.g. poikilothermic) state are
reviewed in Lyman (1982). However, with regard
to marmot thermoregulation, Mills & South (1972)
and Florant & Heller (1977) were the among the
first to perform invasive techniques to illicit thermoregulatory changes in this species. Although
thermocouples had been used to record changes in
body temperature, the primary advance that led to
105
the discovery hibernators were capable of thermoregulation in hibernation was the use of thermodes
to heat and cool the pre-optic hypothalamic area of
the brain. Manipulation of the pre-optic hypothalamic area enabled investigators to measure
brain temperature while recording metabolic heat
production responses. Responses during entry into
torpor in the marmot convincingly demonstrated
that hibernators are capable of regulating Tb over
the entire torpor bout (Florant & Heller 1977). It
was clearly apparent that animals are able to
respond to changes in ambient temperature as well
as brain temperature during all phases of torpor.
These important experiments laid to rest the
question of whether marmots and other hibernators were reverting back to some form of poikilothermic evolutionary past. On the contrary, marmots and ground squirrels (Spermophilus sp.) were
quite capable of regulating their Tb over a very
wide range of ambient temperatures. In addition,
much information about social thermo-regulation
in marmots has been published by Arnold and his
colleagues (Arnold 1988, Ruf & Arnold 2000).
Over the past 8 years, research has furthered
our understanding of the circadian rhythm of Tb
under natural and artificial conditions (Hut et al.
2002, Florant et al. 2000, Grahn et al. 1994, Kortner
et al. 1998). These studies demonstrate that animals
have clear body temperature rhythms when at
euthermic body temperatures and as animals enter
torpor and just after arousal, but measurement of a
circadian rhythm of Tb at low tissue temperatures
(deep torpor) is nearly impossible and have not
been detected. Some have suggested that a Tb
rhythm continues in deep torpor (Grahn et al. 1994,
Woods et al. 2002) while others suggest that this
rhythm is not measurable (Florant et al. 2000, Hut
et al. 2002). As animals arouse from hibernation,
they have a free-running period until they come
above ground, at which point they synchronize to
the environmental light/dark cycle (Florant et. al
2000, Hut et al. 2002). Novel information about
changes in torpor duration as measured by Tb in
hibernators other than Scuirids, particularly in
marsupial mammals (Kortner et al. 1998) has
provided new and exciting information about the
possible adaptations of torpor (Geiser et al. 2000).
New information about the molecular nature of
body temperature sensors in non-hibernators has
been published (McKemy et al. 2002) and therefore,
the nature of thermosensors in hibernators may be
investigated in the near future. Comparison of
temperature sensors in hibernators with nonhibernators could add valuable information about
how certain endotherms are capable of integrating
and responding to temperatures over a very wide
range of ambient temperatures. This could have
important implications when viewed in an
evolutionary context.
Lessons from Body Mass Gain:
It has been known since Antiquity that hibernators fatten throughout summer and early autumn
in anticipation of winter hibernation (Aristotle, St.
Isidore). In the early 1900’s, investigators documented that this summer fattening is an annual
rhythm of body mass (review in Kayser 1961). This
rhythm in body mass was shown to be a
circannual rhythm in woodchucks (M. monax) by
Davis (1965) and in Yellow-Bellied Marmots (M.
flaviventris) by Ward & Armitage (1981). In
addition, Davis (1976) demonstrated a direct influence of environmental factors by shipping the
woodchucks to Australia. These animals took 2
years to completely adjust to the southern
hemisphere environment such that they hibernated in the Australian winter. Although it was
always assumed that the changes in body mass
were due to changes in stored lipid little was
known about the actual composition of the lipids
that were stored and subsequently metabolized.
Florant et al. (1990) determined the fatty acid
composition of marmot white adipose tissue
(WAT) over the seasons. The lack of the essential
fatty acids, linoleic acid (18:3, n-2) and linolenic
acid (18:3, n-3) dramatically altered the marmot’s
ability to hibernate (Florant et al. 1993). It was clear
from these and other studies that marmots had
large amounts of polyunsaturated fatty acids
(PUFA) in their WAT depots and that saturated
and monounsaturated fatty acids were metabolized more frequently during the winter hibernation period than the PUFA, particularly the essential fatty acids. These two fatty acids appear to be
preferentially spared during metabolism in the
winter hibernation period (Xian et al. 1993). Furthermore, since these are essential fatty acids, they
may be spared catabolism because they are the
precursors for many other physiologically active
molecules including prostaglandins that are needed in the spring for reproduction when food is
not yet available. The importance of the kind of fat
that is stored as part of the circannual rhythm of
body mass as been demonstrated in other hibernators as well (Geiser & Kenagy 1987; Frank 1992).
Marmots and other hibernators that store large
amounts of fat in anticipation of winter when environmental food supplies are virtually non-existent
may provide clues about body mass regulation
and food intake. Marmots become significantly
obese in the autumn prior to hibernation. In fact,
they show the same physiological characteristics of
obesity found in humans and other rodent models
of obesity: hyperinsulinemia and peripheral insulin resistance (Florant et al. 1985). Marmots and
many other hibernators do not feed for nearly 7
months (October to April). What turns off their
food intake is unknown. However, recent investigations of proteins secreted from WAT clearly
implicates this tissue in the regulation of energy
balance (Havel 2002). In particular, several novel
protein hormones have been identified that are
produced and secreted from WAT. The most prominent of these is leptin, which appears to act in
the brain on receptors involved with food intake
and energy balance (Ahima & Flier 2000). Leptin
Marmot Physiology: Lessons to be learned about body temperature and body mass regulation
106
levels increase with adiposity and as hibernators
put on WAT in the summer and fall, leptin levels
rise (Ormseth et al. 1996, Concannon et al. 2001).
Leptin concentrations decrease in the spring as animals come out of hibernation. Interesting, injection
of leptin into ground squirrels did not alter food
intake patterns as predicted. Another very recently
hormone produced and secreted by WAT is adiponectin (AKA: AdipoQ, ACRP 30). It is involved in
regulating lipid oxidation and glucose metabolism.
Its role in altering energy balance during the transition from a lipogenic state (summer/autumn) to
a lipolytic state (winter) in hibernators has not
been elucidated as yet. Hibernators may be the
animal model of choice to study food intake and
energy balance because of their ability undergo
massive body mass changes that are primarily the
result of lipid deposition in the summer and early
autumn followed by no food intake and increased
lipolysis during the winter and spring.
*****
Les membres du genre Marmota ont été très utilisés
pour comprendre de nombreux mécanismes physiologiques, de la fonction nerveuse à basse température à la
régulation de la masse corporelle. Les marmottes sont
les plus grands “vrais” hibernants (2-5 kg) si l’on définit la torpeur comme la période d’hibernation au cours
de laquelle l’animal a la capacité à abaisser sa température corporelle (Tc) approximativement jusqu’à la température ambiante (qui peut voisiner 0° C), et à l’élever
spontanément à normothermie (Tc = 37° C) contre un
gradient thermique. Ainsi, leur taille et leur capacité à
entrer en torpeur les rendent capables de supporter les
techniques invasives permettant aux physiologistes de
réaliser des manipulations expérimentales pendant la
torpeur. Leur taille autorise aussi l’échantillonnage
fréquent de certains tissus, permettant leur utilisation
au cours d’études longitudinales, qui ne peuvent être
réalisées chez des mammifères plus petits. Enfin, les 14
espèces différentes de marmottes du monde offrent aux
physiologistes des opportunités uniques d’étudier
comment les mammifères hibernants comme la marmotte ont évolué et se sont adaptés à différents milieux.
Perspective historique
Regnault & Reiset ont réalisé le premier enregistrement de la consommation d’oxygène d’une marmotte
hibernante en 1849. Cette dernière a été mesurée chez
des marmottes alpines (M. marmota) et des valeurs
comprises entre 28-33 mg/h ont été enregistrées. En
Allemagne, Valentin a publié de nombreuses études
physiologiques sur les marmottes alpines entre 18571888 (revue dans Kayser 1961) et Dubois (1896) a
publié le premier traité sur les marmottes et la physiologie de l’hibernation. Ce traité comprend de nombreux
aspects de la physiologie de la marmotte et est fréquemment cité comme le premier rapport précis des modifications physiologiques chez un hibernant. D’autres chercheurs, avant 1900, cités dans Kayser 1961, ont apporté
d’importantes informations concernant la physiologie de
l’hibernation chez les mammifères hibernants.
Le changement dramatique et manifeste de la température corporelle est probablement la principale raison
pour laquelle les physiologistes ont entrepris des recherches dans le domaine de l’hibernation. De si nombreux
processus physiologiques dépendent de la température
que la perte apparente de contrôle de la thermorégulation pendant l’hibernation a conduit de nombreux
chercheurs à faire l’hypothèse que l’hibernation était un
retour en arrière évolutif ou un stade “intermédiaire”
entre la poïkilothermie et l’endothermie (Benedict & Lee
FLORANT G.L.
1938). Ces auteurs ont, de plus, réalisé les mesures les
plus précises de la température et de la masse corporelles
chez les marmottes en hibernation et hors hibernation.
Ils ont aussi étudié l’hypothèse selon laquelle les
animaux de la “catégorie” des hibernants représenteraient une étape intermédiaire entre les espèces à “sang
froid” et celles à “sang chaud”.
La deuxième modification évidente présentée par les
mammifères hibernants est celle de la masse corporelle.
Elle a été, en particulier, notée dans les premiers articles
de Dubois (1896) et de Benedict & Lee (1938). Mais, la
compréhension de comment la masse corporelle s’accroît
si rapidement et est régulée n’a pas été clairement
élucidée. Beaucoup plus d’attention a été portée à la
respiration, à l’équilibre acido-basique, à la régulation
cardiaque, aux fonctions nerveuses et à la thermorégulation. South & House (1967) ont confirmé ce que Dubois
avait conclu cent ans plus tôt : les marmottes et les
autres hibernants métabolisent la graisse. Malheureusement, pratiquement rien n’était connu du métabolisme
lipidique au cours de l’hibernation. Et, comme l’a noté
Lyman (1982) vingt ans plus tôt, “jusqu’en 1940, la
science a réussi à établir, ce qu’un sauvage intelligent
avait pu deviner, que comme de nombreux hibernants
deviennent gras en automne et minces au printemps, ils
utilisent principalement leurs réserves graisseuses pendant l’hiver. La biochimie moderne n’a que peu ajouté à
cette conclusion”. Récemment, plusieurs laboratoires,
utilisant la marmotte et les autres hibernants comme
modèles de l’obésité et de la régulation de la masse
corporelle, ont apporté des progrès significatifs à la
compréhension du gain de masse et de la phase de perte
du cycle circannuel de la masse corporelle.
Ce que nous apprend la thermorégulation
Les premières expériences démontrant que les
hibernants ne repassent pas par un état poïkilotherme
(animaux à sang froid) ont été revues par Lyman
(1982). Cependant, concernant la thermorégulation des
marmottes, Mills & South (1972) et Florant & Heller
(1977) ont été parmi les premiers à utiliser des techniques invasives pour initier des modifications thermorégulatrices chez ces espèces. Bien que des thermocouples aient été utilisés pour enregistrer les variations
des températures corporelles, c’est l’utilisation de thermodes pour réchauffer et refroidir la zone pré-optique de
l’hypothalamus du cerveau, qui a conduit à la découverte que les hibernants étaient capables de thermorégulation au cours de l’hibernation. La manipulation
de l’hypothalamus pré-optique a permis aux chercheurs
107
de mesurer la température du cerveau tout en enregistrant les réponses de production de chaleur métabolique.
Celles-ci, lors de l’entrée en torpeur chez la marmotte, ont démontré de façon convaincante que les
hibernants sont capables de réguler leur température
corporelle Tc au cours d’une séquence entière de torpeur
(Florant & Heller 1977). Il était clair que les animaux
étaient capables de répondre aux variations de la température ambiante aussi bien qu’à celles de la température
du cerveau au cours de toutes les phases de torpeur. Ces
expériences princeps ont conduit à abandonner la question de savoir si les marmottes et les autres hibernants
retournaient à une forme poïkilotherme du passé évolutif. Au contraire, marmottes et spermophiles (Spermophilus sp.) sont tout à fait capables de réguler leur Tc
sur une large échelle de température. De plus, de nombreuses informations concernant la thermorégulation
sociale chez les marmottes ont été publiées par Arnold et
ses collègues (Arnold 1988, Ruf & Arnold 2000).
Au cours des 8 dernières années, la recherche a
favorisé la compréhension du rythme circadien de la Tc
en conditions naturelles et artificielles (Hut et al. 2002,
Florant et al. 2000, Grahn et al. 1994, Kortner et al.
1998). Ces études ont démontré que les animaux ont des
rythmes évidents de température corporelle quand ils
sont en conditions euthermiques, quand ils entrent en
torpeur et immédiatement après l’éveil, mais la mesure
d’un rythme circadien de la Tc des tissus à basse
température (torpeur profonde) est pratiquement impossible et n’a pas été réalisée. Certains ont suggéré qu’un
rythme de la Tc se maintient en torpeur profonde
(Grahn et al. 1994, Wood et al. 2002) alors que
d’autres considèrent que ce rythme n’est pas mesurable
(Florant et al. 2000, Hut et al. 2002). Au réveil d’hibernation, les animaux présentent une période en librecours jusqu’à ce qu’ils émergent et se synchronisent
alors au cycle jour/nuit du milieu (Florant et al. 2000,
Hut et al. 2002). De nouvelles informations sur les
variations de la durée de la torpeur, mesurée par la Tc
chez des hibernants autres que les Sciuridés, particulièrement chez les marsupiaux (Kortner et al. 1998), ont
fourni de nouvelles et excitantes pistes sur les
adaptations possibles de la torpeur (Geiser et al. 2000).
De nouvelles informations concernant la nature
moléculaire des récepteurs de température corporelle
chez les non-hibernants ont été publiées (McKemy et al.
2002) et donc, la nature des thermorécepteurs des
hibernants pourra être recherchée dans un futur proche.
La comparaison des thermorécepteurs des hibernants et
des non-hibernants pourrait apporter des informations
importantes sur la question de savoir comment certains
endothermes sont capables d’intégrer et de répondre à
des températures ambiantes variant sur une large
échelle. Ceci pourrait avoir d’importantes implications
dans un contexte évolutif.
Ce que nous apprend le gain de masse corporelle
Il est connu, depuis l’Antiquité, que les hibernants
engraissent tout au long de l’été et au début de l’automne, en prévision de l’hibernation (Aristote, St.
Isidore). Au début des années 1900, les chercheurs ont
documenté le fait que cet engraissement estival suit un
rythme circannuel (voir Kayser 1961). Ce rythme de la
masse corporelle a été démontré comme étant circannuel
chez les marmottes communes d’Amérique (M. monax)
par Davis (1965) et chez les marmottes à ventre jaune
(M. flaviventris) par Ward & Armitage (1981). D e
plus, Davis (1976) a démontré une influence directe des
facteurs environnementaux en envoyant des marmottes
communes en Australie. Il fallut deux ans pour que ces
animaux s’ajustent complètement aux conditions de
milieu de l’hémisphère sud et qu’ils hibernent pendant
l’hiver austral. Bien que l’on ait toujours fait hypothèse
que les variations de masse corporelle soient dues à des
variations de stockage des lipides, peu de choses étaient
connues sur la composition effective de ces lipides
stockés puis métabolisés.
Florant et al. (1990) ont déterminé la composition
des acides gras du tissu adipeux blanc des marmottes
(TAB) au cours des saisons. L’absence d’acides gras
essentiels, l’acide linoléique (18:3, n-2) et l’acide linolénique (18:3, n-3), modifie radicalement la capacité de la
marmotte à hiberner (Florant et al. 1993). Ces études et
d’autres montrent clairement que les marmottes présentent de grandes quantités d’acides gras polyinsaturés
(AGPI) dans les dépôts du TAB et que les acides gras
saturés et monoinsaturés sont métabolisés plus fréquemment au cours de la période d’hibernation que les AGPI,
particulièrement les acides gras essentiels. Ces deux
acides gras semblent épargnés préférentiellement au
cours du métabolisme de la période d’hibernation (Xian
et al. 1993). En outre, ceux-ci étant des acides gras
essentiels, ils peuvent être préservés du catabolisme car
ce sont des précurseurs de nombreuses autres molécules
physiologiquement actives, dont les prostaglandines, qui
sont nécessaires à la reproduction printanière, avant que
la nourriture ne soit déjà disponible. L’importance de
cette graisse stockée au cours du rythme circannuel de
la masse corporelle a été démontrée chez d’autres
hibernants aussi (Geiser & Kenagy 1987, Frank 1992).
Les marmottes et autres hibernants, qui emmagasinent de grandes quantités de graisses en prévision de
l’hiver quand les réserves de nourriture sont inexistantes, donnent des indications sur la régulation de la
masse corporelle et la prise de nourriture. Elles deviennent significativement obèses en automne, avant l’hibernation. En fait, elles présentent les mêmes caractéristiques physiologiques de l’obésité que chez l’homme ou
que chez les modèles d’obésité d’autres rongeurs : hyperinsulinémie et résistance insulinique périphérique (Florant et al. 1985). Les marmottes comme de nombreux
autres rongeurs ne s’alimentent pas pendant presque
sept mois (octobre à avril). Ce qui arrête leur prise de
nourriture n’est pas connu. Cependant, des études
récentes sur les protéines secrétées par le TAB impliquent nettement ce tissu dans la régulation de l’équilibre énergétique (Havel 2002). En particulier, plusieurs
hormones protéiniques nouvelles, produites et secrétées
par le TAB, ont été identifiées. La leptine, la plus
importante, semble agir sur les récepteurs du cerveau
impliqués dans la prise de nourriture et l’équilibre énergétique (Ahima & Flier 2000). Les niveaux de leptine
augmentent avec l’adiposité et lorsque les hibernants
accroissent leur TAB en été et en automne (Ormseth et
al. 1996, Concannon et al. 2001). Les concentrations en
leptine diminuent au printemps à la sortie d’hiber-
Physiologie de la marmotte : leçons à retenir sur la régulation de la température et de la masse corporelles
108
nation. Mais, une injection de leptine à des spermophiles ne modifie pas la prise de nourriture comme on
pouvait le prédire. Une autre hormone nouvelle, produite et sécrétée par le TAB, l’adiponectine (AKA :
AdipoQ, ACRP 30) est impliquée dans la régulation de
l’oxydation lipidique et le métabolisme du glucose. Son
rôle d’altération de l’équilibre énergétique au cours de la
transition de l’état lipogénique (été/automne) à l’état
lipolytique (hiver) chez les hibernants n’a pas encore été
élucidé. Les hibernants peuvent être un modèle animal
de choix pour étudier la prise alimentaire et l’équilibre
énergétique du fait de leur capacité à subir des variations importantes de masse corporelle résultant d’abord
des dépôts de lipides en été et au début de l’automne
suivis d’un arrêt de prise alimentaire et d’une augmentation de la lipolyse pendant l’hiver et le printemps.
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